Science｜生态系统破坏的经济影响：替代生物害虫防治的成本

科学家们长期以来认为，生物多样性下降和生态系统功能持续恶化将导致对人类福祉产生有意义的负面影响。然而，量化这些影响极具挑战性，因为可供测量的野生动物和植物种群数量有限，而且在随机操纵生态系统以进行关键理论预测测试时，存在伦理和可行性方面的限制。这项工作通过利用一种自然实验（即由意想不到的环境条件变化引起的事件），为我们理解生态系统功能与人类福祉之间的关系做出了贡献。具体来说，作者利用一种致命的野生动物疾病——白鼻综合症，在食虫蝙蝠中的突然爆发，来量化它们提供的生物害虫控制所带来的益处。作者验证了先前的理论预测，即农民会用杀虫剂替代蝙蝠；然而，由于这些化合物本身是有毒的，这种替代导致受蝙蝠死亡影响的地区婴儿死亡率上升。

生态学家通过实验和观察研究发现，食虫蝙蝠可以控制作物害虫的数量。长期以来的预测是，如果蝙蝠种群数量下降，它们提供的生物害虫控制服务也会随之减少，农民将不得不用杀虫剂来弥补。在蕾切尔·卡森(Rachel Carson)的《寂静的春天》(Silent Spring)出版之前，流行病学家和公共卫生专家就一直担心农药对健康的影响。一种野生蝙蝠疾病自2006年开始在美国传播，其死亡率平均超过70%，原因是一种入侵的真菌物种。这种疾病的逐渐蔓延为我们提供了一个近似于随机操纵蝙蝠种群水平的环境，使我能够估算出在某个地区经历生物害虫控制负面冲击之前和之后，农场运营和人类健康会发生怎样的变化。

作者使用县级层面的年度农药使用数据，估算出在蝙蝠死亡事件发生后，该县的农民平均会将农药使用量增加31.1%。这证明了自然输入的减少与人为输入的替代之间存在关系，为环境经济学中的一项基本理论预测提供了实证验证。紧接着作者记录了受影响地区的婴儿因内因（即非意外事故或谋杀）死亡的死亡率平均上升了7.9%。这一结果凸显了现实世界中使用杀虫剂的实际水平对健康的不利影响，即使在监管范围内使用，这也凸显了在单独监管杀虫剂时评估其公共卫生影响的困难。

野生动物疾病的逐步扩散支持了这一结果的因果解释。任何其他可能的替代解释都需要随着野生动物疾病的扩散路径同步变化。在进一步的分析中，我证明了作物构成的变化、其他类型的死亡率变化或经济条件的变化无法解释观察到的结果，即使在控制了精细的、灵活的时间趋势的情况下。

这些发现有助于证实之前关于功能健全生态系统的理论预测，在这些生态系统中，自然天敌（以昆虫为食的蝙蝠和农作物害虫）之间的相互作用使农民能够使用更少的有毒替代品。这些结果不仅有助于了解自然天敌之间的相互作用，尤其是生物害虫控制，还突显了蝙蝠提供的直接农业和健康益处。白鼻综合症只是蝙蝠面临的众多威胁之一，包括与其他物种共享的威胁，如栖息地丧失和气候变化。

在设计和实施保护政策时，了解生物多样性变化如何影响人类福祉将非常重要。这些发现有助于推进当前的相关工作，如努力在2030年前将30%的陆地和海洋区域纳入保护范围，并强调继续监测生物多样性水平的重要性，如联合国政府间生物多样性与生态系统服务科学政策平台发布的评估报告所述。

现有的生态学研究表明，蝙蝠通过其庞大的种群数量和对各种昆虫（其中许多是农作物害虫）的捕食率提供生物害虫控制。食虫蝙蝠每晚消耗的昆虫占其体重的 40% 或以上。食虫蝙蝠对生物害虫控制的贡献已在多种环境中得到充分证明，研究表明，蝙蝠限制了森林和农田中昆虫种群的增长，特别是限制了损害农产品的昆虫。阻止蝙蝠进入处理地块的田间试验结果表明，泛热带森林中节肢动物的密度增加了 59% 到 84%，真菌生长增加了 66%，美国 “玉米带 ”玉米田中飞蛾害虫对叶片的损害增加了 56% 到 68%。通过声音信号模拟蝙蝠存在的研究表明，玉米地的昆虫侵扰率降低，昆虫寻求交配的机会减少，信息素排泄量降低，生产的幼虫减少，这证明蝙蝠有能力限制昆虫种群，而不仅仅是直接的捕食压力。

农作物害虫造成的损失会大大降低农业生产力。据估计，美国每年约有 13% 的农作物被昆虫毁坏，每年损失 276 亿美元。以前的研究对单一作物类型、小范围地理区域和少数蝙蝠物种进行了推断，结果表明美国每年因蝙蝠提供的害虫控制而避免的成本价值在 37 亿美元到 530 亿美元之间。虽然它提供了一个粗略的数量级，但推断假定在各种管理方法中，农民会通过使用更多杀虫剂来补偿蝙蝠的减少；然而，该研究并没有从经验上验证这一关键假设。

