热带次生林在碳预算和生物多样性保护方面发挥着越来越重要的作用。因此，了解演替轨迹对于指导森林恢复和气候变化减缓工作至关重要。森林演替是由群落中树种的人口策略——生长、死亡率和招募率的组合——驱动的。然而，我们对热带树种人口多样性的了解几乎完全来自于古老森林。在这里，我们收集了在两片潮湿（哥斯达黎加、巴拿马）和两片干燥（墨西哥）的新热带森林中沿时间序列重复森林调查所获得的人口统计信息，以评估群落中存在的人口统计策略范围是否会在演替过程中发生变化。我们计算了超过500个树种的人口统计率，同时控制了树冠状况，利用人口统计率对的二维超体积比较了早期演替森林（0-30年）、晚期演替森林（30-120年）和古老森林的人口统计多样性（即人口统计策略的范围）。各演替阶段的人口统计策略范围基本重叠，早期演替阶段已经涵盖了古老森林中的全部人口统计策略。一个例外是一组物种，其特点是死亡率特别高，仅限于两片湿润森林的早期演替阶段。人口策略的范围并没有随着演替而扩大。我们的研究结果表明，我们目前对热带树种人口统计策略的理解大多来自于对原始森林中长期森林监测样地的研究，但这些研究却出人意料地代表了一般的人口多样性，但并不能取代对次生林进行进一步研究的必要性。

• 引言

热带森林储存了全球森林碳的近一半，并孕育了世界上大部分的生物多样性。由于只有三分之一的热带森林是未受干扰的原始森林，且森林砍伐率居高不下，土地废弃后重新生长的热带次生林对于碳储存和固存以及生物多样性保护的重要性与日俱增。因此，了解演替轨迹对于指导森林管理和减缓全球变化至关重要。树木的人口策略（或生命史策略）是演替动态的重要驱动力。然而，关于整个群落的人口策略变化如何沿着演替梯度变化的经验知识仍然有限。

所有生物在快速生长、高存活率或繁殖成功率之间分配有限资源时都会面临权衡，而人口统计策略的出现则限制了这些人口统计率的可行组合范围。最近，对生活史变异的比较分析提高了我们对构建全球热带森林群落的人口权衡一致性的认识。然而，我们对人口策略的了解大多来自于古老森林。

生长快、寿命短的物种通常在演替的前几十年占主导地位，而寿命长的先锋物种和生长缓慢的耐荫物种通常在演替后期和古老森林中占主导地位。然而，虽然我们知道在演替过程中，具有不同人口策略的物种的丰度、基面积和生物量会以这些可预测的方式发生变化，但整个群落的人口策略范围是否会在演替过程中以同样的方式发生变化，目前仍是未知数。据我们所知，还没有人对早期演替森林、晚期演替森林和古老森林之间的人口策略范围进行过系统的比较。具体来说，目前还不清楚某些人口策略是否仅限于某些演替阶段。虽然一些早期演替物种也会出现在古老生长森林的树木倒伏间隙中，但其他一些物种则依赖大规模干扰进行再生，因此只能出现在早期演替森林中。然而，目前还不清楚这些物种是否具有独特的人口统计策略，如果仅在古老森林中进行树木人口统计研究，这些策略可能仍未被发现。此外，尽管我们对热带湿林和热带干林中演替过程中树种的功能性状进行了比较，但我们缺乏对人口统计策略的比较。

在热带湿润森林中，早期演替环境的特点是资源水平高（尤其是光照）。因此，在这些环境中大量出现的物种通常被认为会以高死亡率来换取高生长和高招募率。这些快速繁殖率与低木质密度或高比叶面积和叶片养分含量等功能性性状的获取价值有关。相反，在演替晚期环境中数量较多的物种预计生长缓慢，但会在长期生存能力方面投入更多资源，这表现为表明资源保护的性状值，如高木质密度或低比叶面积。

事实上，利用功能性状作为代用指标，一些研究已经证实，在热带湿润森林中，具有获取性状值的树种往往在演替早期阶段占主导地位，而随着演替的进行，具有更保守性状值的树种会逐渐占据主导地位。在这种情况下，我们预计在热带湿林的演替过程中，可行的人口策略范围会从获取型策略（快速生长、高死亡率、高招募）逐渐向保守型策略（慢速生长、低死亡率、低招募）转变（图1a）。

