植物染色质重塑复合体的保守性和特异性

学术 2024-05-16 09:26 北京

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真核生物基因组DNA及其所包绕的组蛋白形成的核小体是染色质的基本单位。染色质的形成一方面有助于将基因组DNA组装到细胞核中，另一方面也对基因表达具有重要影响。染色质重塑因子能够利用水解ATP产生的能量调控染色质上核小体的组装、移除、滑动及组蛋白变体的置换等，从而调控基因转录和其他多种生物学过程。真核生物中的染色质重塑因子主要包括SWI/SNF、ISWI、CHD和INO80四类，这些染色质重塑因子往往以多亚基复合体的形式存在。最近的研究工作系统鉴定了植物染色质重塑复合体的亚基组成和功能，揭示了植物染色质重塑复合体相对于酵母及动物染色质重塑复合体的保守性和特异性。对于这些复合体调控基因转录分子机制的认识也在不断深入。这些发现为深入研究染色质重塑在植物生长发育和胁迫应答中的作用奠定了基础。

作者｜郭婧^①，何新建^①②

①北京生命科学研究所；②清华大学生物医学交叉研究院

细胞核作为真核生物细胞的“指挥部”，其中储存着大量的遗传信息。遗传信息的载体染色质是由DNA和组蛋白组成的大分子复合物，它的基本单位是由146 bp的DNA缠绕在组蛋白八聚体上形成的核小体。组蛋白八聚体包括一个H3-H4四聚体和两个H2A-H2B二聚体。核小体串联排列成松散、可被转录的“串珠状”的结构，两个相邻核小体之间以连接DNA相连。这个结构可被进一步折叠、压缩而形成致密、不可转录的状态。为了保证遗传信息能够在不同的生命阶段得到正确的读取和表达，染色质的状态并非静止不变，而是进行着“松散”和“致密”的转换——这个动态的过程涉及DNA甲基化、组蛋白修饰、染色质重塑和非编码RNA调控等。染色质重塑的主要执行者是ATP依赖的染色质重塑因子——它们能利用水解ATP产生的能量调节DNA和组蛋白之间的相互作用，从而改变染色质的状态和可及性，影响转录因子和其他转录相关机器与染色质的结合。

真核生物染色质重塑因子属于SNF2蛋白家族，其中SWI/SNF (switch defective/sucrose non-fermentable)、ISWI (imitation switch)、CHD (chromodomain helicase DNA-binding)和INO80 (inositol requiring 80) 四个亚家族是研究最多的染色质重塑因子。它们都具有由DEXDc和HELICc两部分组成的保守的ATP酶结构域，但所包含的其他结构域有所不同^[1]。染色质重塑因子通常形成多亚基复合体发挥作用，通过对核小体进行组装、滑动、移除和置换组蛋白变体等不同的方式参与转录调控、DNA复制以及基因组稳定性维持^[2]。染色质重塑复合体对于生物的生长发育具有重要的作用，敲除复合体中核心的催化亚基通常会引起严重的生长发育缺陷，甚至致死。

植物具有一些与动物不同的特性。比如：大部分动物是一次发育，植物则是多次发育；动物可以通过位置移动趋利避害，而植物往往是固着生长的，只能在原地应对外界变化。这些差异意味着植物在生长发育和抵御外界胁迫的过程中可能具有与动物不同的表观遗传调控方式。然而，相较于酵母和动物中的研究，在过去很长一段时间里，人们对植物中染色质重塑复合体的分类、亚基组成及其调控转录的机制缺乏系统研究。得益于质谱、蛋白互作、高通量测序和蛋白结构解析等技术在植物中的综合运用，近年来有关植物染色质重塑复合体的研究取得较快进展。本文基于近期发表的研究成果，着重介绍不同类型的植物染色质重塑复合体相比于其他真核生物的保守性和特异性。

1 SWI/SNF复合体

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交配型转换缺陷/蔗糖不发酵(switch defective/sucrose-non-fermentable, SWI/SNF)染色质重塑因子是在对酿酒酵母交配型转换缺陷和蔗糖不发酵相关基因的遗传筛选中被鉴定到的^[3-4]，是最早发现的染色质重塑因子，它们以多亚基复合体的形式存在。酵母中有两个SWI/SNF染色质重塑因子——Swi2/Snf2和Sth1，它们分别形成SWI/SNF和RSC复合体。在哺乳动物中，以BRM或BRG1为催化亚基，形成了BAF、PBAF和ncBAF三类SWI/SNF复合体。