WNS 是一种野生动物传染病，某些物种的蝙蝠在接触一种入侵的嗜冷真菌（Pseudogymnoascus destructans）后发病。这种疾病之所以得名，是因为真菌生长在蝙蝠的鼻子周围，并形成一簇白色片状物。WNS 对蝙蝠的主要威胁是从冬眠中过早苏醒。面对稀缺的食物供应和因低温而需要增加的卡路里摄入量，受感染的蝙蝠一般都活不过冬天。到 2010 年，受感染种群的死亡率在 30% 到 99% 之间，平均为 73%，其特点是疾病动态发展迅速，可在 5 到 6 年内导致局部灭绝。美国最早的 WNS 证据来自纽约州奥尔巴尼，可追溯到 2006 年 2 月。截至 2024 年，美国大约 50 种食虫性蝙蝠中有 12 种受到 WNS 的负面影响[有关受影响物种和 WNS 空间范围的最新详细信息，请参见（40）]。通过对真菌的 DNA 进行测序，研究人员确定它起源于欧洲，很可能是通过贸易或旅行（例如通过徒步旅行者的鞋子或背包）意外引入的。

在首次发现 WNS 后，每年都有新的县被列为 WNS 县（图 1）。县级传染模式似乎与蝙蝠的迁徙路线以及阿巴拉契亚山脉的徒步旅行路线一致。WNS 的扩展仍然是环境条件、宿主遗传以及蝙蝠和人类行为反应的复杂函数，这使得生态学家很难预测其扩展。由于真菌即使在没有蝙蝠宿主的情况下也能存活，因此即使蝙蝠种群已经灭绝，受威胁的县仍处于受威胁状态。然而，由于真菌的温度上限为 20℃，而且对紫外线极为敏感，因此它不太可能在蝙蝠白天和整个冬季使用的洞穴外生存。

WNS 的突然和意外出现提供了一个自然实验，近似于一个理想实验，在这个实验中，各县被完全随机地分配到高或低的蝙蝠种群水平。在这种情况下，自然实验在县和农场特征方面提供了“随机 ”分配，但县的空间配置在决定 WNS 状态方面发挥了作用。这种方法借鉴了以前在环境中使用自然实验的方法，以及自然实验在研究关键物种中的适用性。随着真菌范围的逐年扩大，越来越多的县受到 WNS 的影响（图 S1 总结了各县易受 WNS 影响的蝙蝠物种数量，图 S4 总结了每年 WNS 县数量的增长）。这样，我就可以估算出蝙蝠种群减少对杀虫剂使用、婴儿死亡率和农场经营（以下称“相关结果”）的影响，并将其作为暴露于 WNS 后时间的函数（详见 “材料与方法 ”摘要部分）。

相对于非 WNS 县，在 WNS 发现后的几年中杀虫剂使用量有所增加（图 2A，事件-时间正系数；虚线右侧）。在 WNS 出现之前的几年中，WNS 被证实的县和非 WNS 县的杀虫剂使用趋势并无不同（图 2A，事件-时间负系数；虚线左侧）。真菌的意外入侵和难以预测 WNS 的发生地点——近似于蝙蝠种群水平的随机扰动——支持对这些发现的因果解释。将注意力集中在 WNS 后时期，并将事件时间系数以 2 年为间隔进行汇总，使我能够提高估计值的精度（表 S3），从而使我能够在 95% 的置信水平上拒绝每个估计系数无变化的零假设。

WNS检测后，与检测前一年相比，WNS确认县的杀虫剂使用量比非WNS县高约1 kg/km²。从最初接触杀虫剂5年多以后，杀虫剂使用量平均每平方公里增加2公斤以上。这些结果反映了相对于~8 kg/km²的平均值的大幅增加，超过25%。农民越来越多的补偿行为与蝙蝠死亡人数的增加以及农民随着时间的推移了解新的害虫压力并适应它是一致的。

当我控制天气控制或改变样本权重时(表S4)，当我允许时间趋势在州一级而不是人口普查区域一级灵活变化时(图S7)，当我包括亚州线性趋势(图S7)时，结果仍然成立。S2, S3和S8)，或者当我将样本限制为包括更接近WNS县的非WNS县时，因此，这是一个潜在的更好的对照组。我证实杀菌剂和除草剂的使用在WNS县没有出现类似的增长(图S10)，因为它们不像杀虫剂那样直接替代生物害虫防治。