图1 热带湿林（a）和热带干林（b，c）的人口策略范围可能从早期演替森林（ESF）向晚期演替森林（LSF）和古老生长森林（OGF）转移的假设。H1（b）和H2（c）代表热带干燥林的对立假设。目前还不清楚是应该从获取型人口策略转向保守型人口策略，还是相反，因为木材密度和叶片干物质含量已被发现从保守值转向获取值，而比叶面积已被发现从获取值转向保守值。轴标签可以是生长、死亡率或招募的任何组合，因为例如在潮湿的ESF中，这三种人口统计率的数值都会很高。

在热带干旱森林中，与光照相比，水被认为是塑造森林群落的更重要资源，随着演替的进行，早期演替阶段的特点是干燥和炎热的环境向湿润和凉爽的环境转变。因此，人们发现性状值反映了从演替早期与更大的资源保护和耐旱性相关的策略向演替后期更具获取性的策略（如较低的木材密度、叶片干物质含量）的转变。然而，与光捕获效率相关的获取性叶片性状值（如高比叶面积）也被发现在演替过程中会减少，这使得热带干旱森林中的演替是否会转向更保守（H1）或更获取（H2）的人口策略变得不明确（图1b，c）。

与湿润森林相比，热带干旱森林早期演替和晚期演替之间的环境差异被认为不太明显，这主要是由于树冠更为开阔。事实上，Letcher等（2015）观察到，在某些热带干旱森林中，树种的演替生境特化趋势较弱。据此，我们推测，与湿润森林相比，干燥森林中人口统计策略的潜在转变可能不那么明显。然而，由于两种森林类型在演替过程中光照的可利用性变得更加不均匀，我们假设随着演替的进行，可行的繁殖策略的范围会扩大（图1）。

在这里，我们从四种降雨量不同的新热带森林中收集了一个独特的重复森林调查时序数据集。我们计算了超过500个树种的生长率、死亡率和招募率，并使用超体积（即物种在成对人口统计率的二维情况下所占的面积）来量化三个演替阶段的人口多样性。在本研究中，我们仅使用人口多样性一词来指树木群落中存在的人口策略范围。Rüger等（2023）研究了同一森林中不同人口策略的多度和基面积的演替变化。我们探讨了以下问题：（1）在干湿热带森林的演替过程中，人口多样性是否会发生变化？我们具体询问：（1a）在干湿热带雨林的演替过程中，人口统计策略的范围是否会像假设的那样发生变化？（1b）是否存在特定演替阶段独有的人口策略？（1c）在演替过程中，人口策略的范围是否会扩大？（2）如果我们发现了任何变化，我们会问，这些变化是由种内人口统计率的变化引起的，还是由物种更替引起的？

这些问题的答案将揭示我们从原始森林中获得的对人口统计多样性的理解在多大程度上可以扩展到次生林，因为次生林的人口统计率和策略方面的信息要少得多。这些信息将加深我们对演替机制的理解，并提高我们借助人口森林模型预测热带森林演替动态的能力。

• 材料和方法

我们使用了位于哥斯达黎加、巴拿马和墨西哥的四个新热带低地森林地点的九个长期森林监测项目沿时间序列提供的清查数据。这些地点的降雨量不同，年平均降雨量从没有旱季的3900毫米到900毫米不等，90%的年降雨量出现在一年中的5.5个月内（表1）。哥斯达黎加的森林属于热带湿润常绿阔叶林，棕榈树比例较高。巴拿马的森林属于半落叶热带湿润森林，有3个月的旱季。在这两个湿润的地点，主要的自然干扰机制是偶尔的风吹和雷击。墨西哥的两个地点都是落叶热带干燥林，与湿润地点不同的是，它们的树干较短、树冠开阔度较高，物种丰富度较低（表1）。自古玛雅时代以来，尤卡坦半岛的森林就一直受到人为因素的影响，经常遭受强风暴雨的侵袭。瓦哈卡州的森林高度较矮，长有乔木仙人掌，受人类干扰的程度较轻，但也经常遭受强风侵袭。

