Arbuscular mycorrhizal fungi attenuate negative impact of drought on soil functions
DOI：10.1111/gcb.17409
摘要
虽然有大量文献记载了丛枝菌根真菌（AM）对干旱条件下植物表现的积极影响，但AM真菌如何调节土壤功能和多功能性还需要进一步研究。在本研究中，我们首先进行了一项荟萃分析，以检验 AM 真菌在干旱条件下维持土壤功能的潜在作用。然后，我们进行了温室实验，利用一对实验装置将 AM 真菌菌丝和植物根系的生长在空间上分开，进一步研究 AM 真菌对土壤多功能性及其抗旱性的影响。我们的荟萃分析表明，AM 真菌能促进土壤的多种功能，包括土壤团聚、微生物生物量和与养分循环相关的土壤酶的活性。温室实验进一步证明，AM 真菌能减轻干旱对这些土壤功能的负面影响，从而减轻多功能性，因此能增强对干旱的抵抗力。此外，AM 真菌的这种缓冲作用在不同的供水频率和植物种类中都能持续存在。这些发现凸显了 AM 真菌通过减轻干旱的负面影响来维持土壤多种功能的独特作用。本研究凸显了在干旱事件日益加剧的今天，AM 真菌作为维持多种土壤功能的自然解决方案的重要性。
前言
预计持续的气候变化将加剧降水变化;后果之一是干旱的严重程度和持续时间逐渐增加。由于水是维持生命的重要资源，干旱被认为是陆地生态系统中普遍存在的危机。干旱对植物生产力和土壤微生物群落产生负面影响，并因此对微生物驱动的相关生态过程产生负面影响，包括土壤聚集、凋落物分解和土壤养分循环。此外，即使水总量保持不变，降水频率也可能对土壤过程产生重大影响。例如，尽管总供水量在两种情况下都保持不变，但与土壤水分状况变化较小的条件（例如通过高频浇水实现）相比，土壤水分变化加剧（例如低频供水）促进了宏观团聚体的分解。因此，有必要了解土壤功能和过程对降水量和频率变化做出反应的机制。只有有了这些信息，我们才能更好地理解和预测未来气候变化背景下土壤功能的变化。
土壤生物在维持土壤功能和过程中起着不可或缺的作用。作为土壤生物中的重要功能群，丛枝菌根（AM）真菌可以与大约80%的陆生植物物种形成共生关系，为植物宿主提供广泛的益处，以换取碳水化合物和脂质。因此，过去几十年来，人们的注意力都集中在AM真菌在植物生长中的作用及其对干旱的反应。例如，在严重的干旱胁迫下，AM真菌被证明可以促进植物对磷的吸收，并塑造植物适应干旱的进化。然而，AM真菌的影响通常超出了它们对植物的影响;事实上，它们可以通过多种方式影响土壤功能和过程（图1a）。据估计，AM真菌利用了高达20%的植物净光合作用，然后通过菌丝渗出释放到土壤基质中。土壤中广泛的菌丝网络释放的渗出物可以刺激菌丝表面周围微生物群落的活性，从而刺激酶的产生，这反过来又可以促进土壤中养分循环的各个方面。此外，AM真菌产生有机结合剂，可以物理缠绕和缠绕土壤颗粒，从而有助于土壤团聚体的形成和稳定。此外，AM真菌可以改善干旱下土壤团聚体和基质水力特性的形成。鉴于AM真菌可以同时影响多种土壤功能（即多功能性），它们在调节土壤多功能抗旱性中的作用需要进一步研究。这些信息对于我们理解这种关键共生关系在当前降水变化增加的情况下维持多种土壤功能和过程的重要性至关重要。
为了解决这些知识差距，我们首先进行了一项荟萃分析，以测试AM真菌在调节土壤功能以响应水变化中的作用。一方面，研究发现荟萃分析中纳入的研究很少关注土壤的多功能性。另一方面，几乎所有的研究都只探讨了供水量的影响，而对浇水频率的影响知之甚少。为了进一步研究AM真菌如何调节土壤对供水量和供水频率的响应的多功能性，随后进行了温室实验，使用一对菌丝向内生长核心在空间上分离AM菌丝和植物根的生长。同时，研究独立操纵供水量（例如浇水充足与干旱）和频率（例如高与低）来模拟可用水的变化。寄主植物官能团被认为是AM真菌功能的重要决定因素之一。