自然界中近缘物种的相遇会产生无限可能的生命故事，而在杂交带，物种间碰撞出的火花更是精彩纷呈。如果物种间的分化程度已经很高，那么这两个类群可能不会杂交，但在物种分化形成的早期，近缘种之间可能会杂交并产生后代。如果不同种群之间的分化程度较低，杂交后代可能会相互交配，或者与任一亲本形式回交，从而打开了从一种物种到另一种物种的基因流动通道，这个过程称为渐渗。
此前杂交带的相关研究大都聚焦于一对物种产生的杂交带。然而，在自然界同样存在更复杂的杂交关系。例如“桥式杂交（Bridge hybridization）”和三重杂交带（Tri-species hybrid zone）。
桥式杂交是指在某些情况下，一个物种可能充当两种其他物种之间基因流动的传递者或桥梁。如果“桥梁物种”与“三重体”中的其他两个物种发生渐渗，等位基因可以间接地在两个物种之间共享。这些桥梁种充当了渐渗的“枢纽”，与许多（本不会互相杂交的）物种对杂交，有助于不直接杂交的物种对之间的基因流动。
三重杂交带定义为三种物种共存且彼此之间可以进行繁殖的区域。这与桥式杂交不同，桥梁和枢纽杂交是指如果两种不互相杂交的物种都与同一种物种杂交，那么它们之间可能发生基因流动；或者指三个物种仅在个体分散到其物种的繁殖范围之外的罕见情况下发生杂交。
在加拿大不列颠哥伦比亚省中部存在一个三重杂交带，三种啄木鸟【红胸啄木鸟（Sphyrapicus ruber）、红颈啄木鸟（Sphyrapicus nuchalis）和黄腹啄木鸟（Sphyrapicus varius）】的个体在这里同域繁殖。尽管三物种间的杂交并不罕见，但涉及三个杂交物种的三重杂交带极为罕见，这种物种分化连续体为我们提供了研究多个物种分化动态的机会。
图1. 加拿大东南部不同样本位置的图示，其中包括表型杂交（黄领啄木鸟×红颈啄木鸟，黑色）、红胸啄木鸟（红色）、红胸啄木鸟×黄腹啄木鸟（橙色）、红胸啄木鸟×红颈啄木鸟（紫色）、红颈啄木鸟（蓝色）和黄腹啄木鸟（黄色）样本。圆圈：非杂交带样本；菱形-在红胸啄木鸟×黄腹啄木鸟双物种杂交带采样的鸟类，正方形表示来自红颈啄木鸟×红胸啄木鸟双物种杂交带的鸟类，三角形表示来自三物种杂交带的鸟类；左上角插图：红胸啄木鸟、红颈啄木鸟和黄腹啄木鸟的繁殖分布范围（从西到东分别为红色、蓝色和黄色）；右上角的插图：啄木鸟系统发生的物种树，其中红胸啄木鸟和红颈啄木鸟（红色和蓝色）为姐妹物种，黄腹啄木鸟（黄色）为外群。
图2. 基因组数据的主成分分析，每个样本都根据其表型物种分配来表示，包括未知物种杂交的三物种杂交区杂交种（黑色）、红胸（红色）、红颈（蓝色）、黄腹（黄色），以及来自红胸×黄腹二物种杂交区的杂交种（橙色），和来自红颈×红胸二物种杂交区的杂交种（紫色）。异域分布的鸟类用圆形表示，来自红胸×黄腹二物种杂交区的用菱形表示，来自红颈×红胸二物种杂交区的用方形表示，以及三物种杂交区的用三角形表示。
三重杂交带的遗传结构格局
在三重杂交带，三种啄木鸟在所有可能发生的所有物种组合繁殖对中都会繁殖，且似乎在每个方向都存在回交现象（图2和图3），表明三个物种之间存在直接基因流和渐渗。来自每个物种的异域个体形成了明确的群集（图4a），这表明大规模渐渗仅发生于三种啄木鸟同域的区域。
此外，研究发现许多基因型与所有三个物种聚类（图3和图4），这可能是由于直接和/或间接的基因流造成的。三物种存在杂交的数据结果表明，在研究者观察并监测到三重杂交带存在之前，三个物种之间的三方基因流已经存在。
如果每个物种都与第三个物种进行渐渗，那么两个物种之间可能会发生一些间接基因流。在三重杂交带采样的鸟类中，早期几代回交（最大ADMIXTURE群集 <0.76）和非回交的杂交鸟占比18.9%，而纯种鸟仅占比为7%。然而，来自每个物种的异域个体形成了明确的群集（图4a），这表明大规模渐渗仅发生于三种啄木鸟同域的区域。
