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第一作者：史瑞滢
https://doi.org/10.1021/acs.est.4c04379
• 阐明了蚯蚓通过调节植物激素网络和合成物理和化学防御代谢物提升番茄的抗虫性。• 证实了蚯蚓可改善番茄叶片的抗氧化防御系统，减少食草动物在MPs胁迫下造成的氧化损伤。图1 图文摘要
由于污水污泥的应用和塑料薄膜覆盖的使用，农业土壤被广泛认为是微塑料（MPs）的重要汇集地。研究表明，MPs能显著改变土壤的物理结构和化学性质，同时干扰微生物活动，导致养分循环紊乱。MPs引起的土壤理化性质变化也会影响植物生长，并对土壤生物区系（包括植物和动物）产生连带效应。然而，目前还缺乏有关MPs对土壤及相关地上和地下生物群影响的经验证据。作为生态系统工程师，蚯蚓是研究地上和地下相互作用的理想对象。许多研究证实，蚯蚓能够调节土壤性质、养分周转和微生物群落。此外，蚯蚓还能通过摄食和排泄活动影响土壤微生物活动和群落组成。这些土壤生物和非生物特性的变化会影响植物的养分和资源分配，进一步改变植物对食草动物的抵抗力。据此，本研究从物理和化学防御两个角度出发深入探索了蚯蚓对MPs胁迫下番茄抗虫性影响的机制。还进一步评估了蚯蚓对抗氧化防御系统的改善能力（图1）。图2 MPs和蚯蚓对无和有食草动物条件下番茄植物芽（A）和根生物量（B）的影响研究表明，土壤中的MPs显着抑制了番茄幼苗的生长。这种现象归因于MPs在植物根系上的吸附或对土壤理化性质的改变，直接或间接阻碍植物对养分的吸收，从而影响植物生长。而蚯蚓的加入缓解了MPs对番茄植株生长的抑制，即使在食草动物存在的情况下，蚯蚓也能增加MPs胁迫下番茄植株的生物量（图2）。在低浓度的MPs暴露下，蚯蚓对番茄生长的促生长作用更为明显。这归因于高浓度的MPs对蚯蚓的生长、活力和行为产生负面影响，从而降低了它们减轻MPs对植物生长的抑制作用的能力。此外，我们还发现MPs胁迫下棉铃虫的生长得到促进，而添加蚯蚓则具有相反的效果（图3）。这表明地下生物和非生物因素可以通过复杂的相互作用影响地上食草动物的动态。 图3 棉铃虫重量（A）和随机取样的棉铃虫代表性样本照片（B）
物理防御是植物的主要防御机制。植物的外部形态特征和内部组织，包括表皮毛、细胞壁和角质层，是抵御食草动物的第一道屏障。木质素是存在于细胞壁中的一种聚合物，可以与纤维素和半纤维素交联，从而增加细胞壁的刚度。蚯蚓的加入导致木质素含量增加，进而导致叶子硬度增加，从而增加植物的机械强度并阻碍食草动物的摄食（图4）。图4 木质素荧光（A）和热值图（B）
通过第一个生理屏障后，食草动物以次生代谢物的形式暴露在植物的化学防御机制中。绿原酸和单宁酸是植物中常见的酚类化合物，有助于它们抵抗食草动物。在我们的研究中发现MPs显着降低了番茄叶片中的绿原酸和单宁酸。添加蚯蚓后，绿原酸和单宁酸在无食草动物的叶子中显着增加，而在食草动物受损的叶子中则没有显着变化（图5）。这表明，虽然蚯蚓能够刺激防御化合物的合成，但存在生理权衡，可能会阻止食草动物损伤后进一步诱导的防御化合物。 图5 MPs和蚯蚓对无食草动物和有食草动物条件下番茄叶片绿原酸（A）和单宁酸（B）含量的影响