酵母、果蝇和哺乳动物中仅存在1～2类SWI/SNF染色质重塑因子，但拟南芥中存在三类SWI/SNF染色质重塑因子：BRM (BRAHMA)、SYD (SPLAYED)以及氨基酸序列相似性高达81.7%的MINU1 (MINUSCULE1)和MINU2 (MINUSCULE2)。拟南芥的三类SWI/SNF重塑因子的结构域组成不同且氨基酸序列长短不一：BRM的C端包含溴结构域(bromodomain)，其结构域组成与酵母和动物中的SWI/SNF染色质重塑因子一致；SYD不具有C端的溴结构域，取而代之的是一个植物特异的C端结构域；相比于BRM和SYD，MINU1/2的N端和C端都有一段缺失，序列较短。因此，在拟南芥的三类SWI/SNF重塑因子中，BRM的结构域组成最保守，而SYD和MINU1/2具有植物特异的结构域特征。

SWI/SNF复合体亚基的亲和纯化-质谱分析结果表明，在拟南芥和水稻中，形成了以三类SWI/SNF染色质重塑因子为核心催化亚基的三类染色质重塑复合体——BAS (BRM-associated SWI/SNF)复合体、SAS(SYD-associated SWI/SNF)复合体和MAS (MINU1/2-associated SWI/SNF)复合体(图1、表1)^[5-6]。BAS复合体与哺乳动物的ncBAF复合体的亚基组成高度相关；而SAS复合体和MAS复合体的亚基组成分别与哺乳动物的BAF复合体和PBAF复合体的亚基组成相似，同时又包含植物特异的亚基^[5-6]。

图1 三类拟南芥SWI/SNF复合体的亚基组成及靶向特性(根据[5]修改)。不同颜色代表三类拟南芥SWI/SNF复合体中不同类型的亚基，其中灰色表示三类复合体的共用亚基，蓝色、绿色和红色分别代表SAS、BAS和MAS复合体的特异亚基，青色代表SAS和BAS复合体的共用亚基，紫色代表SAS和MAS复合体的共用亚基。亚基的排布不代表实际的结合关系。红色和黄色的箭头分别表示复合体中的亚基具有识别组蛋白乙酰化和组蛋白H3K4me3修饰的结构域。阴影代表三类复合体在基因转录起始点附近的主要结合范围，条形代表三类复合体所维持的开放性区域的主要范围

在果蝇和哺乳动物中，SWI/SNF染色质重塑因子对生长发育具有重要作用。同样地，敲除任何一类SWI/SNF染色质重塑因子，拟南芥都会出现严重的、多效性的生长发育缺陷或致死表型^[7]。brm和syd二者的表型既有相似之处，也有特异之处，而且双敲除突变体brm/syd胚胎致死，这说明BRM和SYD在功能上兼具冗余性和特异性^[8]。单独敲除MINU1和MINU2没有明显的发育表型，但同时敲除二者致死^[9]，说明MINU1和MINU2的功能高度冗余。minu1/2弱突变体有严重的发育缺陷^[9]。brm、syd和minu1/2突变体发育表型的特异性说明三类染色质重塑因子在功能上有明显的分化。三类复合体的一些特异亚基的突变体具有与核心酶突变体相似的发育表型^{[5, 10-13]}，且其中一些亚基对于复合体的组装以及复合体与染色质的结合至关重要^{[6, 10, 12]}，说明这些SWI/SNF亚基参与了复合体的功能。此外，许多SWI/SNF组分还被报道参与调控不同的植物激素信号通路以及响应生物胁迫和非生物胁迫^[14]。这些研究揭示了不同SWI/SNF复合体组分参与调控生物学过程的多样性和特异性。

三类复合体的亚基主要结合在基因的转录起始位点(transcription start site, TSS)附近^{[5-6, 13, 15-17]}，然而它们结合位置的偏好性不同：MAS复合体倾向于结合在TSS的下游附近，SAS复合体倾向于结合在TSS的上游，而BAS复合体的平均结合信号位于SAS和MAS之间^[5](图1)。BAS复合体和SAS复合体具有较一致的结合靶基因，而MAS复合体具有很多特异结合的靶基因。三类复合体所结合靶基因的表达水平都高于随机基因的表达水平，且MAS所结合靶基因的平均表达水平最高^[5]。三类SWI/SNF复合体对基因转录的调控作用以激活为主^{[5, 15-16]}。

