声学监测揭示极地海鸟的昼夜活动节律

侏海雀（Alle alle）是鸻形目海雀科侏海雀属下的唯一物种，是一类迁徙性的海鸟，每年夏季会迁徙至北极地区开展繁殖与育雏（图1）。来自日本名古屋大学和丹麦奥胡斯大学的研究人员与当地因纽特人协作，结合过往关于侏海雀活动节律与其机制的研究，于2022年7-8月选择格陵兰岛的侏海雀繁殖地开展了实地观测与声学监测，对声音数据构建长期声谱图（Long-term spectrograms, LTS），计算了相关生物声学指数，并基于隐马尔可夫模型（Hidden Markov Models）对声音信号进行了自动检测与聚类分析。研究团队通过比较声音数据与实地观测数据，成功揭示了在极昼状态下侏海雀种群的活动节律与可能机制。相关成果已经以Acoustic monitoring reveals a diel rhythm of an arctic seabird colony (little auk, Alle alle)为题发表在Communication Biology杂志。

图1. 侏海雀（图源：Richard Collier）

研究人员选取了位于格陵兰岛的Siorapaluk（77°47‘N, 30°38‘W）附近的一片南向坡地作为研究地点（图2），侏海雀通常在每年5月上旬到达这一片区域，成鸟在6月中下旬产卵并开始孵卵，雏鸟往往在7月中下旬孵化，8月中旬能够出飞，鸟群将会在8月末离开。根据实地观察发现，侏海雀鸟群的觅食区域往往在距离村庄附近聚居地 60 km以外的海域。

图2. 红点为Siorapaluk在地图上的位置，红色圈为北极圈

在聚居地以外的海洋调查中，研究人员并没有发现侏海雀存在明显的发声行为，研究也因此将重点放在了侏海雀位于聚居地时的声音活动节律上。研究人员使用被动声学监测设备进行两次实验，第一次实验（7月26日至7月29日）录制了距离侏海雀聚居地约 3 km的背景噪音作为对照；第二次实验（8月18日至8月22日）则直接录制雏鸟出飞时期侏海雀聚居地的声音，两次实验获取的声音数据经过人工检查，并对其构建了长期声谱图（LTSs），以相对声强（Relative sound intensity, RSI）表示；随后通过监督的半自动信号检测与聚类方法提取出声音数据中侏海雀的主要声纹类型。

针对第一次实验中收集到的声纹数据，研究人员未发现声音信号在时间上展现出任何规律，整个过程仅有少量瞬间发生的高频信号。与第二次实验结果相比，第一次实验平均每小时检测到的声音少了约6倍。但在实地观察中确认了连续但微弱的鸟鸣声（图3, a），可能的原因是由于录音位置与鸟群活动区的距离较远，鸟类声音经空气传播能量衰减使其在软件分析中难以与背景声分离。

第二次实验中，由于录音位置更靠近侏海雀的聚居地，因而获得了大量的鸟鸣声，同时发现了聚居地的鸟鸣声具有明显的昼夜节律（图3，c）。

图3. (a) (c)分别是7月在Siorapaluk村庄附近录音与8月在侏海雀聚居地录音的长期声谱图（LTS），(b) (d)则是相应功能谱密度（Power spectral density, PSD）的概率分布（以10 s的滑动窗口计算，红色曲线展示不同百分位数）。(e) (f) (g)展示了在侏海雀聚居地出现较多的3种声音，其中(e)图展示的是颤音（Trilling call），(f)图展示的是单音（Single call），(g)图展示的是振翅声（Wing flapping）。其中振翅声具有明显的周期性（每18 s重复一次），可能说明了鸟群在聚居地上空进行盘旋。

相对声强（RSI）是指示生物声学活动的常用指标。为了更直观地观察侏海雀声音活动的昼夜节律，研究者将相对声强（RSI）中值的时间序列与太阳高度角的日际变化绘制在同一张图中（图4）。图中展示出了声音活动三种主要特征，（1）具备明显的昼夜节律，声音活动在午夜后（2:30-3:30）达到最强，而在下午（14:00-16:00）达到最弱，在每日大约3:00-15:00的12小时内，能够从录音中明显感知到声音活动的差异（录音1，录音2）；（2）相对声强达到波峰与波谷的时间相较于太阳活动达到波峰与波谷的时间有一定的滞后（滞后时间为120±45 min，太阳高度达到最低，则相对声强随后才达到最高；相似地，太阳高度达到最高，相对声强随后才达到最低）；（3）相对声强随着时间有下降的趋势（平均每天下降2.8 dB）。

图4. 黑色线表示在侏海雀聚居地相对声强（RSI）的时间序列（时间为当地时间），红色线表示太阳高度角日际变化，黄色线对应了相对声强中值的时间序列（使用一维中值滤波器平滑信号，滤波器滑动窗口为5 h），三角符号表示自动检测出的波峰与波谷，绿色虚线展示了黄色线的整体趋势（排除了18日与22日未包含完整一天的数据）。

录音1. 聚居地声音活动较强时的录音（约3:00）

录音2. 聚居地声音活动较弱时的录音（约15:00）

此外，研究人员还对侏海雀不同声音类型（图3，颤音，单音，振翅声）的昼夜节律展开了研究，发现这三类声音都体现出日间少、昼夜交替时间多的特点（即便极昼时并没有日出日落的现象）。值得注意的是，侏海雀的声音在聚居地声景中占主导地位，这使研究者从声音中提取行为学信息成为了可能。

