物种的性状是遗传和环境共同作用的结果，但性状和环境同时又反过来塑造了基因组内的分子演化——这句话怎么理解呢？例如，与能量代谢相关的性状会影响线粒体基因的演化，而与生活史快慢相关的性状也与演化息息相关。但在这之上，季节性环境因素又能够影响物种的生活史和能量代谢需求。然而，分子演化和季节性适应性演化之间的联系仍未得到充足的研究。为此，Pegan等人探究了季节性迁徙距离与线粒体演化之间的关系，并将结果以“The Pace of Mitochondrial Molecular Evolution Varies with Seasonal Migration Distance”为题发表在Evolution上。
有关迁徙如何影响演化速率，作者总结了两个原因：
代谢是物种完成迁徙行为的重要条件之一，而线粒体则是代谢过程的重要细胞器，为了保持来回迁移的稳定性，相对稳定的遗传变异是必要的，因此可推测一个物种的移动能力与其线粒体基因的纯化选择（即有害突变的清除过程，purifying selection）强度成正比。
迁徙被认为是影响生活史的一个重要因素——长距离迁徙的物种通常展现出更慢的生活史节奏，具体体现为拥有更高的生存率和更低的繁殖力。另一方面，dS（同义突变率，synonymous substitution rate）经常与慢速生活的物种呈正相关，因此可得出：长距离迁徙的物种拥有更低的dS。
基于以上原因，作者预测：长距离迁徙的物种拥有更慢的生活史，它们寿命更长，在完整的生活周期里需要完成的迁徙次数更多，因此在自然选择下，它们更倾向于减少遗传变异以保持迁徙的稳定性——即长距离迁徙的物种拥有更低的dS和更强的纯化选择。为验证该假说，作者采用了位于北美的39个鸟类物种的线粒体基因，经数据处理后得到1008个完整的线粒体编码基因序列来进行分析。
在研究中，他们除采用dS外，还使用dN（非同义突变，nonsynonymous substitution rate）来指示有害突变，dN/dS代表纯化选择（dN/dS越小，代表纯化选择越强）。基于dS能反映突变率（μ），他们通过估算有效种群大小（Ne , effective population size）来测试同义突变位点的中性情况（参考θ=4Ne/μ），方法是参考群体变异程度指标（θ），用以指示Ne。由于θ受纯化选择的影响，作者又纳入了不受该影响的πs（同义突变位点的多样性，synonymous nucleotide diversity）和πN（非同义突变位点的多样性，nonsynonymous nucleotide diversity）用以对比得出的结果。作者认为，迁徙距离长短应该与πN/πs呈负相关，这便能说明长距离迁徙物种受到更强烈的纯化选择。同时，由于体重和演化速率常呈关联，作者也将体重作为协同变量之一。
结果
作者在对所有物种的整体迁徙距离和dS的分析中得出显著负相关（相关系数，r:-0.39，后验概率，pp: 0.018，图1A）。在将体重纳入考虑的分析中，他们同样得到了显著的负相关（r:-0.47，pp:0.009，图1B）。然而，作者并没有发现迁徙距离和纯化选择之间存在显著的相关性（r:0.096, pp：0.63）。而体重和dN/dS间也没有显著的相关性（r:-0.072, pp:0.41）。
图1 dS与（A）迁徙距离和（B）体重的关系，（C）研究物种的dS和系统发育关系
在图A和B中，黑点为各物种的dS后验概率均值，灰线代表95%置信区间。彩线为使用线型模型拟合各物种dS和协方差的结果，整体呈现为负相关。图C的颜色代表后验概率均值。
在群体水平的分析中，作者并未得出θ和dS显著的关系（r:-0.23, pp:0.15），但θ和纯化选择之间得到显著的负相关（r:-0.60, pp:0.025），说明Ne更大的物种拥有更强的纯化选择（图2）。
图2 θ和dN/dS的关系
黑点为各物种的纯化选择后验概率均值，灰线代表95%置信区间。彩线为使用线型模型拟合各科纯化选择和θ的结果，整体呈现为负相关。
在πN/πs的分析中，作者得出其与迁徙距离有微弱的正相关（r:0.022, sd:0.01），而其与θ间则呈负相关（r:-0.027,sd:0.01, 图3）。
图3 πN/πs与迁徙距离（左）及θ（右）的关系
灰色区域为95%置信区间
从以上结果可见，作者得出了迁徙距离越长，dS就越小的结果，这与他们的预测一致。dS一般被认为是中性演化的表现，但也有非中性演化的情况。如果为非中性，那么在近中性理论背景下dS和迁徙距离之间关系的原因就可以解释为：长距离迁徙物种有更大的Ne。为了确认这一点，作者测了dS和θ间的关系，并发现两者并没有相关性，证明在该研究体系下dS是中性的。因此，物种间dS的差异和迁徙距离之间的关系并不能由自然选择的变化或种群大小来解释，而是由迁徙距离及突变率之间的负相关导致的。
从理论层面而言，迁徙距离之所以能通过突变率造成现有的ds结果有以下原因：1）复制错误效应（copy error effect）假说，即快速生活史的物种生命周期短，年轻个体繁殖的时候容易产生生殖细胞的复制突变（replication-induced mutation）；2）避免突变假说（Mutation avoidance），即慢速生活的个体能带来减少DNA受损/DNA复制带来的突变，以及DNA修复机制的适应性，在该假说下，长距离迁徙物种可能会对线粒体变异所带来的代价非常敏感，以至于线粒体淍亡；3）长距离迁徙的物种更不容易在代谢期间产生氧化损伤（oxidative damage），这可能是由于它们拥有更高的DNA修复能力，以减少氧化压力下代谢引起的突变。
最后，作者也提到他们所使用的物种中，纯化选择都普遍小于1，这说明该研究体系中的所有物种都受到纯化选择。但是他们并未发现长距离迁徙物种有着显著更强的纯化选择（如更低的dN/dS或πN/πS），这可能是因为短距离迁徙物种需要面临相对更寒冷的环境，所以也拥有着同样的对代谢的需求所导致。
的关系并不能由自然选择的变化或种群大小来解释，而是由迁徙距离及突变率之间的负相关导致的。
作者简介
何希敏，博二在读研究生
研究兴趣及方向：物种适应性演化的分子遗传机制和基因组演化，欢迎交流
参考文献：10.1093/evolut/qpad200
封面图源：WWF India
排版：赵媛媛
审核：陈青、飞雪、潘达