四个时序点共包括252块次生林样地和23块原始森林样地，面积从0.04到50 ha不等（附录S1：表S1；附录S1：图S1）。样地位于复杂的地形中，主要由原始森林、次生林、人工林、农田和牧场组成。大多数次生林样地位于主要用于低强度作物耕作或养牛的废弃农田上。有些样地只进行了清理，但没有进行耕种。一般来说，以前的森林植被已被完全清除，但在少数情况下仍有一些残留树木，我们将其排除在分析之外。不同地点最年轻样地的年龄从0年到4年不等，而最古老的次生林样地的年龄则从农业废弃后57年到120年不等（附录S1：图S2）。所有超过特定样地大小阈值（胸径一般为1或5 cm；范围：1-10 cm；附录S1：图S2）的独立木质个体都被测量、标记，并在1到10年后重新测量。如果可能，我们选择5年的普查间隔（范围：4-10年；附录S1：表S1）。在潮湿地点（哥斯达黎加、巴拿马），有些样地只测量了个体最大的茎干。在干旱地区（尤卡坦、瓦哈卡），重新萌发是重要的再生方式，因此多茎个体非常多，我们测量了个体的所有茎干，但没有单独标记。

我们将所有人口普查区间归入三个演替阶段之一（附录S1：表S1；图S2）。次生林样地的人口普查区间在废弃后30年内结束，被归类为早期演替森林（ESF），在废弃后120年内结束的区间被归类为晚期演替森林（LSF），尽管大多数样地的年龄不超过90年。原始森林样地的人口普查区间被归类为原始森林（OGF）。尤卡坦州OGF的现有数据不足以纳入分析。

单棵树木的生长和死亡率取决于其大小和光照条件。为了考虑到这些差异，我们按照Purves等（2008）和Bohlman与Pacala（2012）的完美可塑性近似法（Perfect Plasticity Approximation approach），根据树木的大小及其邻居的大小将树木分配到离散的树冠层。为此，我们首先将所有样地划分为子样地，这些子样地由采样设计预先确定，或者根据树木的空间坐标将其分配到子样地中。根据采样设计和样地大小的不同，这些子样地的面积在湿润地点从625 m²到1000 m²不等（树龄小于20年的森林中的100 m²样地除外）（附录S1：表S1）。在干旱地区，树木通常比湿润森林小，除了尤卡坦州一些400 m²的样地外，其他样地的面积从100 m²到125 m²不等（附录S1：表S1）。接下来，我们按子样地内最大活茎的外径对树木进行分类。然后，我们使用异速方程估算了所有树木的树冠面积（见附录S1）。从最大的树木开始，只要其树冠的累计估计面积不超过子样地面积，我们就将其分配到树冠顶层（第1层）。用同样的方法将较小的树木依次分配到较低的树冠层。事实证明，计算离散树冠层的人口统计率有助于捕捉共生物种之间人口统计策略的差异和预测森林动态。

我们计算了可解释茎干生长的物种的人口统计率，即不包括棕榈树和半附生植物（附录S1：表S2）。我们确定了所有观测值的树干直径增量和死亡率，随后计算了每个树冠层和演替阶段的物种年增长率和死亡率。单棵树木的年增长率g_i计算公式为：

在第一次和第二次人口普查中，大小分别为湿润地点个体最大活茎的外径和干旱地点个体所有活茎的总基面积（ba）的外径等值，t为两次尺寸测量之间的时间间隔（以年为单位）。在干旱地点，我们使用总基面积的dbh当量来衡量个体的大小，因为有很多个体有多根茎，但没有单独标记，因此无法计算茎一级的dbh增长。茎干等值（dbh_e）是指基面积与多茎个体所有茎干加在一起的基面积相同的单个茎干的茎干等值：

每个冠层的物种水平生长率（g_j,l）按第l层中物种j的所有个体i的生长中位数计算：

每个冠层的物种年死亡率（m_j,l）计算公式为

其中N₁是第一次普查中存活个体的数量，N₂是第二次普查中存活个体的数量，t是以年为单位的平均人口普查间隔长度（精确到最近的一天）。多茎个体如果至少有一个茎是活的，则被认为是活的，如果所有茎都死了，则被认为是死的。

