引言
性别间配子大小的变化是性别角色概念的核心，然而，性别内配子大小的变化在多大程度上与性别角色的变化有关尚不清楚。比较研究和理论研究表明，当卵的数量不变时，一妻多夫制与卵体积的缩小有关，也在无法垄断多个雄性的早期繁殖中增加了雌性的竞争。
图1 本文作为封面文章发表于Evolution
为了了解繁殖物候、卵大小和交配行为在个体水平上是否相关以及如何相关，一篇发表于2023年9月的文章“Egg size variation in the context of polyandry: a case study using long-term field data from snowy plovers”对野外的424只雌性雪鸻（Charadrius nivosus）15年的繁殖史进行了追踪和分析。
背景
在具有传统性别角色的物种中，雄性作为大量小配子的产生者，投资交配以产生尽可能多的后代；而雌性作为少数大配子的产生者，旨在通过获得关键资源和提供亲代照顾来拓宽其后代的生存前景。
有趣的是，在同一性别内，配子的大小也可能有相当大的差异。同一种群中雌性产下最大的卵通常是最小的卵的1.5倍，或更悬殊；有时最大的卵会比最小的卵重两倍以上。这种卵大小的个体差异可能对个体适合度产生重要影响，并可能与雌性不同的生殖策略有关。
卵的大小是由母体控制的一个重要生活史特征，与后代的适合度呈正相关，这是因为在生命早期，为发育中的后代提供的营养物质的数量尤其重要。在卵生动物中，卵大小是母体投资的基本衡量标准，并被证明与几种生活史性状的种间和种内变异有关。例如，早成鸟的卵通常比晚成鸟要大。而在物种内，卵大小变化可以由雌性之间一致的个体差异解释。在某些情况下，卵大小的种内变异与雌性之间的生殖策略变化有关。
几种解释卵大小种内差异的假说
01
雌性年龄
繁殖投入往往与年龄有关：个体的繁殖表现在生命早期达到最大值，随后衰老下降。卵或窝卵数的减少可能表明繁殖衰老，随着年龄的增长，雌性繁殖能力下降。
然而，另一种说法认为，一妻多夫制与雌性年龄有关，年龄较大、经验丰富的雌性比年轻雌性更可能是一妻多夫制。个体素质或经验的差异与雌性交配行为有关，这又与雌性卵大小的差异有关。
02
繁殖季的早晚
卵大小随时间变化的另一种可能是季节性。鸟卵的大小在整个繁殖季节经常发生变化。在种群水平上，繁殖表现往往随着季节的变化而下降，与卵的大小下降相吻合。这可能是由于以下几个原因：
在资源有限或季节性依赖的环境中，早期繁殖可能为养育后代提供有利条件，从而减少所需的亲代照顾，最大化后代的生存可能。例如，在繁殖季早期出生的后代通常比在晚期出生的后代有更高的存活率。
只有高质量和有经验的雌性可能能够在季节早期繁殖，因为早期产卵的雌性可能会面临更高的生理压力，在高随机性的环境中（如食物供应不足、恶劣天气或捕食风险），产卵失败的可能性增加。因此，经验不足或质量较差的雌性可能需要将繁殖推迟到条件较好的时段。
延长繁殖期和非繁殖期之间的交替可能会导致卵的差异，进而导致后代的差异。当繁殖局限于一年中的某个时期时，雌性可以利用之前的非繁殖期积累资源，用于投资其首次繁殖尝试的卵的大小或数量。随着繁殖季节的推进，可用于成功繁殖尝试的时间越来越少，雌性可能获得更少的资源用于产卵前积累，导致产下更少或更小的卵。
03
雌性的性选择
虽然性选择主要被认为作用于雄性竞争，但越来越多的人认识到，性选择也作用于雌性，雌性之间对配偶的竞争也很激烈。在一些物种中，雌性对交配机会的竞争比雄性更激烈，导致传统性别角色的逆转。
理论模型将性内竞争与配子大小的变化联系起来——更激烈的竞争导致更小的配子。这种关系并不局限于雄性，也适用于多雄物种中的雌性：雌性之间争夺配偶，导致卵大小缩小。例如，在物种水平上，对鸟类的比较分析表明，随着一妻多夫制的进化，一个谱系的卵体积倾向于减小，这可能是因为小体积的卵可以降低产卵间隔。