表1 不同物种中SWI/SNF、ISWI和INO80类型染色质重塑复合体及其催化亚基比较

在动物中，SWI/SNF复合体主要通过滑动、移除核小体促进染色质开放性^[2^]。拟南芥中三类SWI/SNF复合体的主要作用也是促进染色质开放，但它们调控开放性的区域各有不同。其中，MAS复合体所影响的开放区域集中位于TSS附近；SAS复合体虽然也影响TSS附近的开放性，但它还负责维持约40%的拟南芥远端启动子和基因间区的开放性；BAS对开放性的作用效果介于MAS和BAS之间——它所调控的开放性区域主要位于TSS附近，但也能在远端启动子和基因间区发挥一定的作用(图1)^[5]。

在酵母和动物中，一些SWI/SNF亚基包含结合组蛋白修饰的结构域，例如溴结构域能够辅助复合体结合在具有乙酰化修饰的核小体上。拟南芥BAS复合体包含一个能够结合组蛋白乙酰化的溴结构域，MAS复合体同时包含一个能结合组蛋白H3K4me3的PHD结构域和一个能结合组蛋白乙酰化修饰的溴结构域，而SAS复合体不包含结合组蛋白修饰的结构域(图1)^[5]。由于H3K4me3及H3ac修饰主要富集在TSS下游的基因区域，三类SWI/SNF复合体在染色质上的不同结合位置可能与它们不同的组蛋白修饰识别能力有关。另外，BAS和MAS结合并促进开放性的区域，相对于它们结合但开放性不变的区域，具有更高的H3K4me3和H3ac水平，而SAS结合并促进开放性的区域相对于其结合但开放性不变的区域，具有更低的H3K4me3和H3ac水平以及更高的H3K27me3水平^[5]，这表明组蛋白修饰不仅影响SWI/SNF复合体对染色质的结合，而且对它们的重塑活性可能也具有调控作用。染色质上H3K4me3和H3ac的富集通常与转录活跃相关，而H3K27me3的富集通常与转录沉默相关，组蛋白修饰对染色质转录状态的调控作用能够通过影响SWI/SNF的功能实现。

虽然拟南芥三类SWI/SNF复合体在组成和功能上具有植物特异的特征，但整体而言，BAS、SAS和MAS复合体分别与哺乳动物中的ncBAF、BAF和PBAF复合体对靶基因上染色质的开放性具有相似的调控功能，这说明SWI/SNF复合体在动物和植物各自的演化过程中实现了类似的功能。由于三类SWI/SNF复合体在单子叶植物水稻中保守地存在，并且有胚植物(即高等植物)中都具有与拟南芥和水稻同源的三类SWI/SNF染色质重塑因子，因此SWI/SNF复合体在大部分植物中的分类、组成和调控转录的分子机制很可能是保守的。

近期的研究还发现，BAS复合体和SAS复合体对彼此在基因组上的结合具有影响^[^6]，SAS复合体和MAS复合体对于染色质开放性的调控具有一定程度的拮抗^[5^]。这些研究揭示了植物中不同SWI/SNF复合体之间复杂的互作关系。植物SWI/SNF染色质重塑复合体组分还能够通过与其他染色质及转录相关因子互作共同调控多种生物学过程。这些因子包括转录延伸因子SPT6L^[18]、H3K27me3去甲基化酶REF6^[16^]、组蛋白去乙酰化酶HD2C^[^19]和HDA6^[20]，以及RNA介导DNA甲基化(RdDM)途径中的组分^[21-22^]。此外，BRM、ISWI、INO80和CHD染色质重塑因子被发现参与染色质高级结构的调控^[23]。除了对染色质的作用，BRM还被发现在非编码RNA的加工过程中发挥重塑作用^[24]。植物不同SWI/SNF复合体之间，以及不同SWI/SNF复合体与其他调控因子之间协作的分子机制有待进一步的研究。