尽管许多AM真菌物种能够与多种寄主植物形成共生关系，但特定植物-AM真菌组合的生态后果似乎存在重大差异。因此，使用来自不同植物功能组（如草、杂草和豆科植物）的三种寄主植物（Lolium perenne、Achillea millefolium 和 Trifolium repens）作为模式物种，它们在功能性状上也有显著差异。在这项研究中，我们测量了以下变量，包括凋落物分解、土壤DNA浓度、土壤呼吸、与土壤养分循环相关的四种土壤酶的活性以及土壤聚集。根据这些变量计算了土壤多功能指数。鉴于AM真菌对土壤聚集和养分循环的积极影响，我们假设（1）无论浇水量和频率如何，AM真菌都可以促进多种土壤功能，从而促进多功能（图1b）;（2）AM真菌有可能减弱干旱对土壤功能和多功能性的负面影响（图1c），从而增加其抗旱性。
图1 丛枝菌根 （AM） 真菌影响多种土壤功能的潜在途径 （a） 和研究中测试的假设 （b 和 c）。通过广泛的菌丝网络以渗出的形式释放不稳定的碳可以影响土壤微生物群落，从而影响酶的产生。此外，AM真菌产生有机结合剂，物理缠绕和缠绕土壤颗粒，两者共同有助于土壤团聚体的形成和稳定。这些过程有可能调节土壤有机质的动态，从而调节土壤中的养分循环（a）。鉴于AM真菌的独特作用，我们假设AM真菌可以促进多种土壤功能（b）。此外，我们假设AM真菌可以减轻干旱对多种土壤功能的负面影响（即|△1|< |△2|;c），并最终增强两者的抗旱能力。
材料与方法
本文于2023年10月20日使用Web of Science（WoS，http://apps.webofknowledge.com/）和中国知网（CNKI，www.cnki.net/）进行了文献检索，检索主题的关键字组合如下：（“丛枝菌根真菌*”或“AM真菌”或“AMF”或“AM共生”）和（“干旱”或“缺水”或“水分胁迫”或“水分状况*”）和（“土壤聚集体*”或“分解”或“土壤酶*”或“呼吸”或 “微生物活性*”或“微生物生物量”或“土壤功能*”或“细菌丰度”或“真菌丰度”或“微生物丰度”）。在WoS中，用于检索的数据库包括WoS Core Collection、Current Contents Connect、KCI-Korean Journal Database、MEDLINE和SciELO Citation Index。为了避免偏倚，我们数据集中包含的研究必须满足以下标准：（1）该研究必须报告至少一种感兴趣的土壤功能。（2）研究必须报告土壤功能和样本量的平均值。（3）如果一项研究使用静态/旋转核心，则必须满足以下条件才能被纳入：（i）实验期间两个向内生长核心之间的唯一区别是其中一个将被旋转;（ii）同时进行充足的浇水（对照）和干旱处理。（4）如果一项研究使用了接种了AM真菌接种物的灭菌土壤样品，则必须符合以下标准才能包括：（i）接种组和未接种组必须相同，但AM真菌接种的因子除外;（ii）接种组和未接种组均需进行对照和干旱处理;（iii）为了避免任何混杂效应，我们排除了AM真菌接种与不受控制的微生物联合接种的情况（例如，仅在接种组或未接种组中添加的非AM真菌群落）;（iv）由于潜在的非靶向效应，我们排除了使用杀菌剂（例如苯甲酰）建立非菌根组的研究，因为真菌抑制剂可以消除其他真菌组，例如病原体。物品选择程序遵循PRISMA指南。最后，在我们的数据集中共收集了32篇论文。在每项研究中，我们提取了均值、样本量和标准差（SD）、标准误差（SE）或95%置信区间（CI）。未指定的误差线被视为 SE。当结果以图形方式呈现时，使用软件WebPlotDigitizer 4.6（https://automeris.io/WebPlotDigitizer/）对数据进行数字化。进行效应大小和方差的计算公式为：
使用自然对数响应比（lnRR），这是荟萃分析中广泛使用的指标（Hedges等人，1999），来量化AM真菌对土壤功能的影响