每个演替阶段的物种级人均招募率计算公式为：

N_j,r是连续两次人口普查之间每公顷超过1 cm dbh阈值的招募的平均数量除以以年为单位的平均普查间隔长度，N_j是各样地中各物种在相应演替阶段的每公顷平均个体数量。只有最小dbh临界值为1 cm的样地或子样地才用于确定N_j,r，而相应演替阶段的所有样地都用于确定N_j。在某些演替阶段，只有少数小样地的最小树高阈值为1 cm，这限制了我们评估更新率的能力。不过，与5 cm茎干阈值相比，1 cm茎干阈值以上的吸收更为频繁。因此，使用较低的阈值可以量化更多物种的招募率。

我们使用基于高斯核密度估计的二维超体积来表示和量化跨越成对人口统计率的人口统计策略范围：生长与死亡率、生长与招募以及死亡率与招募。由于许多物种并未出现在所有冠层中，且未观测到数值的物种无法纳入超体积分析，因此我们仅使用单个冠层的生长率和死亡率计算超体积。也就是说，我们分别对冠层（第1层）、亚冠层（第2层）和林下层（第3层）的人口多样性进行了量化。我们重点研究了冠层2的生长率和死亡率，以最大限度地增加纳入分析的物种数量（附录S1：表S3-S5）。为确保代表性，我们还使用冠层1和3的生长率和死亡率研究了超体积。只有每个冠层至少有10个或5个死亡率观测值的物种才会被纳入潮湿和干燥地点的分析中。死亡率为0或1或招募率为0的物种被排除在相应的超体积之外（见附录S1：表S3-S5）。在冠层1、2和3中，分别有353、503和463个物种符合纳入分析的标准。

我们对所有人口统计率进行了自然对数转换，以确保近似高斯多元分布。我们使用交叉验证法为每个地点的每个超体积估计了核带宽（定义概率密度平滑度的参数）。我们对每个地点的所有演替阶段都使用了相同的带宽，以确保不同地点之间的可比性。超体积边界代表能捕获总概率密度80%的最小体积。所有物种对超体积计算的贡献相同。我们使用hypervolume R软件包（version 3.0.4）进行所有分析。

为了量化不同演替阶段人口统计策略的重叠，我们使用“hypervolume_overlap_statistics”函数计算了所有超体积的重叠统计量。我们使用了引导和稀释技术（r=100个重复，n=每个重复10个物种）来考虑物种数量的差异，并获得95%的置信区间。同样，我们使用“hypervolume_gaussian”函数得出了所有二维超体积（即面积）的体积，以量化人口多样性的数量。如果置信区间不重叠，我们就认为差异具有统计学意义。

为了评估人口统计策略范围的变化是否是由于不同演替阶段种内人口统计率的差异造成的，我们对不同演替阶段物种的人口统计率进行了主轴回归。为了评估人口统计策略范围的变化是否是由于物种更替造成的，我们评估了表现出特定演替阶段特有人口统计策略的物种多度的演替趋势。由于我们只在早期演替阶段发现了独特的人口策略，因此我们将具有这种独特策略的物种的每公顷丰度模拟为林分年龄的函数，其形式为Ln(abundance)= a × stand age^b。参数a和b使用R函数“nls”估算。在进行参数估计时，我们只使用了物种达到最高多度时的数据点。

所有分析均在R 4.2.2版中进行。分类学根据The Plant List version 1.1（http://www.theplantlist.org）使用Taxonstand包进行标准化。

• 结果

我们使用了来自352,243棵个体树的1,550,171个观测数据（其中101,777个观测数据来自次生林中的80,317棵树）来计算77个科503个物种的人口统计率。个体树木的数量从瓦哈卡州的3,302棵到巴拿马的312,328棵不等（附录S1：表S2）。

在所有森林地点，三个演替阶段的人口策略范围基本重叠（图2）。除瓦哈卡州外，其他所有地点的生长率范围在演替过程中基本一致，在演替后期略微转向较慢的生长速度。在哥斯达黎加和巴拿马，ESF的死亡率范围最大，死亡率进一步向高死亡率延伸。在瓦哈卡州，死亡率范围在演替后期略微向低死亡率方向移动。除尤卡坦州外，所有地点的招募率范围在演替期间都略微向招募较少的方向移动。这些结果对冠层的选择具有稳健性（附录S1：图S3-S5），并且不会因物种数量而产生偏差（附录S1：图S6）。各演替阶段人口统计率对的平均超体积重叠测量值在不同地点之间没有差异，在地点内各演替阶段之间也相似（图3a；附录S1：图S7）。