2 ISWI复合体

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ISWI染色质重塑因子主要负责介导核小体滑动，使核小体在基因区域呈均匀排布状态，从而调控基因转录。ISWI染色质重塑因子的典型特征是C端包含HSS结构域。HSS结构域结合核小体之间的连接DNA，如同一把尺子，能够“丈量”核小体间距并帮助核小体呈现规则间距的排布^[2]。相比亚基较多的SWI/SNF复合体和INO80复合体，ISWI复合体包含的亚基较少，通常只有2～4个。最先被鉴定到的ISWI染色质重塑因子是果蝇中的ISWI^[25-26]，它形成了6种ISWI复合体：NURF、CHRAC、ACF、ToRC、NoRC和RSF^[27]。酵母中有两个ISWI重塑因子，分别是Isw1和Isw2。它们形成了四种ISWI复合体：Isw1a、Isw1b、Isw2和Isw2/CHRAC^[27]。哺乳动物中有两类ISWI亚家族的复合体，分别是以SMARCA1/SNF2L为催化亚基的NURF和CERF复合体，以及以SMRCA5/SNF2H为催化亚基的ACF、CHRAC、RSF、NORC和B-WICH/WICH复合体^[28-29](表1)。

拟南芥中有两个ISWI类型的ATP酶——CHR11和CHR17，它们具有与动物中ISWI重塑因子相似的结构域组成，也具有与动物中类似的调控核小体间距的功能^[30-31]。单独敲除CHR11和CHR17没有明显的发育表型，但chr11/17双突变体呈现出严重的发育缺陷，说明二者功能冗余地调控植物的营养生长和生殖生长^[32-33]。CHR11/17能够直接与开花相关基因FT和SEP3的启动子结合并抑制其表达^[32]。CHR11/17能够与一些参与花器官发育的MADS转录因子互作^[33]。它们与MADS转录因子AG (AGAMOUS)协作调控YUC4启动子区域的开放性，从而调控生长素合成^[34]。除了参与植物的生长发育调控，近期的研究还发现CHR11和CHR17是植物抗病的负调控因子^[35]。

根据亲和纯化-质谱分析的结果，拟南芥中形成了以CHR11/17为核心催化亚基的三类ISWI复合体，包括以RLT1/2、ARID5和FHA2为特异亚基的CRA (CHR11/17-RLT1/2-ARID5)复合体、以DDP1/2/3和MSI3为特异亚基的CDM (CHR11/17-DDP1/2/3-MSI3)复合体和以DDR1/3/4/5/DDW1为特异亚基的CDD (CHR11/17-DDR/W)复合体^[36] (图2、表1)。动物中的ISWI复合体中都包含BAZ相关蛋白，这类蛋白同时含有DDT结构域和PHD结构域^[37]。在拟南芥三类ISWI复合体的亚基中，RLT1/2、DDP1/2/3和DDR1/3/4/5/DDW1都包含DDT结构域，但只有DDP1/2/3含有PHD结构域^[38]。其中，DDP1的PHD结构域被报道能够结合H3K4me3^[39]。CDM复合体中的MSI3与动物NURF复合体中的RbAp46和RbAp48(RbAp46/48)同源^[36]。CRA复合体中的ARID5和FHA2是植物特异的亚基^[36]。CRA亚基突变体chr11/17、rlt1/2和arid5都表现出叶片卷曲、早花、花器官发育异常和不育^{[36, 40]}，说明CRA复合体参与调控植物的营养生长和生殖生长。CDM和CDD复合体对植物发育的作用尚不清楚，但最近的研究发现包含DDR4的CDD复合体能够通过调控核小体排布激活一些被沉默的基因和转座子^[4^1]。

图2 拟南芥ISWI和SWR1复合体亚基的互作网络^{[36, 43, 50]}。该互作网络是基于蛋白免疫沉淀结合质谱分析所得到的蛋白相互作用结果绘制的。拟南芥的ISWI复合体包括CRA、CDM和CDD三类(分别用阴影标出)，它们都以功能冗余的ISWI染色质重塑因子CHR11和CHR17 (CHR11/17)为核心催化亚基。CHR11/17也存在于SWR1复合体。SWR1复合体亚基ARP4、GAS41和SWC4(蓝色)被乙酰化酶复合体NuA4共用。SWR1复合体亚基TRA1A、TRA1B(黄色)被乙酰化酶复合体SAGA和NuA4共用

