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听一听、猜一猜，它们在说什么？
由于龟鳖类的喉部没有典型的发声器官，且该类群在生存过程中相对较安静，在过去很长时期内被人们认为是“无声群体”。实际上，看似静默不语的龟类也有丰富的鸣声语言，甚至当它们还是一枚卵的时候就会“说话”了。![]()
两只雄性玳瑁正在互放“狠话”， 争夺领土
声音通信是动物界最常见的通信方式，是个体间进行信息传递的重要方式之一。特别是对于那些栖息环境较暗或生活在缺乏光线的水下的物种，如龟鳖动物来说，声音通信尤为重要和常见。龟鳖动物是爬行纲龟鳖目下所有动物的总称。龟和鳖在生理和生态上有很高的相似性：龟的背甲拥有坚硬的盾片，不具有革质皮肤；鳖有圆而平的背甲，体表没有角质盾片，仅覆盖柔软的革质皮肤。由于鳖类的种数仅占龟鳖目总种数的一小部分，因此生物学家通常说的龟类就包含了龟和鳖。龟类是现存爬行动物中最古老的类群，占据了从水体到陆地丰富的栖息环境。龟类在我国最早的文字记录是在《山海经》中关于“旋龟”的描述：“其状如鸟而鳖尾。”由于特殊的身体结构，龟类行动缓慢，深居简出，常常不被人们注意到；加上龟类的喉部没有类似蛙类声囊、鸟类鸣管和哺乳类声带一样的典型发声器官，且该类群在生存过程中相对较安静，因此在过去很长时期内，龟类被人们认为是“无声群体”。其实早在《山海经》里就记载了旋龟“其音如判木”，即声音像锯木头。![]()
中华条颈龟
随着现代研究的深入，龟类发声的记载被不断证实，且它们的发声特征和生物声学意义也被揭示。1950年，美国动物学家斯内迪加尔和罗科斯基在《科佩亚》（Copeia）杂志上首次报道了红腿象龟（Geochelone carbonaria）会发出类似于母鸡的“咯咯”声。1967年，美国生物学家坎贝尔和埃文斯观察红腿象龟的捕食行为时记录到其发声行为，不仅成年个体会发声，而且亚成年个体也会发出 “咯咯”声或“唧唧”声。他们用录音机记录下了这些声音，频率范围在500～2500赫兹。有趣的是，科学家还做了声音回放实验：在红腿象龟捕食时播放其他红腿象龟的叫声，红腿象龟就会停止捕食，并把脑袋从一边摇到另一边，但没有声音方面的回应。此后，龟类的发声行为越来越受到关注。![]()
红腿象龟会发出类似于母鸡的“咯咯”声
现代研究证明，爬行动物有三个发声机制：一是通过排出大量的空气；二是通过改变声门的大小来调节空气的通过；三是通过摩擦或者震动外皮。同为爬行动物的龟类也有相似的发声机制吗？研究人员解剖了三种陆龟的喉部后发现：陆龟喉头肌肉束的结构和位置与哺乳动物类似，可能具有在呼气时振动的功能；这些肌肉束很可能具有声带的功能，而喉部的环状肌可能是低频的共鸣腔，并促进谐波（具有一定频率的振幅最大的正弦波叫基波，那些高于基波频率的小波叫谐波）的产生。在动物声学里，谐波通常是指具有较复杂结构的声信号。高等动物的发声多是谐波信号，如鸟类和人类。陆龟喉部的解剖发现证明了龟类具有原始而简单的发声器官，但它们很少发声，且只会在一些特殊的情况下发声。龟类的声音可能具有多种功能，如与交配成功率有关，反映雌龟的偏好；卵的发声与幼龟孵化的同步性相关，表达个体大小和健康状况等信息。因此，研究龟类的发声，对于该类群的行为和生态学研究具有重要意义。![]()
特拉凡柯象龟（图片来源https://www.inaturalist.org）
1973年，美国生物学家甘斯和马德森回忆了几位生物学家的私人谈话内容：沃尔特·奥芬伯格博士观察人工圈养的特拉凡柯象龟（Geochelone travancorica）的行为和种群变化时发现，该种的所有发声行为都出现在雨中，且常常是合唱，在夜晚较多，白天偶尔。他们记录到的声音信号类似于脉冲——一种像脉搏似的短暂起伏的电冲击（电压或电流）信号，每秒50～200次，频率在1700～2000赫兹。平胸龟（Platysternon megacephalum）仅亚成体会发声，而且是在被抓起或被打扰时发出尖叫声，这种尖叫声的频率范围在500～4000赫兹，成对出现。棱皮龟（Dermochelys coriacea）筑巢时会长时间发声，声音频率在从产卵、覆盖到伪装巢穴的过程中逐渐增强，这可能与不同行为时肺的空气交换量有关。![]()
晚上，成年雌性棱皮龟在沙子里产卵后返回大海很多龟类的卵在孵化期会发声。卵的发声通常源于两个渠道：一是在孵化中期，由胚胎运动摩擦卵壳产生声音；二是在孵化后期，即将孵化的幼龟在卵中鸣叫发出的声音。幼龟出壳后也会持续发声，如巨型侧颈龟（Podocnemis expansa） 和肯氏龟（Lepidochelys kempii）。雌性巨型侧颈龟还会利用声音交流，引导幼龟出壳后快速离开巢穴。太平洋丽龟（Lepidochelys olivacea）的卵从孵化、出壳到出巢的三个过程都会发出声音，其中孵化期的发声频率最高，且科学家仅在这个过程记录到了脉冲信号。太平洋丽龟、棱皮龟和绿海龟（Chelonia mydas）的幼龟在出巢后仍能持续发声。生物学家普遍认为，幼龟的发声是为了召唤同伴一起孵化或者出巢。虽然同步孵化或出巢会吸引来大量的捕食者，但是由于有很多幼崽同时出巢，而捕食者的效率和食量是有限的，因此可以降低单一个体被天敌捕食的概率。![]()
