背景
01
“岛屿综合征”现象
岛屿生态系统由于其地理隔离性、相对独特的环境特征，以及一些特殊的演化现象如辐射适应、显著的体型演化等原因，长久以来都被许多研究者作为研究演化与生态过程和机制的重要体系（Cerca et al. 2023；Warren et al. 2015）。相对于大陆的同种或近缘种种群，岛屿生态系统中的动物常会发生较为显著的体型变化，即侏儒化或巨大化，这种现象被称“岛屿综合征（Island Syndrome）”或是“岛屿法则”（Lomolino 2005, 见本公众此前的文章：岛屿法则|小动物的巨人化和大动物的侏儒化）。
已有研究表明岛屿种群面临着较大的灭绝风险，体型大小可能是预测其灭绝风险的重要因素。例如在一些岛屿类群中，具有更极端体型变化的物种在面对人类活动影响时，灭绝风险将大幅提高 (Sayol et al. 2020；Rozzi et al. 2023)。此外，动物体型大小与其他关键的生活史性状如新陈代谢、寿命、繁殖能力等有着紧密的联系 (Lindstedt and Calder, 1981; Peters 1983; Honěk 1993)。同时，体型的分化会造成一定的生殖隔离，从而促进物种的分化 (Nosil et al., 2002; Okuzaki et al., 2010)。因此，理解体型大小的演化，对于我们理解生物的适应性进化以及物种分化意义重大。
“岛屿综合征”及分类学问题
“岛屿综合征”现象有时也会对分类学带来一定的挑战。传统分类学往往将形态学特征作为主要的分类学依据，因此，具有显著体型差异的种群有时难以判断其分类学地位。
远东-日本树莺种组(Horornis diphone/canturians)可能就面临着这样的问题。该种组内共有六个亚种: diphone, cantans, restrictus, riukiuensis, canturians, borealis（Kennerley& Pearson2010, 图1）
图1 远东-日本树莺种组的繁殖分布区
图中黑点代表了本研究中使用到的采样点
根据体型大小的主成分分析结果，可以分为三组（Kajita 2002, 图2）。
图2 远东-日本树莺种组不同类群间的形态分化
（修改自Kajita 2002）
通常体型较大且羽色偏深红的两个亚种canturians和borealis被单独划分为独立的远东树莺（Horornis canturians）（图3）。主要分布于日本列岛的几个体型较小的亚种则归为严格意义上的日本树莺（Horornis diphone）（图4）。
图3 远东树莺Horornis canturians
（摄影：Ron Knight, CC BY 2.0）
音频1 远东树莺叫声
叫声酷似“咕噜～粪球～”
图4 日本树莺指名亚种Horornis diphone diphone
拍摄者：西海功 (Isao Nishiumi)
音频2 日本树莺叫声
而在日本树莺内部，亚种间也存在显著的体型分化。分布于小笠原群岛的日本树莺指名亚种diphone体型要显著小于其他日本树莺亚种，其具有更尖细的喙，分化程度可能已达到了种间分化的水平（Kajita 2002, 图2）。而Kajita(2002) 利用单个线粒体基因cytb的系统发育研究显示指名亚种与其他亚种的分化差距较小，因此在该研究中并未将其作为独立种处理。但是由于Kajita在研究中只使用了单个线粒体基因，因此关于diphone亚种的分类学地位仍然具有一定不确定性。
有一种可能是该亚种与日本列岛其他亚种的分化时间的确很短，因此这种体型分化是种群拓植到岛屿过程中适应性进化的结果，是一个典型的“岛屿法则”的案例。另一种可能则是小笠原群岛分布的树莺种群其实是与其他树莺分化很久的独立物种，但在近期受到了从其他日本树莺种群的线粒体渐渗，其原本的线粒体基因被其他日本树莺亚种的线粒体基因所替代。
此外，上文提到通常将两个体型较大的亚种归在远东树莺种下，然而以往一些学者也有提出不同的意见。例如郑光美等（2011）将borealis亚种放在日本树莺种下，而Alström et al. (2011)的分子系统发育研究显示一个canturians个体与其他日本树莺个体亲缘关系更近。