在哥斯达黎加和巴拿马的湿润森林中，我们发现了一种ESF独有的繁殖策略，它主要与10%或更高的超高死亡率有关（图2a,b）。这组高死亡率物种在哥斯达黎加和巴拿马分别包括17种和28种。其中许多物种通常被认为是先锋物种（如Cecropia insignis、Ochroma pyramidale、Trema integerrima、Byrsonima crassifolia、Conostegia xalapensis、Vernonanthura patens、Vismia baccifera、Vismia macrophylla；见附录S1：图S8和S9）。该组中的许多物种生长速度并不快，尤其是在巴拿马。在哥斯达黎加，该组中的大多数物种都没有新成员记录（图2i），而在巴拿马，这些物种中的大多数都有相当高的新生物率（图2j）。

人口多样性（二维超体积的面积）一般不会随着演替而增加，但在巴拿马有减少的趋势，而在干旱地区则有增加的趋势（图3b；附录S1：图S10）。

总体而言，在所有地点，不同演替期间的生长率和死亡率的种内变异较小（附录S1：图S11-S14）。在巴拿马和瓦哈卡州，次生林中的招募率高于OGFs（附录S1：图S12和S14），而在哥斯达黎加和尤卡坦州，招募率的主轴回归结果并不确定（附录S1：图S11和S13）。

在演替的前30年中，大多数表现出排他性人口策略的物种（即在潮湿的ESF中死亡率大于10%的物种）的多度大幅下降（图4；附录S1：图S8和S9）。在哥斯达黎加，17个物种中只有5个同时出现在LSF（4个物种）或OGF（1个物种）中。在巴拿马，ESF中构成该类的28个物种中，有11个在LSF（2个物种）或OGF（9个物种）中也有发现，尽管多度较低。出现在一个以上演替阶段的该类物种在后期演替阶段的死亡率通常较低（附录S1：图S11和S12）。

• 讨论

我们利用503种木本植物的人口统计率，比较了四种新热带森林演替梯度的人口统计策略范围。与我们的预期相反，我们不仅发现各演替阶段的人口统计策略在很大程度上是重叠的，而且在演替过程中人口统计多样性的数量也是相似的。有趣的是，我们发现了一组死亡率特别高的物种，它们只出现在潮湿地点的ESF中。我们的研究结果表明，通过分析OGF中的人口统计率所获得的见解在很大程度上代表了所有演替阶段的森林，只有一种与高死亡率相关的策略除外，这种策略只出现在早期演替的湿润森林中。

与我们的假设相反，我们发现在所有四个地点，不同演替阶段的人口策略高度重叠。在我们所研究的热带湿林和热带旱林中，几乎所有在OGFs中出现的人口策略在演替30年后都出现在次生林中。这表明，大多数物种，无论其生活史策略如何，都能在ESF中生长，并强调了随机过程对演替轨迹的重要性。与此同时，热带湿林恢复迅速，在演替的前30年中可发展的微生境范围可容纳较老森林中出现的物种所表现出的全部繁殖策略。这并不意味着具有不同繁殖策略的物种的多度不会在演替过程中发生变化，但在此我们将重点放在繁殖策略的存在与否上。

仅就招募率而言，我们发现除尤卡坦州外，所有地点的招募率在演替过程中都会向预期的较低招募率转变。招募率在很大程度上取决于幼苗和树苗的表现，因此也取决于林地的资源（主要是光照）可用性。由于在演替过程中林地的光照可用性会降低，预计招募率也会有同样的效果。