以往的研究发现，在北极圈内繁殖的鸟类具有十分多样的昼夜节律。针对侏海雀这一物种，早在1969年，丹麦鸟类学家Lorenz Ferdinand就在格陵兰岛的Qoororsuaq与Cape Atholl两地对侏海雀聚居地的活动进行了观察，他发现在6月时，侏海雀在午夜后1至2个小时开始在岸边聚集，整个夜间直至清晨的鸟类活动都非常强烈，这与本研究的声音活动的节律十分一致。这不禁让人好奇，在光信号对昼夜节律的调控无法实现时，侏海雀的声音活动为什么依然具有明显的节律呢？

以往在格陵兰岛的不同地点已经进行了多项对侏海雀聚居地鸟类数量日间变化的定量研究，但对以上提到的问题尚未达成共识，研究者对以往研究进行了汇总与对比，总结出了3种侏海雀活动昼夜节律产生的主要假说（表1），（1）节律产生与喂养雏鸟相关（发现喂食活动的进行与浮游动物的可获取量相匹配）；（2）节律产生与被捕食的压力相关（聚居地侏海雀在夜间增多可能是用来躲避天敌的策略）；（3）节律产生与雏鸟出飞相关（认为浮游动物数量与喂食节律之间的关系不显著，主要是由于雏鸟多在夜间出飞）。

表1. 以往研究对侏海雀昼夜节律产生的潜在驱动力的讨论（“o”表示研究者认为该因素有可能为驱动力，“x”表示研究者认为该因素不太可能为驱动力，“-”表示研究者没有对该因素进行讨论）

研究者将以往研究中的节律与本研究节律放在同一张图中进行比较（图5），总结认为午夜后聚居地内侏海雀参与聚居地活动增多，进而导致声音活动增强是合理的解释，只是侏海雀参与聚居地活动的原因可能因实际所处的繁殖阶段而不同。对这一问题也有许多不同的假说，（1）由于在实地观察中发现夜间大量的亲鸟回巢给雏鸟喂食，而在白天亲鸟离开去海上觅食，认为随着亲鸟到达与离开会出现2个声音的高峰（如同雏鸟在亲鸟回巢时与其打招呼，在亲鸟外出时与其告别），然而这一假说成立则需要满足：所有鸟类的活动几乎都是同时进行的，并且到达与离开时声音的响度相同。这样的条件相对而言是较难实现的。（2）在繁殖季的末期，雏鸟在夜间大量出飞可能是导致声音活动增强的原因，Qoororsuaq的研究就观察到雏鸟出飞大约在凌晨2时开始，凌晨5时结束，但对这一现象出现的解释尚不明确。

图5. 本研究与其他研究中发现的侏海雀活动节律，a图（1）黑色实线代表了聚居地声音活动的日际变化（2022年8月19日至8月21日）；（2）绿色实线代表了格陵兰岛聚居地中侏海雀的平均数量（1974年7月31日至8月10日），品红色虚线代表了挪威斯瓦尔巴特群岛聚居地中侏海雀德平均数量，阴影表示了95%置信区间（2009年与2010年7月末至8月初）；（3）红色实线代表了24小时内对雏鸟进行喂食的巢数量占所有巢数量的百分比变化（1974年7月29日至8月10日）；（4）蓝色虚线代表了海面采样1立方米水样中Calanus属的甲壳动物的数量（7月至8月）；（5）红色点线代表了相机记录的每小时在巢外活动的雏鸟数量的变化（2010年7月31日至8月15日）；b图表示在Qoororsuaq通过相机记录坐在岩石上的侏海雀数量随时间变化的情况。

研究者通过比较文献，发现主要的争议在于：侏海雀参与聚居地活动的节律究竟是由于觅食活动（与浮游生物的垂直迁移节律相关）还是捕食者压力产生的呢？不过由于目前并没有记录到捕食活动与参与聚居地活动之间存在任何时间上的规律，因此作者结合本工作，仍然将觅食活动作为节律产生的主要驱动力。不过雏鸟在夜间大量出飞仍然是侏海雀节律产生的潜在因素，无法轻易排除，不过尚需得到合理量化以证明。

丹麦鸟类学家Lorenz Ferdinand很早便注意到了侏海雀能够发出多样的声音，并指出侏海雀相较于其他海雀可能具备更多的曲目。本研究使用了基于隐马尔可夫模型（Hidden Markov Models）自动信号检测与聚类分析对侏海雀产生的声音类型进行了检测，结果中发现短促的单音（Single call，n=20,457，延续时间0.09±0.01 s）是数量最多的，延续时间较长的颤音（Trilling call，n=110，延续时间0.6±0.14 s），单声振翅声（Single wing flap, n=139，延续时间0.85±0.27 s）同样也被检测到。总体而言，这些典型的声音类型在日间都很少被检测到，但是限于自动信号检测方法在声音饱和环境下（如嘈杂的侏海雀聚居地内）的检测能力，对声音活动强烈的时段又很难精确地检测出不同声音类型的实际数量，实际上通过人工确认，颤音（Trilling call）才是聚居地内主导的声音类型。

本研究首次尝试了在偏远的极地使用被动声学监测的方法对鸟类聚居地的动态开展监测，成功揭示了侏海雀聚居地声音活动存在的昼夜节律，并为恶劣环境下鸟类种群动态的监测提供了方法上的指导。但是研究尚未能够解释聚居地内的声音具体是由鸟类的哪些行为（亲鸟喂食，雏鸟出飞或是两者兼具）组成的。此外，研究也暴露出极端环境下采用被动声学监测方法的局限和问题，研究者建议结合图像与声学监测的方法，实现对鸟类繁殖种群的长期监测，从而更好地理解鸟类繁殖地的集群行为与其节律产生的原因。