根据图3.ADMIXTURE分析的祖源估计，绘制图4.非杂交带（a）、黄腹啄木鸟×红胸啄木鸟二元杂交带（b）、红颈啄木鸟×红胸啄木鸟二元杂交带（c）和三重杂交带（d）的三元图。样本颜色表示红胸（红色）、红颈（蓝色）、黄腹（黄色）和杂交（黑色）鸟的表型物种分配。在（b）和（c）中，与其采样地点和羽毛不符合的鸟类显示为填充形状
如果每个物种都与第三个物种进行渐渗，那么两个物种之间可能会发生一些间接基因流。在三重杂交带采样的鸟类中，早期几代回交（最大ADMIXTURE群集 <0.76）和非回交的杂交鸟占比18.9%，而纯种鸟仅占比为7%。然而，来自每个物种的异域个体形成了明确的群集（图4a），这表明大规模渐渗仅发生于三种啄木鸟同域的区域。
选型互配是形成和维持三重杂交带的机制吗？
尽管在三重杂交带以及两物种杂交带的有限范围内存在杂交和渐渗，但没有证据表明它们会完全融合成杂交群体。研究推测：某种形式的选择抵抗杂交、维持物种边界并减少了这一系统中的基因流，可能通过选型互配来增强（选择通过选型互配维持三物种的物种屏障，从而减少三物种间的基因流，一定程度抵抗了杂交而造成的三重杂种形成）。
基因型鉴定分析表明，具有红胸啄木鸟基因型的个体倾向于彼此配对，而杂交体和红颈啄木鸟基因型（此分析中没有黄腹啄木鸟）倾向于与远亲关系的啄木鸟交配。对遗传上相似的个体或红胸啄木鸟的红色羽毛的偏好可以解释这一模式，然而，该解释受到种群统计数据的影响。在该地区，红颈啄木鸟的数量非常有限，导致这些鸟类可能会接受与基因不匹配的异种伴侣，而不是完全停止繁殖。因此，单纯的选型互配无法阻断物种之间的杂交。
这意味着仅仅通过（羽色上的）选型互配很难解释杂交体的维持，因此作者猜测可能存在某种排除杂交个体的自然选择压力。例如：导致杂交个体低适应性的原因可能与栖息地特化有关，因为不同的啄木鸟物种对不同的气候条件和森林栖息地组成有不同的偏好，而杂交个体可能在生境竞争中处于不利地位。又如：季节性迁徙行为也可能导致杂交个体低适应性，因为这三个物种都具有不同的迁徙策略，在繁殖地的到达时间、到达非繁殖地的不同路线以及中间的时间或路线可能不利。此外，基因组不兼容性也可能降低杂交个体的适应性。
结论
杂交和渐渗在三重杂交带比在两种杂交带中更普遍。同时，地理隔离的啄木鸟之间很难产生渐渗，杂交也比随机交配预期的要少。因此，这个地区充当了一个三物种的生态过渡区。
目前尚不清楚是什么因素导致了杂交群体受到选择，从而维持混合区中的三种物种。通过进一步对受选择和抵抗渐渗的位点进行基因组研究，可能阐明啄木鸟中隔离的根本原因。
作者认为：三个物种之间的间接基因流和渐渗要早于三重杂交带的形成时间，这意味着三重渐渗可能是历史上发生的基因流、迷鸟或桥式杂交的结果。这三种啄木鸟相互作用的动态过程比我们想象中要复杂得多。
参考文献
[1] Natola, L., Seneviratne, S. S., & Irwin, D. (2022). Population genomics of an emergent tri-species hybrid zone. Molecular Ecology, 31(20), 5356–5367.
[2] Irwin, D. E. (2020). Assortative mating in hybrid zones is remarkably ineffective in promoting speciation. The American Naturalist, 195(6), E150–E167.
作者简介
牛晓童
热爱多彩野外生活的观鸟爱好者和硕士研究生，正在努力以摄影或者写作为方式创造一些有意思的内容（但未遂）。
研究兴趣：群体基因组学、保护遗传学
编辑：陈宇昊
审核：吴越，陈青，潘达