对上述理论，Andersson(2004)提出了一个理论模型。在该模型中，激烈的雌性争夺竞争（雌性竞争寻找具有交配能力的雄性开始繁殖）决定了雌性的繁殖物候和卵的大小变化。根据该模型，早期繁殖让雌性有足够的时间进行连续的繁殖尝试或替换失败的第一次尝试，因此具有实质性的优势。所以，早期繁殖应该与一妻多夫制密切相关，并最终提高一妻多夫制雌性的适合度。而较小的卵可以为雌性提供另一种竞争优势：当卵的数量相同时，产较小卵的雌性耗时更短，因此在交配竞争中获得优势，尤其是在繁殖同步性高、雄性数量有限的情况下。
然而，Andersson的理论模型对繁殖物候、卵大小及其与雌性交配行为的关系的预测仍需在个体层面进行实证检验。
研究对象和问题
本文利用15年的标记重捕数据，研究了雪鸻的繁殖物候、卵大小变化及其与雌性交配策略的关系。
雪鸻是一种长寿的水鸟(最长寿命记录20年)，表现出灵活的婚配制度，在同一种群中同时存在单配制和多配制。部分种群的繁殖季可长达6个月，以确保其进行多次筑巢尝试。平均而言，雌性比雄性有更高的多配制潜力，每个季节有更多的伴侣，而雄性比雌性提供更多的亲代照顾。雌性多配的概率较高可能是因为繁殖种群中的成年雄性过剩。因此，顺序多夫制（即雌性在孵化后离开它们的巢穴，与另一只雄性开始新的繁殖尝试）在雪鸻中很常见。在一妻多夫制的鸻中，随着季节的变化，雌性对后代的遗弃率下降，这表明雌性对配偶的竞争应该在季节的早期最为明显。
为了弄清配子大小、繁殖物候和雌性交配行为之间的关系，本研究对426只雪鸻的繁殖史进行了研究。
问题1
1
再次繁殖与雌性一妻多夫制的相关性？
作者假设，较早筑巢的雌性有更高的再次繁殖或一妻多夫制的可能性：较早筑巢的雌性可以更快地重新加入交配池。因此，与较晚筑巢的雌性相比，早筑巢的雌性更有可能获得额外的繁殖尝试。
问题2
2
决定雌性产卵时间的因素？
作者假设，早筑巢的雌性会比晚筑巢的雌性有竞争优势——要么是由于直接的体型优势，要么是通过以往的繁殖或当地出生的经验获得的间接优势。为了评估这一点，作者探讨了体型、年龄和出生地与雌性筑巢物候、再次繁殖或一妻多夫制的可能性之间的关系。
问题3
3
卵的大小变化模式与季节、年龄和雌性体型的关系？
作者预测，由于产卵季节开始时雌性与雌性之间激烈的竞争所带来的成本，早期产卵的雌性比后期产卵的雌性产的卵体积更小，也就是说，它们为了尽早繁殖和最大限度地再次繁殖或一妻多夫制的可能性而进行了“竞赛”。如果生殖衰老影响卵的大小变化，作者预测卵的大小与雌性年龄呈现二次关系。然而，如果一妻多夫制的选择随着雌性年龄的增长而增加，则卵大小与雌性年龄呈现负线性关系。
研究方法
图2 A. 雪鸻的卵长频数统计；B. 雪鸻的卵宽频数统计；C. 雪鸻雏鸟体重随卵体积的变化
产卵日期通过浮卵来确定，若雏鸟孵化，根据孵化日期反向计算产卵日期；通过捕捉后佩戴彩环的方法进行个体识别；在雏鸟孵化后24h内进行称重。
笔者认为本文很有价值的一个点是对个体的年龄进行预估，在野外精确确认个体年龄非常困难，除非在动物刚出生就进行环志。本文通过“贝叶斯生存轨迹分析”(BaSTA)包进行了捕获-标记-再捕获分析，该分析使用贝叶斯分层框架来拟合标记种群的生存函数参数，同时考虑了数据收集的不完善之处。简而言之，将未知年龄个体的捕获历史与已知种群的生存函数进行比较，得出后验年龄估计。
研究结果
1.产卵时间分布
图3 A. 首次产卵时间和一妻多夫制的关系；B. 一妻多夫制产卵时间呈双峰分布、单配制产卵时间呈单峰分布；C. 卵体积与产卵时间呈二次相关
（1）一妻多夫受到雌性首次产卵日期的影响
