染色体倒位（Chromosomal inversion）是一种能改变DNA序列方向的结构变异。在异核型的染色体排序（heterokaryotypic arrangement，即只有一条DNA发生结构变异）中，重组因被抑制而使可以增加遗传变异的衍生单倍型减少，进而影响演化过程。因此，染色体倒位可以导致物种的适应性演化或物种分化。这种变异所带来的具体影响往往取决于同核和异核排序对个体适合度的影响。在只有一种单倍型的大部分情况下，它们都会通过遗传漂变或显性不足（underdominance）被清除，但如果该变异能为种群带来好处，它们就会在群体中被固定下来。第三种情况是两种染色体排序方式都在群体中被保留下来，形成平衡选择（balancing selection）。
有关种内倒位的研究发现这些变异与不同演化过程相关，例如：自然选择﹑选异交配（disassortative mating）﹑负频率依赖的性选择（negative frequency-dependent sexual selection）、超显性（overdominance），甚至是渐渗（introgression，参见本组之前的一个研究）。但有关跨物种倒位的案例较为罕见，研究较少。为此，来自德国慕尼黑大学Ulruch Knief博士和Jochen Wolf教授团队对分布在澳大利亚和新几内亚的文鸟属（Lonchura）进行采样及基因组层面的分析，探究了在这个辐射群中的染色体倒位演化历史，该研究以"Evolution of Chromosomal Inversions across an Avian Radiation"为题发表在Molecular Biology and Evolution期刊上。
结果
研究团队通过采样获得176个个体，共覆盖了11个物种。此前的研究发现，在这些文鸟内有5种染色体倒位，而且虽然它们的种间分化小，但是在羽色上有较大差异，且物种之间存在渐渗证据。该研究通过种群结构分析，发现文鸟群体内部存在较强的生殖隔离，且大体上可分为两个类群：代表澳洲/新几内亚的Sahul群岛辐射群和对开海域的Bismark群岛辐射群（图1A-C）。从演化树来看，Sahul辐射群的发生要先于Bismarck辐射群（图1A）。而在Sahul辐射群中，大嘴文鸟（Lonchura grandis）的两个种群都与其它种群有更明显的分离情况，说明它们分化得更早，成种后的渐渗程度也更低。
图1 文鸟属在澳大利亚﹑新几内亚和Bismarck群岛的分布情况及系统发育历史
A）以白腰文鸟（Lonchura striata）为外群的系统发育网络分析，得出Sahul和Bismarck两个主要辐射群；B）PCA分析结果；C）使用ADMIXTURE进行种群结构分析的k=12结果。
通过相对分化程度（FST）的分析，研究团队在文鸟的基因组中发现4个大于3 Mb的倒位，这些倒位分别位于1号、5号、6号和Z染色体，它们比起染色体内的其它区域有着更高FST和连锁不平衡（图2A）。对这些区域的单倍型进行进一步的PCA分析，发现比起种群/物种，文鸟个体在倒位区域更加依赖倒位的基因型来聚类（图2B）。而在不同的倒位基因型中，异核构型个体有着更倾向负值的近交系数（FIS，inbreeding coefficient，图2C）。此上的结果说明不同类型的倒位更像是独立起源。
图2 位于1号﹑5号﹑6号和Z染色体的倒位检测和基因型分析
A）倒位和非倒位区域比较时呈现出高FST；B）通过对同核及异核构型个体的倒位区域SNP进行PCA分析，发现不同群体能在PC1各自聚类成群，说明倒位类型比起物种本身更加能够反映SNP等位基因频率的差异；C）三种常染色体的倒位中，异核构型个体的近交系数（FIS，inbreeding coefficient）显著地低于同核构型个体。
通过对比染色体中倒位及非倒位的片段，得出4种倒位都早于或近乎于Sahul辐射发生的时间。在4条染色体中，估算的倒位区域分化时间比非倒位区域的时间早30-40万年（图3A）。虽然这些倒位可能经历过近期的由同域分布造成的基因渐渗，但6号染色体在不同物种中有着不同的排序模式，这说明整体上不同倒位类型依然和它们的最近共同祖先产生了分化（图3B）。而5号染色体在Bismarck辐射群中没有了祖先等位基因（图3B）。1号染色体和Z染色体虽然在Sahul辐射群里有分化，但Bismarck辐射群则以祖先多态性形式固定，说明在Sahul时期就已经出现倒位，但在Bismarck的祖先群中可能由于瓶颈效应导致变异被清除（图3B）。
此外，本研究还发现1号﹑5号和6号染色体的倒位情况与地理分布有很强的梯度关联，具体表现为：1号染色体在澳洲的衍生倒位频率最高，新几内亚次之，Bismarck群岛最低；5号和6号染色体虽然有类似情况，但梯度方向相反（图3C）。
图3 位于1号﹑5号﹑6号和Z染色体上的4种倒位发生时间及地理分布
A）以非倒位区域作为比较得出的，同核构型及异核构型产生的相对时间；B）18个研究种群的倒位树距（Distance tree）和基因型频率；C）倒位中的祖征和衍生等位基因在地理空间上的分布情况。
研究团队还在这些倒位上观测到强烈的距离隔离现象（isolation-by-distance，IBD），且该现象与梯度的方向大致相同，说明它能够反映物种曾经以踏脚石模式（stepping-stone model）进行拓殖。常染色体上倒位部分的IBD程度比非倒位部分更强，这说明在环境因素不影响非倒位区域的情况下，其保持了倒位区域等位基因频率的稳定。进一步的证据是即便控制了IBD效应，1号染色体的倒位区域与降雨/干旱仍然呈显著的正相关（图4）。
图4 1号染色体的距离隔离现象（isolation-by-distance，IBD，左列）和环境隔离现象（isolation-by-environment，IBE，右列）。上﹑下行分别为非倒位区域的IBD和IBE。中间展示了两种环境因素与地理距离的关联，蓝色为降雨，红色为温度。
总结
该研究在文鸟属中发现了4种染色体倒位现象，且倒位发生的时间与它们的辐射演化相近。即便辐射演化的年代距今不远，但比起随机分化下的产物，跨物种的辐射更多与温度及湿度等环境因子驱动的适应性演化相关。综上所述，该研究提供了一个跨物种染色体倒位和辐射演化关联的罕见例子。
参考文献：
Knief, U., Müller, I. A., Stryjewski, K. F., Metzler, D., Sorenson, M. D., & Wolf, J. B. (2024). Evolution of chromosomal inversions across an avian radiation. Molecular Biology and Evolution, 41(6).
作者简介
何希敏，博士研究生
研究兴趣及方向：物种适应性演化的遗传机制和染色体演化，欢迎交流
编辑：吴越
审核：陈青、吴越