CRA亚基突变体fha2也表现出叶片卷曲、花器官发育异常和育性降低，但其表型比CRA其他亚基突变体弱，且开花时间相较于野生型无显著差异，说明FHA2特异地参与CRA复合体的部分功能^[42]。在CRA复合体中，RLT1/2作为“桥梁”分别连接了ARID5和FHA2与催化亚基CHR11/17的结合^{[36, 42]}。ARID5在C端具有一个ARID结构域和一个PHD结构域。体外结合实验表明，ARID结构域可以结合富含AT碱基的双链DNA，而其相邻的PHD结构域能够结合H3K4me3。晶体结构分析发现，ARID结构域主要负责与DNA上的磷酸基团结合，另外ARID的T648能够通过氢键与DNA靶位点中央的AT碱基结合，揭示了ARID对AT碱基偏好性的分子机制。PHD结构域中的W688和W697形成的笼状结构负责特异识别H3K4me3修饰，另外PHD和ARID能够通过氢键与H3K4周围的氨基酸残基结合，从而增强ARID5与组蛋白的结合能力^[36]。这些结果揭示了ARID5中的ARID结构域和PHD结构域协同作用结合DNA和H3K4me3的分子机制。遗传互补分析发现，ARID和PHD结构域的缺失或突变都破坏了ARID5对植物生长发育的调控功能，且影响ARID5和CHR11对靶基因的结合能力^[36]。这些结果表明，ARID5的ARID和PHD结构域能够增强CRA复合体对靶基因的结合能力，从而调控其靶基因的转录。尽管对拟南芥中的ISWI复合体组分的研究证明了CHR11/17是ISWI复合体的核心催化亚基^[36]，CHR11/17也被发现存在于负责H2A.Z沉积的SWR1复合体^[43](在3.1中详述)，但拟南芥不同的ISWI复合体对核小体进行重塑的具体机制及其与H2A.Z的沉积的关系有待进一步研究。

3 SWR1复合体和INO80复合体

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INO80亚家族的染色质重塑因子主要包括SWR1和INO80两类，它们的典型特征是在ATP酶的DEXDc和HELICc两部分之间具有一个很长的间隔，且N端具有HSA结构域^[1]。在不同的物种中，这两类复合体都包含10个以上的亚基。INO80亚家族的复合体对核小体中的典型组蛋白H2A及其变体H2A.Z进行置换，从而实现对染色质状态和基因转录的调控。例如：SWR1复合体能够把H2A置换成H2A.Z，而INO80复合体可以把H2A.Z置换成H2A，INO80复合体也被认为可以移除核小体和调节核小体间距^[44-45]。下文分别介绍植物中这两类复合体的组成和功能。

3.1 SWR1复合体

SWR1复合体最早在酵母中被鉴定到，它含有包括催化亚基Swr1在内的14个亚基^[^7]。酵母的Swr1在果蝇中有一个同源蛋白DOMINO(DOMINO有两个剪接变体DOM-A和DOM-B)。Swr1在人中有两个同源蛋白，分别是SRCAP和P400。在拟南芥中，Swr1唯一的同源蛋白是PIE1，其结构域组成与果蝇的DOM-A和人的P400一致，除了包含HSA结构域和具有长插入片段的ATP酶结构域，还包含一个C端的SANT结构域。不同真核生物的SWR1染色质重塑因子之间具有保守性^[30]。

以往植物中SWR1的相关工作主要集中于在拟南芥中对SWR1复合体保守组分的生物学功能进行研究，这些保守组分包括PIE1、RIN1、RIN2、ARP4、ARP6、SWC2、SWC4、SWC6和YAF9A等，其中PIE1是SWR1的核心催化亚基^[7](表1)。近年来通过亲和纯化-质谱分析系统地鉴定了拟南芥SWR1复合体的组成，发现植物SWR1复合体除了包含保守组分外，还包含三类植物特异亚基：酵母Tra1的同源蛋白TRA1A/TRA1B、MBD9和ISWI染色质重塑因子CHR11/CHR17^{[43, 46-48}^](图2)。在酵母中，Tra1是两类组蛋白乙酰化酶复合体SAGA和NuA4的共用亚基，但在拟南芥中，TRA1A和TRA1B不仅是SAGA和NuA4复合体的共用亚基，而且是SWR1复合体的亚基^[49-50](图2)。