刚孵化的太平洋丽龟，其卵从孵化、出壳到出巢都会发声
龟类的鸣声相对比较简单，基本都是单音节信号，不会像鸟类和蛙类那样有复杂的语句。龟类的鸣声信号主要是脉冲信号和各种各样的谐波信号。1973年报道的特拉凡柯象龟的两种鸣声信号都是谐波信号，一种是类似母鸡的“咯咯”声，一种类似老鼠的“唧唧”声。玳瑁（Eretmochelys imbricata）隶属爬行纲龟鳖目海龟科玳瑁属，被世界自然保护联盟（IUCN）《濒危物种红色名录》列为极危物种，也是我国一级保护野生动物。为了保护这一岌岌可危的物种，科学家对其展开了全面研究，包括声学通信，甚至幼龟在孵化时的发声都被记录到。科学家先在海滩上找到玳瑁产卵的巢穴，在挖出巢穴的沙子后，将录音设备与卵或幼龟放在一起。为了确保高质量的录音和避免受到海滩背景噪音的干扰，研究人员用塑料盆覆盖在巢穴上面，并用沙子掩埋。科学家发现，玳瑁幼龟有4种发声，其中2种是脉冲信号，听起来像鼓声和双击声；1种单音调信号和1种谐波信号。成年陆龟的鸣声以谐波信号为主。缘翘陆龟（Testudo marginata）分布于希腊、意大利和巴尔干半岛，是欧洲陆龟中最大的一种，最大能到5千克，体长约35厘米。雄性缘翘陆龟在繁殖季节会连续发出多种谐波信号，而雌性缘翘陆龟偏爱音调高且可以在短时间内多次发声的雄性。该种陆龟的鸣声频率与体形成反比，即体形越大，鸣声频率越低。一般认为体形越大，发声器官也越大，越容易发出更低频率的声音，更有利于声音的长距离传播，通常表现为低沉、较粗的声音。![]()
缘翘陆龟
花龟（Mauremys sinensis）和中华鳖（Trionyx sinensis）是我国分布最广泛的淡水龟鳖类。它们的野生种群分别被IUCN评定为极危种和易危种。它们的鸣声类型相当丰富，这可能与其高度水栖的生活史有关——栖息在水中的时间越长，对声音通信的依赖越高。花龟在水下有11种鸣声，其中有3种是谐波，听起来像不同音调的“唧”声；有1种单音调长波信号很特别，听着像悠长的“呜”，好似轮船的汽笛声；还有1种求偶时发出的声音，听着像缓慢的一呼一吸声。中华鳖是一种很少上岸的水栖龟类。它的鸣声多样且复杂：有4种谐波信号，声音持续时间长、强度高、拐点多、音调各异；有6种单音调信号；有5种的频率超过6000赫兹，其中3种甚至高达16 000赫兹。更神奇的是，中华鳖有一种单音调信号和花龟的一种鸣声非常相似，都是长长的“呜”声，只是中华鳖的频率稍高一些。中华鳖有这么多的高频鸣声，暗示其种内的交流是近距离的，因为高频信号在水下衰减快，不能传播得很远，也能避免被远处的天敌监听，有利于隐藏自己。另外，虽然很多海龟的幼龟可以发声，但我们的研究发现，出生20天的中华鳖幼鳖并不发声。
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中华鳖
红耳彩龟（Trachemys scripta elegans）原产于美国密西西比河流域，由于具有很强的适应能力，已成为全球最危险的100种外来入侵物种之一。我们研究红耳彩龟的水下发声后发现，该种没有复杂的叫声，仅有2种谐波信号，还有4种高频信号，这说明其也有较强的种内交流能力。![]()
红耳龟
值得注意的是，红耳彩龟有一种大量连续出现的脉冲信号，听起来像是“哒哒哒哒”的声音。通常连续的高频脉冲信号具有定位功能，但红耳彩龟的脉冲信号的主频在1000～2000赫兹，不算高频。这种信号是否也有定位功能？如果有，它们对多种生境的强适应性是否得益于这种定位能力呢？这些问题都有待解答。![]()
绿海龟
不少研究都证明了龟类的听觉灵敏度集中在低频范围。例如，绿海龟的听觉范围为水下50～1600赫兹，空气中50～800赫兹；棱皮龟的听觉范围为水下50～1200赫兹，空气中50～1600赫兹；玳瑁的听觉范围在水下和空气中均为50～1600赫兹。近期的研究表明，红耳彩龟的听觉范围在200～1100赫兹，且雌性的听觉比雄性更灵敏，成年个体比幼龟更灵敏。这种对低频声音敏感的特性，使龟类更容易受到人为噪声的干扰，因为建筑施工和铁路公路产生的噪声通常频率较低且可以传播很远、持续时间也长，船舶噪声也集中在低频段。对于龟鳖动物来说，声音通信具有很多重要的生存意义，包括繁殖成功率和捕食成功率，因此要保护龟鳖类的多样性，就不能忽视人为噪声对其生存的影响。
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本文为《大自然》杂志2024年第3期原创文章，未经授权不得转载或建立镜像。
排版：冯雪
编辑：罗蓉
审核：曾朝辉
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