雌性在一个特定繁殖季遵循一妻多夫制的可能性在很大程度上取决于它第一次产卵的日期，早期繁殖者比晚期繁殖者更有可能成为一妻多夫制(图3 A)。首次尝试繁殖失败和首次产卵日期提前都会提高雌性再次繁殖的可能性。
（2）一妻多夫制雌鸟产卵日期呈双峰分布
一妻多夫制雌鸟产卵日期呈双峰分布，第一巢和第二巢的峰值分别出现在单配制雌鸟单峰季节高峰的前11.1天和后29.4天(图3 B)。同样，雌性的产卵日期也呈双峰分布，第一巢和替换巢的产卵高峰分别出现在单峰季节高峰的前9.8天和后28.6天。
2.产卵时间的个体差异
图4 A. 特定年龄开始筑巢日期的个体内部差异：随着雌性在本地种群中获得更多经验，它们开始筑巢的时间更早；B. 筑巢日期的本地/异地差异：在当地孵化并被纳入繁殖种群的雌性(橙色)倾向于比来自其他地方的鸟类(紫色)更早筑巢。
在不同年份中，雌性的第一次产卵日期可略微重复。年长的雌性比年轻的雌性产卵更早，产卵日期每年提前约2.17天（图4 A）。
出生地对第一次产卵日期有强烈影响：与后来被招募到繁殖种群的雌性相比，当地孵化的雌性平均早7.80天筑巢（图4 B）。
3.卵体积的个体差异
图5 A. 雌性跗跖长度和产卵时间的关系；B. 雌性跗跖长度和卵体积的关系
同一雌性在不同巢之间，卵体积基本一致。此外，同一巢的卵在体积上是中等重复的。雌鸟的体征是解释卵体积变化的最有力因素:较大的雌性会产下较大的卵（图5）。
第二个解释卵体积变化的因素是产下卵的时间:卵在繁殖季开始时最小，然后增加，卵体积在季节中期后不久最大（图3C）。
总结
图6 雪鸻照片©Francisco Piedrahita
本文认为产卵日期代表了一妻多夫制潜力，先前的经验可以为年长的和当地的雌性提供早期繁殖的竞争优势，在早期成功繁殖的雌性更有可能抛弃它们的后代，转为一妻多夫制。而那些早期繁殖失败的雌性通常会和配偶一起，以便快速再次繁殖，这些雌性可能遵循单配制策略。
然而，本文没有发现雌性会调整卵的大小以获取争夺配偶的优势。这可能是因为一些约束条件会限制雪鸻的卵大小变化。第一，水鸟的卵体积相对较大，为早成雏提供了重要的储备，而在雪鸻中观察到的卵大小的适度变化可能表明：雌性无法在不危及雏鸟生存的情况下进一步缩小蛋卵的大小。第二，雌性的体征比繁殖物候对卵大小变化的影响更大。第三，卵大小的可重复性非常高，这意味其可能很大程度上受到遗传的影响。
未来对一妻多夫制的研究还应该考虑繁殖季早晚、年龄和交配行为对雄性繁殖适合度的影响，因为在这些系统中，雄性比雌性提供更多的亲代照顾，对后代的生存前景可能有更直接的影响。
参考文献
Andersson M. 2004. Social polyandry, parental investment, sexual selection, and evolution of reduced female gamete size. Evolution, 58(1):24-34.
Eberhart-Hertel LJ, Rodrigues LF, Krietsch J, Hertel AG, Cruz-López M, Vázquez-Rojas KA, González-Medina E, Schroeder J, Küpper C. 2023. Egg size variation in the context of polyandry: a case study using long-term field data from snowy plovers. Evolution, 77(12):2590-2605.
作者简介
解博雅，AEE组博士研究生，刚刚完成野外调查，研究方向为鸟类繁殖行为。
审核：牛晓童、吴越
编辑：西伯利亚