果蝇中的DOM-A和哺乳动物中的P400都能够与组蛋白乙酰化酶复合体TIP60结合，分别形成DOM-TIP60和P400-TIP60复合体^[51^](表1)。这些复合体中既包含负责H2A.Z置换的染色质重塑因子DOM-A/P400，又包含负责组蛋白乙酰化修饰的组蛋白乙酰基转移酶TIP60，可能对协同这两类染色质调控机制发挥了重要作用。然而，尽管拟南芥SWR1复合体与NuA4/TIP60复合体之间存在多个共有亚基，SWR1复合体中却并不包括NuA4/TIP60复合体中的乙酰基转移酶HAM1和HAM2(图2)。特别地，拟南芥的SWR1复合体包括负责核小体滑动的ISWI染色质重塑因子CHR11/17，但不包括ISWI复合体中的任何辅助亚基^[43^](图2)。

PIE1最初被鉴定为开花抑制基因FLC的激活因子，其突变体具有多方面的发育缺陷^[52]。拟南芥SWR1组分参与许多重要过程的调控，包括开花时间、器官发育、育性、植物免疫等^[53]。拟南芥SWR1复合体通过将特定靶基因上的H2A置换为H2A.Z对这些过程进行调控^[54-59]。SWR1的许多亚基对于染色质上H2A.Z水平的维持是必需的^{[43, 47-48]}。近期的研究还发现，组蛋白分子伴侣AtChz1A和AtChz1B通过与SWR1复合体互作协助H2A.Z在染色质上沉积^[60]。MBD9同时包含PHD结构域和溴结构域，这两个结构域被认为可以分别结合H3K4me3和组蛋白乙酰化修饰，并招募SWR1复合体到有这些修饰的区域进行H2A.Z的置换^[46-48]。然而，破坏MBD9的PHD结构域和溴结构域并不影响MBD9对开花时间的调控，表明这两个结构域不是MBD9调控生物学功能所必需的^[43]。MBD9包含一个保守的DDT结构域，该结构域负责介导PIE1和CHR11/17之间的互作，可能对MBD9发挥其生物学功能具有重要作用^[43]。植物中SWR1染色质重塑因子介导的H2A.Z沉积与ISWI染色质重塑因子介导的核小体排布的偶联机制有待进一步解析。

3.2 INO80复合体

INO80染色质重塑因子最先在酵母中被鉴定到，在果蝇、人和拟南芥中都只含有一个同源蛋白^[7]。在酵母和动物中，INO80复合体包含约15个亚基，核心催化亚基INO80作为一个支架蛋白与其他亚基结合。根据与INO80结合的不同结构域，复合体可以分成三个模块：ATP酶模块、HSA模块和NTD (N-terminal domain)模块^[61]。植物中对INO80的相关研究主要集中于对INO80复合体的保守组分参与生物学过程的功能机制进行解析，结果发现INO80复合体的保守组分参与调控细胞大小、开花时间、光形态建成、热形态建成、激素响应、DNA同源重组和损伤修复等重要过程^[7]。在拟南芥中，INO80复合体对H2A.Z的调控较为复杂：在长日照条件下ino80突变体中H2A.Z的水平整体下降^[62]，而短日照条件下ino80突变体中H2A.Z的水平整体不变^[63-64]；一些研究发现INO80复合体能促进H2A.Z在部分靶基因上的沉积^{[62, 65]}，而另一些研究发现INO80复合体能移除一些靶基因上的H2A.Z^[63-64]。鉴于这些不一致的结果，植物INO80复合体对H2A.Z沉积的调控机制有待进一步探究。

根据亲和纯化-质谱分析结果，拟南芥INO80复合体包含20个亚基，其中既包含真核生物中保守的亚基，也包括植物特异的亚基^[66]。与动物中一致，拟南芥INO80复合体的亚基中，物种间保守的亚基主要结合在保守的HSA和ATP酶结构域，而物种特异的亚基主要结合在不保守的N端结构域，其中包括负责组蛋白H3K4甲基化的COMPASS复合体组分^{[7, 66]}(图3)。在拟南芥中共有三类COMPASS复合体，分别是包含组蛋白甲基转移酶ATX1/2和组蛋白去甲基化酶JMJ28的COMPASS-I复合体、包含组蛋白甲基转移酶ATX3和组蛋白去甲基化酶JMJ26的COMPASS-II复合体，以及包含组蛋白甲基转移酶ATX4/5和组蛋白去甲基化酶JMJ24的COMPASSIII复合体^[66](图3)。其中COMPASS-III复合体作为INO80复合体的NTD模块的组分结合在INO80的NTD结构域^[66](图3)，这提示植物INO80复合体所介导的染色质重塑与H3K4me3存在关联。

