动物在繁殖、生存和自我维护方面分配资源的方式称之为生活史策略，不同物种和种群内部在采取的策略上表现出巨大的差异。对繁殖和存活相关特征变异的原因进行解释是生态学研究的核心目标之一，因为这种变异与种群调节以及濒危物种的管理密切相关。异步孵化（asynchronous hatching）是受到鸟类学家广泛关注的一种鸟类繁殖策略和生活史模式，自一个多世纪以来，它引发了很多推测和假设。
异步孵化（asynchronous hatching）是指一巢内，卵的孵化时间相差超过1天或更长的现象，通常是由于亲鸟在产完最后一枚卵之前就开始孵卵导致的。早在1913年，英国鸟类学者埃里克·邓禄普(Eric B. Dunlop)已注意到这一现象在鸟类中广泛存在，并且他也首先发现了孵化顺序与雏鸟存活之间的关联。遗憾的是，这名冉冉上升的青年学者在30岁时牺牲于一战的炮火。自邓禄普后，对异步孵化现象的研究几乎被按下了暂停键。直到1947年，英国卓越的鸟类学家和进化生态学家大卫·拉克(David Lack)提出了异步孵化可能有助于在食物短缺时降低窝雏数量的假设，这才重新激发了学界对异步孵化的研究兴趣。拉克的观点在出版后很快被广泛接受，但是直到1970以后才逐渐通过实验被验证。从那之后，终于有了越来越多的关于异步孵化现象的探索与研究。
图1. 异步孵化的红耳鹎
孵卵模式与异步孵化的关联在于胚胎发育需要外部热源。对于大多数鸟类来说，胚胎只有在特定的温度下（36℃~40℃）才能成功发育。因此，如果亲鸟在产完最后一枚卵后才开始孵，那么所有的胚胎将同时开始发育，如果它们的发育速度相似，那么将同时孵化。相比之下，如果亲鸟在第一枚卵产下的当天开始孵卵，每个胚胎将在它产下的那天开始发育，雏鸟将在连续产卵的间隔中孵化。处在这两个极端之间的孵化行为将产生中等程度的异步孵化(图2)。
图2. 开始孵卵时间对孵化模式的影响
目前主要有四类关于异步孵化的假说（图3）：1）异步孵化可能是由于繁殖周期中事件（例如孵卵，孵化，和离巢等事件）发生的时间受到直接选择的影响（timing of events）；2）异步孵化可能有助于适应性地减少育雏数量（adaptive brood reduction）；3）异步孵化可能会提高养育雏鸟的能量效率 (energetic efficiency)；4）异步孵化可能是环境或系统发育限制的非适应性结果(constains on adaptation)。其中前3类假说假设了异步孵化是适应性的，并且是明确的生活史策略的一部分。相反，也有些假说认为异步孵化并不是一种适应性的特征，而是一种适应性孵卵策略进化出来的副产品，旨在减少孵化失败的风险。
图3. 异步孵化的相关假说
孵卵等相关繁殖事件发生的时间受到直接选择
巢期的高捕食风险也许是驱动亲鸟尽早开始孵卵的选择压力。邓禄普最早提出，异步孵化可能源于亲鸟保护卵的需要。但后来发现，很多鸟类在不孵卵的情况下同样可以给卵提供保护。Tyrvainen 和 Hussell提出进一步的假说，他们认为从产下第一枚卵开始孵卵能够缩短产第一枚卵到第一只雏鸟离巢的时间。因此，如果巢面临较高的被捕食风险，提早孵卵能够最大限度缩短早产卵面临高被捕食风险的时间。然而该假说不能解释，为什么开放式筑巢的物种遭受的巢捕食率比洞穴筑巢的物种更高，但它们的雏鸟孵化时间更同步。Clark和Wilson提出了一个模型，用于量化繁殖失败率对鸟类的最佳孵化模式的影响（图4）。该模型预测，最佳孵化模式对绝对捕食率影响不大，但对雏鸟期每日损失与卵期每日损失之比更为敏感。当卵面临的被捕食风险比雏鸟更高时，亲鸟应该从产下的第一个卵开始孵化，因为这样可以尽可能缩短巢内只有卵的时间，并且在早期产的雏鸟能够更早离巢；另一方面，如果雏鸟面临的被捕食风险比卵更高，选择应该倾向于推迟孵卵，因此会导致同步孵化。但该模型的预测有一定局限性，比如需要精确的卵期和雏鸟期的被捕食率，也仅适用于面临高巢捕食风险的物种。
图4. 孵卵模式对卵期和雏鸟期长度的影响(Clark&Wilson 1981)
Slagsvold 和Lifjeld提出两性冲突假说，该假说认为，在仅雌鸟进行孵卵和暖雏、雄鸟帮助喂养雏鸟的鸟类物种中，异步孵化或许是雌鸟为了增加雄鸟繁殖投入的策略。提早孵卵和异步孵化增加了至少有一只雏鸟在巢中的时间长度，同时也延长了雌鸟至少孵化一枚卵的时间。
适应性减少育雏数