在最干旱的森林地点瓦哈卡，人口统计策略的范围略微转向较低的生长率、死亡率和招募率，即在演替过程中转向更保守的生活史策略。然而，在尤卡坦州的第二个干旱森林地区，我们发现该地区的森林略微向更高的招募率转变，这阻碍了我们从结果中进行更广泛的归纳。尤卡坦州的森林之所以与众不同，是因为它所处的地貌已被人类的土地使用改造了多个世纪。因此，随着时间的推移，树种库可能已经局限于那些能够应对频繁干扰的树种，包括能够重新萌发的树种。与瓦哈卡州相比，尤卡坦州干旱森林的生长率和死亡率范围较小，这也说明了这一点。

我们预计在湿润森林的早期演替阶段会发现生长率、死亡率和招募率最高的最具获取性的人口策略。然而，只在这些森林中观察到的物种群与高死亡率（>10%）和中等程度的高招募率有关，但与快速增长并不特别相关。较高的生长率可能被掩盖了，因为这些短寿命物种的整个生命周期都是在早期演替阶段完成的（废弃后的0-30年），包括衰老阶段，此时树木可能达到其最大身材，生长可能下降。

虽然这些高死亡率物种中的一些在ESF中非常丰富，但其中大部分在哥斯达黎加都没有新成员记录。与其他森林相比，这里的招募率可能信息量较少，因为只有少数12年或12年以上的样地有树干直径≥1 cm的树木信息，符合我们计算招募率的标准（附录S1：表S1）。此外，众所周知，La Selva生物站（附录S1：表S1中称为Sarapiquí）样地的招募会受到领西猯的影响。鉴于它们在演替的最初约15年中的高丰度，许多高死亡率物种在ESF中实际上可能与巴拿马的许多高死亡率物种一样具有类似的高招募率，因为在巴拿马，整个年代序列中的数据可用性更为一致。因此，与通常的假设不同，这些森林的早期演替专性人口策略可能表明高死亡率和高招募率之间的权衡，而不是持续的高增长率。然而，如上所述，在这项研究中，寿命较短的物种的早期高增长率可能在演替的前30年中没有被发现。

高死亡率策略仅限于ESF这一事实主要是由于物种更替造成的，正如Finegan（1996）所预测的那样。大多数物种在演替30年后要么完全消失，要么以极低的丰度持续存在。然而，在OGFs中存在的该组少数物种的死亡率较低，这表明死亡率的种内差异也是造成这种转变的原因之一。在其他热带雨林的一些物种中也观察到了同样的模式。

在干旱地区，我们没有发现ESF独有的人口策略。在热带干旱森林中，出现在ESF中的物种可以存活更长的时间，并没有独特的人口策略。由于树冠较低且（季节性）更为开阔，因此与湿润森林相比，干燥森林的早期和晚期演替环境并不那么明显。此外，许多在ESF中重新萌发的物种实际上可能是在受干扰之前就已经很丰富的物种，因此它们遵循的是与晚演替环境相关的人口策略。此外，在ESF中重新萌发的树木很可能依赖于老根系统的地下碳水化合物储备，因此可能具有与OGF相似的人口统计率。

与我们的预期相反，我们并没有发现在演替过程中人口策略多样性不断增加的普遍模式。事实上，在演替的前30年，人口策略的多样性似乎恢复到了OGF值。同样，Poorter等（2021）发现，热带次生林的结构异质性和物种丰富度在废弃后30年左右恢复到OGF值的90%，而物种组成则在一个多世纪后才恢复。虽然我们没有研究人口统计策略相对丰度的变化，但这可能表明，人口统计多样性（仅定义为森林中采用的人口统计策略的范围）与物种丰富度的关系比与物种组成的关系更为密切，而且许多不同的物种表现出相似的人口统计策略，并具有相似的人口生态位。

局限性

在解释我们的研究结果时，需要注意的是我们使用的是时序法，这种方法用空间代替了时间，因此可以从静态数据中推断出时间趋势。此外，不同地点的数据可用性和数据收集方法差异很大（附录S1：图S1），每个时序内的样地在范围和最小dbh临界值方面也各不相同（附录S1：表S1）。最后，需要指出的是，只有少数样地的最小测量值为1 cm dbh，尤其是在干旱地区。这就无法可靠地计算招募率。虽然我们的结果对这种异质性是稳健的，并且与所包含的物种数量无关（例如，附录S1：图S6），但这强调了在ESF中需要更多具有小dbh截止值的永久性监测样地。

• 结论

• 文献信息