图3 拟南芥INO80复合体与COMPASS复合体的关系(根据[66]修改)。拟南芥中有三类负责催化组蛋白H3K4甲基化修饰的COMPASS复合体，分别是COMPASS-I、COMPASS-II和COMPASS-III复合体(浅紫色阴影部分)，其中包含ATX4/5和JMJ24的COMPASS-III复合体能够作为INO80复合体的一部分存在。在INO80复合体中，催化亚基INO80作为一个支架蛋白，其他亚基结合在其N端、HSA结构域和ATP酶结构域，分别形成了NTD模块(绿色虚线框)、HSA模块(蓝色虚线框)和ATP酶模块(紫色虚线框)。在COMPASS复合体中，褐色代表三类COMPASS复合体的共有亚基，粉色表示COMPASS复合体中负责催化组蛋白H3K4甲基化的亚基，蓝色代表含有JmjC结构域的亚基。在INO80复合体中，黄色代表INO80复合体的核心催化亚基INO80，绿色代表植物特异的亚基，灰色代表不同真核生物中保守的亚基

对INO80组分突变体中的H3K4me3水平进行全基因组分析表明，NTD模块能够通过促进H3K4me3的积累而激活部分INO80靶基因的表达，这个过程不依赖于INO80的ATP酶的活性^[66]。删除INO80的ATP酶结构域或者突变这一区域的关键氨基酸都不能完全破坏INO80的功能，说明INO80兼具依赖ATP酶的功能和独立于ATP酶的功能^[66]。INO80复合体中的NTD模块和ATP酶模块一方面能够协同作用共同促进植物生长，另一方面也能够以拮抗的方式维持植物的正常开花时间^[66]。此外，有研究发现，在热形态建成的过程中INO80能够通过与COMPASS复合体互作而协同调控H2A.Z的去除和H3K4me3的沉积，为相关基因的表达提供合适的染色质环境^[64]。这些研究发现COMPASS复合体能够作为INO80复合体的NTD模块的一部分发挥作用，揭示了植物中染色质重塑与H3K4me3之间独特的协同作用方式，两者之间协同作用的具体分子机制有待进一步研究。

4 CHD染色质重塑因子

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CHD亚家族的染色质重塑因子包括CHD1、CHD3和CHD7三类，其典型特征是在N端具有串联的克罗莫(chromo)结构域^[67]，但不同类型的CHD重塑因子包含的其他结构域有所区别：CHD1类型的重塑因子在C端具有一个富含AT的DNA结合结构域；CHD3类型的重塑因子没有DNA结合结构域，在N端有1～2个PHD结构域；CHD7类型的重塑因子则包含DNA结合结构域和C端的SANT或BRK结构域^[68-69]。在酿酒酵母中，仅有CHD1一种CHD重塑因子；在裂殖酵母中，存在CHD1和CHD3两类CHD重塑因子；在更高等的真核生物中，存在CHD1、CHD3和CHD7三类CHD重塑因子^[67]。这说明CHD重塑因子在物种演化过程中可能出现了功能分化。CHD染色质重塑因子参与核小体组装、调控染色质开放性和促进组蛋白H3.3的沉积^[2]。CHD重塑因子可以与其他辅助亚基一起形成多亚基蛋白复合体发挥作用。例如：人的CHD3重塑因子与组蛋白去乙酰化酶以及其他亚基形成NuRD复合体参与组蛋白去乙酰化^[70-72]；裂殖酵母的CHD1重塑因子作为组蛋白乙酰基转移酶复合体SAGA和SLIK复合体的亚基，结合组蛋白H3K4位的甲基化^[73]。然而，在酿酒酵母中，CHD1是单独发挥作用的^[74]。