其中 XT和 XC分别是接种组和未接种组土壤功能的平均值。每个lnRR的方差（v）计算如下：
其中 SDT和标清C分别是接种组和未接种组的SD;NT和 NC分别是接种组和未接种组的样本量。如果一项研究报告了SE，则相应的SD计算如下：
其中 n 是样本数量。如果一项研究中仅报告了 95% 的 CI，则 SD 的计算公式为：
其中 CIu和 CIl分别表示 95% CI 的上限和下限。Zα/2表示给定显著性水平的 Z 分数（例如，α = .05 时为 1.96）。如果在一项研究中，微生物生物量进一步分为不同的组，例如细菌生物量、真菌生物量等，则它们的总和值被视为微生物生物量。相应的SD值是按照误差传播方法计算的（Lorber，1986）
其中 SD和是总和值的新 SD，带有 SD1、标清2和标清n作为微生物生物量各组分的值。当一项研究同时报告两种或多种磷酸酶活性时，使用相同的方法计算磷酸酶活性，例如酸性磷酸酶、碱性磷酸酶和中性酶活性。在我们的数据集中未报告 SD、SE 或 95% CI 的研究中，Bracken1992 方法用于使用 R 包元齿轮（Lajeunesse，2016 ）插补缺失的 SD。应该注意的是，这些方法也被用于计算干旱对土壤功能的影响大小。
结果
研究首先进行了meta分析，以研究AM真菌如何影响多种土壤功能以及AM真菌在调节多种土壤功能对干旱的响应中的作用。平均而言，AM真菌促进土壤功能。在单个土壤功能方面，AM真菌对多种土壤功能均有正向影响，但微生物丰度和活性以及与土壤碳循环相关的土壤酶活性除外。此外，本研究发现AM真菌对微生物生物量和活性以及土壤团聚体的积极影响在干旱条件下明显高于在充水条件下。研究进一步计算了干旱对AM真菌和无AM真菌条件下土壤功能的影响大小。结果表明，AM真菌显著减弱了干旱对微生物生物量和活性、土壤团聚体以及与磷循环相关的土壤酶活性的负面影响（图2）。
在这项荟萃分析中，没有观察到土壤功能对AM真菌的响应存在发表偏倚的证据，这可以通过Rosenberg故障安全数字进一步证明。尽管漏斗图对干旱的土壤功能是不对称的（Egger检验：p < 0.05），但Rosenberg故障安全数远大于5k + 10。这些发现表明，对研究结果的解释不太可能受到发表偏倚的影响。此外，研究结果不太可能由一项有影响力的研究推动。
图2 干旱对接种丛枝菌根（AM）真菌（含AM真菌）与未接种组（无AM真菌）土壤功能影响的荟萃分析。圆圈和误差线分别表示平均效应大小和 95% 置信区间 （CI）。括号中的数字表示样本量。总体是指混合效应模型中所有土壤功能的汇集。从 Q 派生的 p 值M统计表明AM真菌处理之间的差异。
根际互作生物学研究室 简介
根际互作生物学研究室是沈其荣院士土壤微生物与有机肥团队下的一个关注于根际互作的研究小组。本小组由袁军教授带领，主要关注：1.植物和微生物互作在抗病过程中的作用；2 环境微生物大数据整合研究；3 环境代谢组及其与微生物过程研究体系开发和应用。团队在过去三年中在 Nature Communications，ISME J，Microbiome，SCLS，New Phytologist，iMeta，Fundamental Research， PCE，SBB，JAFC（封面），Horticulture Research，SEL（封面），BMC plant biology等期刊上发表了多篇文章。欢迎关注 微生信生物 公众号对本研究小组进行了解。
撰写：邱薇
修改：文涛
排版：刘炜烨
审核：袁军 团队工作及其成果 （点击查看）
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小组成员文涛：taowen@njau.edu.cn等
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