厦门大学于鑫团队JHM｜高温促进余氯环境中抗生素抗性基因的接合转移：机制和风险

文摘 2024-12-01 11:00 浙江

文章信息

第一作者：赵文雅

通讯作者：叶成松特任副研究员

通讯单位：厦门大学

https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2024.136675

亮点

• 高温促进了余氯环境中抗生素抗性基因的接合转移。

• 温度升高提高了细菌胞内ATP水平，为质粒转移提供更充足的能量。

• 高温通过提高ROS水平引发SOS反应促进水平基因转移。

研究进展

在水的分配和储存过程中，余氯对抗生素抗性传播的影响已成为一个目前研究的热点。然而，全球变暖背景下的温度因素对这一过程的影响及机制尚不明确。本研究考察了不同温度（17、27、37、42 ℃）对余氯（0、0.1、0.3、0.5 mg/L）环境中抗生素抗性基因（ARGs）接合转移的影响。结果表明，高温显著提高了余氯条件下ARGs水平基因转移（HGT）的频率。与17℃相比，27 ℃、37 ℃和42 ℃处理组的HGT频率分别最高增加了2.43、4.80和2.82倍。这与高温条件会促进活性氧物质的产生、引发SOS反应以及增强菌毛通道的形成有关。通过转录组学分析表明，较高的温度通过增强胞内电子传递链，提高了ATP的产生，为HGT过程提供能量。最后，采用成像流式技术在实际水体混合群落中验证了高温对HGT的促进作用。本研究为气候变暖背景下抗生素抗性传播风险的研究提供了理论依据。

图1 图文摘要

研究结果表明，在余氯条件下，较高的温度提高了HGT的频率，其中37 ℃、0.3 mg/L氯处理组促进效果最为显著，比对照组增加了4.80倍（图2）。同一余氯浓度下，所有温度实验组基本呈现随温度增高HGT频率也提高的趋势，说明不同程度的温度升高可以促进余氯条件下的ARGs接合转移过程。研究通过氯衰减模型发现，由于初始氯浓度低，不同温度对于氯衰减差异并不显著，即该HGT促进效应主要是温度变化引起的。

图2 不同温度对余氯条件下细菌种内接合转移频率的影响

a：0；b：0.1 mg/L；c：0.3 mg/L；d：0.5 mg/L

本研究发现高温和余氯条件下接合转移频率的增加与ATP含量的变化趋势一致（图3a）。RT-qPCR结果也表明ATP生成相关基因的表达水平在37℃时最高。为进一步解释其机理，研究选取17 ℃和37 ℃、0.3 mg/L余氯处理组（HGT促进效果最显著）进行了转录组学的分析。结果表明，当37 ℃、0.3 mg/L余氯条件下，细胞内TCA循环显著上调。其原因是高温导致更多的NADH和FADH2参与电子传递链；电子传递链复合体I、II和Ⅳ的相关基因表达显著提高，以及ATP合成相关基因（atpC、atpE、atpI）表达也呈现相同的提高趋势。所以，与17 ℃相比，37 ℃的余氯条件下细胞产生了更多的ATP，为HGT提供能量。

图3 不同温度对余氯环境中能量供应的影响

a：通过RT-qPCR检测ATP含量及相关基因（gltA、sucA、atpA）表达。b：0.3 mg/L氯、17 ℃和37 ℃条件下电子传递链及相关基因表达的转录组学分析。图例代表log2（FPKM）

高温还会促进活性氧（ROS）物质的产生。本研究发现，与17 ℃相比其他温度下ROS水平均有所升高，范围为1.16~3.89倍。应激反应基因rpoS的高表达也佐证了该现象（图4a）。ROS的提高会诱导细胞SOS应答，减弱接合转移抑制作用，促进HGT过程。本研究中氧化应激相关基因sodA，B在高温条件下也呈现显著上调趋势（图4b，d）。转录组学分析显示，氧化应激相关基因和SOS响应基因soxS、yebG和dinI的表达量均在37 ℃显著上调（图4c，e），证明高温通过诱导SOS反应促进HGT过程。此外，本研究还考察了接合转移调控系统相关基因、外排系统和菌毛相关基因的表达情况，这些生物学过程均可能促进高温条件下ARGs的接合转移。