在拟南芥中，有四个CHD染色质重塑因子，包括CHD1类型的CHR5以及CHD3类型的PKL (PICKLE)、PKR1 (PICKLE RELATED1)和PKR2 (PICKLE RELATED2)，其中PKR2缺少其他CHD3类型重塑因子都具有的N端的PHD结构域^[75]。有趣的是，尽管PKL中的PHD结构域是CHD3类型染色质重塑因子的特征结构域，PHD结构域的敲除却在很大程度上并不影响PKL在植物体内的正常生物学功能^[76]，这表明植物CHD3类型染色质重塑因子中的PHD结构域可能并不是其发挥正常功能所必需的。拟南芥中对CHD3染色质重塑因子的研究多集中于PKL，其名称源于pkl突变体幼苗的主根根尖出现了胚性膨大结构(pickle root)^[77]。此外，PKL参与光形态建成、心皮分化、分生组织维持、响应植物激素和胁迫等多种生物学过程的调控^[7]。PKL被报道可以与多种转录因子互作调控不同的生物学过程。例如：B3转录因子VAL1和VAL2识别RY元件并招募PKL到它们共同的靶基因上，抑制种子成熟^[78]；PKL与RBR1互作抑制侧根形成^[79]；PKL与CKH1互作调控植物对细胞分裂素的响应^[80]；PKL与HY5、PIF3、BZR1和DELLA蛋白互作而调控下胚轴伸长^[81-82]；PKL与CO和ATX1互作促进开花^[83-84]。

利用染色质免疫沉淀结合高通量测序分析发现，PKL主要结合在基因的TSS附近，且在基因组上结合10 000多个靶基因^[78]。体外实验表明，PKL具有催化位于DNA一侧的核小体居中以及帮助核小体组装的活性，说明PKL在体外可以独自催化染色质重塑，另外植物中的研究发现PKL以单体状态存在^[85-86]。拟南芥的PKL及其在水稻中的同源蛋白的缺失会导致H3K27me3水平在部分靶基因下降，说明PKL具有维持H3K27me3水平的功能^[87-88]。也有研究表明，PKL能够抑制一些靶基因上的H3K27me3水平^{[81-82, 89]}。哺乳动物中的CHD3重塑因子与组蛋白去乙酰化酶形成复合体并能促进组蛋白去乙酰化。最近的研究也发现拟南芥CHD3染色质重塑因子与组蛋白去乙酰化的联系——PKL能与组蛋白去乙酰化酶HDA9协作而擦除MIR156A/C位点的H3K27ac，并引起该位置H2Aub和H3K27me3水平的升高，从而抑制MIR156A/C的表达，促进植物从幼年态到成年态的转变^[90]。除了调控植物的发育过程，PKL也能够与RNA介导的DNA甲基化通路中的组分协同作用，在其部分靶点负责维持DNA甲基化和转座子的沉默^[91]。

围绕CHR5的研究较少，有研究发现CHR5在对胚胎基因表达的调控上与PKL发挥拮抗的作用^[92]，CHR5也能与染色质重塑因子DDM1或组蛋白H2B单泛素化酶HUB1拮抗地调控植物的免疫应答基因SNC1的表达^[9^3]。因此，拟南芥中不同的CHD染色质重塑因子之间，以及CHD染色质重塑因子与其他染色质调控因子之间，能够协作参与植物多种生物学过程的调控，但其分子机制需要深入研究。

5 展望

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随着互作蛋白质谱检测数据的积累，植物中不同染色质重塑复合体的分类和亚基组成形式逐一被揭秘。这些分子机器借助水解ATP的动力，履行各自的“职责”对核小体进行着不同方式的重塑，为基因的“开放”和“关闭”提供合适的染色质状态，动态地调控着植物的生命过程。尽管近期的研究让我们对拟南芥中不同类型的染色质重塑复合体的组成和功能有了整体的认识，接下来依然有许多重要的问题值得深入探索。比如：①植物不同染色质重塑复合体如何结合特异靶基因？②染色质重塑复合体重塑活性的调控机制是什么？③植物染色质重塑复合体是否在不同组织和发育阶段中形成不同亚型而发挥特异的功能？④染色质重塑复合体如何与转录因子协同作用调控植物的发育和抗逆过程？⑤植物染色质重塑复合体在组成和功能上的植物特异性在演化上的意义是什么？这些问题的解决将帮助我们更全面地了解植物染色质重塑复合体发挥转录调控的作用机制，为农作物上相关性状的改良提供科学有效的指导。

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本文刊载于《自然杂志》2024年第2期

DOI：10.3969/j.issn.0253-9608.2024.01.011

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