研究结果
02
为了解决上述提到的争议，国际合作团队收集了更齐全的样品，走访博物馆测量形态数据，并使用了多基因数据进行系统发育分析。同时我们也收集了鸣声数据及形态学数据，与分子生物学数据一起进行整合分类学的讨论。
与Kajita （2002）类似，我们的形态学分析发现diphone亚种发生了显著的体型侏儒化。其翼长与体重都明显小于其他类群，特别是其雄性平均体重仅有cantans亚种的58.3%（图5）。
图5 远东-日本树莺种组不同类群间的形态分化
(a)、(b)、(c)、(d)分别为翅长、尾长、喙长、体重的亚种间形态差异。
从分子系统发育的结果来看，diphone亚种内虽然存在显著的形态分化，但其与其他日本树莺亚种的分化时间非常短，仅仅只有16-20万年左右（图6）。
图6 基于cytb以及5个核基因数据数据构建的日本树莺种组的系统发育树
其中(a) 为使用*BEAST 方法，(b) 为BEAST方法。节点左边标示了该节点的分化时间，右边标示了该节点的后验概率（PP），PP ≥ 0.99以星号标示。
此外，该亚种的鸣声虽然与日本树莺的其他亚种存在一定分化，但仍然较为接近，有一定重叠（图7）。
图7 远东-日本树莺种组不同类群间的鸣声分化
其中(a)为组成分分析（PCA）的结果，（b）为判别分析（LDA）的结果。
因此，我们认为diphone亚种应该保留其亚种地位。尽管我们认为指名亚种diphone并不能提升为独立的物种，但考虑到其相对独特的岛屿分布与显著的体型分化，我们认为应该将其作为一个进化显著单元处理（evolutionarily significant unit， Moritz 1994）。
图8 远东-日本树莺种组不同类群间的遗传多样性分化
此外，我们的结果也解决了borealis亚种和canturians亚种的分类学争议。这两者在系统发育上关系较近（图6），同时声学和形态学特征也较为相似（图5，图7）。综合分子生物学、形态学、声学的证据，我们认为现在普遍采取的将borealis亚种和canturians亚种划分为远东树莺的分类处理是合适的。Alström et al. (2011)文章中只使用了一个个体的样本，该样本很可能是日本树莺与远东树莺的杂交个体，在本研究中也发现了类似的个体，因此，我们推测日本树莺与远东树莺在朝鲜半岛可能存在杂交群体。
我们的研究证实了日本树莺指名亚种diphone的形态分化并不代表物种分化，而是岛屿拓植过程中体型快速演化的结果。许多生态学家认为，由于生态位保守性（niche conservatism），体型的演化也是相对保守的 (Wiens et al. 2010, Winger and Bates 2015)，发生较大的变化通常需要较长的时间尺度，如百万年以上。而我们对于日本树莺的研究则说明体型的演化其实也能在相对较短的时间尺度内发生。然而许多岛屿种群，特别是较为偏远的小岛上的种群，其拓植过程通常也经历了较为明显的奠基者效应，从而导致其种群中具有的遗传多样性也往往较低，我们的研究也发现日本树莺diphone亚种具有较低的遗传多样性水平（图8）。那么日本树莺diphone亚种是如何在遗传多样性相对有限的情况下在短时间内产生较大的表型演化的，依然是一个值得进一步探讨的问题。
研究团队
03
该研究近期在国际动物学经典期刊Zoologica Scripta杂志发表 (链接：http://doi.org/10.1111/zsc.12675)。该研究的共同第一作者魏晨韬此前是AEE课题组博士后，现为生态环境部华南环境科学研究所副研究员；共同第一作者彭兰慧此前是AEE课题组本科生，现在北京大学生命科学学院读博。中山大学刘阳教授、北京师范大学董路教授为本文通讯作者。北京师范大学张雁云教授、日本国立科学博物馆研究员西海功研究员、瑞典乌普萨拉大学Per Alström教授以及刘宗壮同学为本研究的合作者。
作者简介：彭兰慧
动物学博士研究生，从鸟类转行到猫科动物三年，仍然在演化和生信分析的海洋中沉浮。
作者简介：魏晨韬
动物学博士，主要搞点鸟类分类、种群遗传、性状演化相关研究。佛系观鸟人，最近有点沉迷撸猫。
编辑：赵媛媛
审核：吴越、潘达