图4 不同温度对余氯接合转移过程中ROS介导的氧化应激变化的影响

a：ROS含量的倍数变化。b：基因sodB相对表达量的倍数变化。c：17 ℃和37 ℃在0.3 mg/L氯浓度下ROS相关基因的表达。d：基因soxR相对表达量的倍数变化。e：在17 ℃和37 ℃条件下，氯浓度为0.3 mg/L时接合转移过程中SOS响应。f：铁载体代谢过程和次级代谢过程相关基因的表达水平。图例表示ln（FPKM）

为了进一步确认高温条件下HGT过程的主要原因，研究通过添加不同的抑制剂进行了验证实验。如图5所示，添加寡霉素A（ATP抑制剂）组显著降低了接合转移频率，所有温度处理的HGT频率趋于一致；添加硫脲（ROS抑制剂）组也在一定程度上降低了接合转移频率，表明ROS在接合转移过程中发挥一定作用，该过程需要ATP提供能量。

图5 使用不同抑制剂后种内接合转移频率的倍数变化。

硫脲：ROS清除剂；寡霉素A：ATP合成抑制剂；PAβN：外排泵抑制剂。

为了提示温度升高对余氯条件下细菌接合转移的风险，研究还进行了两个种间接合转移实验（模型2：从大肠杆菌供体到沙门氏菌，模型3：从大肠杆菌供体到环境细菌群落）。如图6所示，在余氯存在的条件下，温度升高仍会提高细菌种间接合转移频率。在37 ℃条件下接合频率最高，与种内接合转移结果一致。即温度升高还会增加细菌在实际群落中的HGT风险。

图6 不同温度对余氯作用下种间接合转移频率的影响

a：大肠杆菌到沙门氏菌的接合转移；b：从大肠杆菌到环境菌株

小结

本研究探讨了温度升高对余氯条件下ARGs接合转移的影响及机制，旨在了解全球变暖背景下抗生素抗性在饮用水输配和储存中的传播风险变化。研究发现温度升高促进了ARGs在余氯作用下的接合转移，其机制主要涉及细菌胞内ROS和ATP水平提高等生物学过程。本研究强调了持续高温和极端高温事件对水安全构成的潜在风险。

作者介绍

赵文雅，厦门大学在读博士，研究方向主要为温度对抗生素抗性进化和传播的影响。

通讯邮箱：zhaowy13@stu.xmu.edu.cn

叶成松，博士，厦门大学环境与生态学院博士后，特任副研究员，长期从事饮用水微生物风险机理及控制的研究。近5年在Water Research、Environmental Science & Technology等杂志以第一/通讯作者（含共同）发表SCI论文20余篇，Google总被引2300余次，H因子27。入选国家资助博士后研究人员计划（B、C档），获高廷耀青年博士生杰出人才奖学金，主持及参与国家自然基金、科技部、省市重要项目，以及中国博士后面上基金等。

通讯邮箱：csye@xmu.edu.cn

于鑫，博士，厦门大学环境与生态学院特聘教授，博士生导师。国家百千万人才工程入选者、有突出贡献中青年专家，中科院百人计划入选者。全国给水深度处理研究会理事，中国生态学会微生物生态专业委员会副主任。主要从事饮用水处理工艺，生物处理和深度工艺，水质安全评价；有毒藻类水华形成机理和控制技术等；主持海峡联合基金重点项目、国际合作项目、面上项目等国家自然科学基金委员会项目8项，科技部、中科院以及省市重要项目、课题10余项。在Water Research、Environmental Science and Technology等环境领域主流期刊上发表论文120余篇；在国内核心期刊发表论文70余篇；获授权国家发明专利近20项。

通讯邮箱：xyu@xmu.edu.cn

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