植物生长与物理和化学防御之间的相互作用在很大程度上由植物激素协调。植物激素可以调节植物对低水平病原体和食草动物的防御反应，其中茉莉酸（JA）和水杨酸（SA）尤为重要。在MPs胁迫下，蚯蚓显著增加了食草动物受损叶片中的JA，但对SA没有显着影响（图6）。主要是因为棉铃虫是咀嚼食草动物，JA是对咀嚼和细胞取食食食草动物的抗性调节剂，而SA主要参与对韧皮部取食食食草动物的抗性。由于激素的拮抗作用，导致出现偏向于JA依赖性防御反应而不是 SA 依赖性反应。 图6 MPs和蚯蚓对茉莉酸（A）和水杨酸（B）含量的影响
识别早期胁迫信号对于植物的生存和适应至关重要。活性氧（ROS）在初始胁迫反应期间的信号传导中起重要作用，并且可以触发植物中的其他防御机制。MPs处理增加了过氧化氢（H2O2）和超氧阴离子（O2-），而蚯蚓的加入使得番茄叶片中H2O2和O2-含量显著降低。通过叶片代谢组学分析表明，蚯蚓的加入增加了L-苯丙氨酸、肉桂酸、柚皮素、没食子儿茶素、芹菜素和橙皮素的含量，这与苯丙烷类生物合成、黄酮和黄酮醇生物合成以及类黄酮生物合成有关。这意味着蚯蚓可以激活番茄中的酶和非酶抗氧化防御系统，从而减轻食草动物攻击引起的氧化应激。此外，苯丙氨酸是通过糖酵解和莽草酸途径合成的，是苯丙烷类生物合成的前体。苯丙氨酸解氨酶（PAL）催化苯丙氨酸转化为肉桂酸，肉桂酸的转化可导致香豆酸和各种酚酸的产生，包括绿原酸。在MPs胁迫下，蚯蚓对食草动物受损叶片中的香豆酸含量没有显着影响。这一发现解释了为什么蚯蚓只诱导低水平的化学防御物质（绿原酸和单宁酸）。在MPs压力下蚯蚓增加了食草动物受损叶片中咖啡酰辅酶A和阿魏酰辅酶A水平，解释了木质素的积累。这些结果表明，在MPs胁迫下，蚯蚓介导的番茄昆虫抗性在很大程度上是由番茄叶片中物理和化学防御的综合作用驱动的（图7和8）。图8 MPs和蚯蚓对植物物理和化学防御食草动物的影响
MPs是全球关注的持久性和有害污染物。它们不仅影响植物和动物，甚至穿过食物链，威胁人类健康。利用蚯蚓改善土壤MPs污染可以为全球生态系统的可持续发展创造条件。本研究表明，蚯蚓通过调节植物激素网络和合成物理和化学防御代谢物来促进番茄的抗虫性。此外，蚯蚓改善了番茄叶片的抗氧化防御系统，减少了食草动物在MPS胁迫下造成的氧化损伤。研究结果阐明了蚯蚓增强植物对食草动物的防御机制，通过生物控制策略对可持续农业发展具有潜在影响。刘维涛，博士，南开大学环境科学与工程学院教授，博士生导师。天津市第一批生态环境青年科技人才，天津市生态环境局土壤污染防治专家。主要研究方向为污染环境生态修复与食品安全、新型污染物的环境行为及生态毒性等。以第一作者或通讯作者名义发表SCI论文50余篇，H指数33，SCI高被引论文5篇。主持和参与了国家重大研究计划，国家重点研发计划、国家自然科学基金等课题10余项。作为主要完成人，获得省部级奖项5项，编著/参编专著6部，授权国家发明专利4件。现任中国自然资源学会资源循环利用专业委员会副秘书长，EI期刊《中国环境科学》中青年编委、SCI期刊Land Degradation & Development、Plant Physiology and Biochemistry、Applied Soil Ecology等特刊编辑。
史瑞滢，南开大学环境科学与工程学院2023级环境科学专业博士研究生。主要研究方向：土壤-植物系统中新兴污染物的影响。目前以第一作者在Environmental Science & Technology和Journal of Hazardous Materials等SCI期刊发表论文7篇。
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