拉克认为异步孵化的适应意义依赖于晚成雏物种中最佳窝卵数大小的概念。如果在产卵时无法预测喂养雏鸟所需的食物量，拉克建议最佳策略可能是产下“乐观”的窝卵数（即只有在良好条件下才能养育的窝雏数），并且在产卵未完成之前开始孵化。提早孵卵可能导致巢中雏鸟之间的大小差异，这是由异步孵化造成的，最年幼的雏鸟在与年长的兄弟姐妹争夺食物时处于劣势。因此，如果食物供应不足，最年幼的雏鸟可能会迅速死亡，从而使整个雏鸟群体达到最适宜的大小。相比之下，如果雏鸟同时孵化，它们将具有相等的竞争力，因此食物短缺可能导致所有雏鸟生长不良。后续的鸟类学研究者通过对不同物种的观察和实验不断对该假说进行验证。基于不可预测性，研究者提出更多类似的假说。比如Nisbet和Cohen的保险和选择性减少育雏数假说认为，不可预测的孵化成功率和不可预测的食物供应可能具有互补效应，即在充足的食物条件下，额外的卵可能会导致额外的雏鸟；然而在恶劣的食物条件下，它可能会作为对另一个卵未孵化成功的保险。
能量效率
在晚成雏中，不同体型大小或年龄的雏鸟对食物量和食物类型的需求有所差异，因此有学者认为亲鸟通过异步孵化来调节总体食物供给量或者不同雏鸟之间的食物分配。Hussel的食物量降低假说认为，如果雏鸟在特定的年龄时食物需求最大，那么异步孵化可以通过确保所有雏鸟不同时达到其最大能量需求，来降低整个育雏群体的峰值能量需求。Hahn认为异步孵化可以通过产生雏鸟竞争力的等级差异来缓解巢内竞争。研究发现，在人工同步孵化的巢中，雏鸟之间的斗争频率的确更高，亲鸟的喂食频率也更高，这表明，在同步孵化的巢中，能量可能会被浪费。
对适应的限制
异步孵化程度或新出生的雏鸟大小等级结构可能是由产卵期间的能量限制大小决定的。Slagsvold提出，当面临较高的能量限制时，雌鸟可能需要花费一天时间觅食以收集能量或补充能量储备用于产卵，从而无法在产下最后一个卵之前开始孵卵导致同步孵化。因此，对亲鸟的限制程度会直接影响其开始孵卵的时间，从而影响异步孵化的程度。异步孵化的程度还会受到产卵期间的食物量和温度变化的影响。卵的存活力假说（Egg viability hypothesis）指出，如果巢内温度超过生理零点（26°C，胚胎开始自发和不规律地发育的温度，不受孵卵的影响），鸟类可以通过在产卵完成前开始孵卵来最小化孵化失败和发育异常的概率。提早开始孵卵可以让鸟类保持卵在成功发育所需的温度范围内（在大多数鸟类中，这个温度范围通常被假定为36°C至40°C）。该假说可以解释为什么热带鸟类物种的孵化异步程度高于高纬度地区，也可以解释繁殖季后期的巢具有更高的异步孵化程度。
图5. 巢微气候对孵卵模式以及孵化同异步性影响 (Lundblad et al. 2021)
总的来说，异步孵化适应性的相关假设是互补而非互斥的，意味着在一个物种中，可能存在多种选择压力会影响最佳的孵化模式，并且选择压力的相对重要性会因物种的不同而有所不同。此外，我们应该预期孵化模式和亲子互动是相互协调的，并以最大限度地提高育雏生产力。
参考文献
Clark, A.B. and Wilson, D.S., 1981. Avian breeding adaptations: hatching asynchrony, brood reduction, and nest failure. The Quarterly Review of Biology, 56(3), pp.253-277.
Magrath, R.D., 1990. Hatching asynchrony in altricial birds. Biological Reviews, 65(4), pp.587-622.
Lundblad, C.G. and Conway, C.J., 2021. Nest microclimate and limits to egg viability explain avian life‐history variation across latitudinal gradients. Ecology, 102(6), p.e03338.
作者信息
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刘晨阳
鸟类生态与进化研究组博士后
主要关注气候变化对鸟类繁殖、迁徙和种群动态的影响。
审核：林曦、吴越
编辑：牛晓童