杀虫剂的使用是与负面健康结果有关的农业化学污染的一个来源。风和水的侵蚀可以将农药带离目标田地，产生非农暴露。杀虫剂被从农场运走，造成了环境的农业化学污染。在4月至9月的农业生产季节，美国各地的水样(包括不靠近农场的水样)中杀虫剂的总体检测结果较高(图S11)，反映出杀虫剂可能暴露在目标农田以外的地方。

为了测试杀虫剂使用增加对健康的潜在影响，我使用了每年婴儿死亡率的县级数据——通常用于研究环境污染对健康的负面影响——由于内因(不是事故或他杀)。我发现婴儿内部死亡率(IIMR)在发现WNS后逐年增加(图2B)。与杀虫剂使用的结果一样，在WNS检测之前的年份中，WNS确诊县和非WNS县之间似乎没有系统差异(虚线左侧的系数，WNS前年份，都接近于零，其95%置信区间为零，并且随着县接近WNS确诊状态的转变，似乎没有系统地增加)。此外，在WNS出现之前和之后分娩的母亲在一系列可观察到的特征方面是相似的(图S12)。

在进一步的分析中，我证实，当我控制天气，控制不同年龄组的人口份额，并使用不同的样本权重时，结果是成立的(表S5)。为完整起见，我还报告了综合了内部和外部死亡原因的婴儿死亡率(IMR)的几乎相同的结果(表S6)，并报告了外部死亡原因造成的婴儿死亡率没有差异(表S7)。外部死亡原因(事故和杀人)提供了一种安慰剂，因为我们没有理由期望蝙蝠的死亡和杀虫剂使用的增加会影响这些结果。由于外部原因导致的死亡死亡率在WNS县没有变化，这一事实也有助于减轻对生命统计测量变化的任何担忧，这些变化在某种程度上与WNS的传播系统相关。最后，我报告的其他出生结果，如出生体重、妊娠期和其他新生儿健康指标没有显著变化(表S8)。这与其他研究一致，这些研究发现，由于环境污染，IMR较高，但其他出生结果没有变化。WNS出现后，杀虫剂使用量平均增加2.7 kg/km²(图3A)， IIMR每1000例活产死亡增加0.54例(图3B)，相对于人口加权样本的平均水平增加了31.1%和7.9%。这表明，杀虫剂使用量每增加1%，IIMR增加0.25%。

这些发现与先前关于环境污染和婴儿健康的估计一致。使用同样的婴儿健康数据，早期的研究估计，环境空气污染水平每下降1%，IIMR就会下降0.3%。关注印度农业水污染的工作发现，水中的农用化学物质每增加1%，婴儿死亡率就会增加0.46%。最近关于农药使用增加的影响的研究估计，婴儿死亡率(每1000名活产婴儿死亡)在美国增加0.31，在巴西增加0.93。

生物虫害防治的变化可能导致农民改变耕地面积。如果杀虫剂使用量的增加不能完全取代蝙蝠提供的虫害控制质量，那么作物质量可能会下降，导致作物收入下降。为了测试这些对农场经营的影响，我估计了WNS的出现对化学品支出、农业生产用地和作物销售的影响，这些都是按美元计算的农作物总产量。

我没有发现证据表明用于耕地种植的土地百分比或收获面积百分比发生了有意义的变化(图3C)。然而，尽管农民的种植和收获水平可能与WNS出现之前相似，但由于虫害压力加大，这些作物的生产力和价值可能会下降。

即使在总体产量没有大幅下降的情况下，虫害造成的损害也可能降低农业产出的质量，导致支付给农民的价格降低和收入减少。记录环境条件对作物质量的影响是具有挑战性的，因为我们经常缺乏关于作物质量和支付给农民的价格的详细数据。然而，先前的研究已经证实，与产量减少相比，极端天气条件导致的苹果质量下降对农场收入的负面影响更大。

我估计，在WNS检测后的几年里，作物收入(以每平方公里数千美元计算)下降了7.96美元(图3C)，相对于平均值下降了28.9%。关于农作物销售下降的研究结果与最近的研究一致，该研究表明，在蝙蝠种群受到WNS负面影响的县，农业土地租金下降了2.5%。农药和化肥等所有农业化学投入的化学品支出下降了23.4%，但这是相对于作物销售的较低基线金额而言的，因此水平的变化要小得多(每平方公里下降不到1000美元)。

尽管我原本预想，由于杀虫剂使用量的增加，化学品支出会增加，但化学品支出的净下降与农民利润最大化而非产量最大化的观念是一致的。换句话说，农民可能会增加杀虫剂的使用，直到边际效益至少与边际成本一样高。农民也可以通过减少一种化学物质，增加另一种化学物质来替代。由于通常认为边际效益在减少，而边际成本在增加，我们观察到收入在下降，新的最佳投入使用可能更低，结果是总化学品支出更低。在进一步的分析中，我发现了输入替代的不确定证据。我估计在wns确认的县，除草剂的使用会急剧下降，这与农民用一种投入替代另一种投入以保持成本不变的情况是一致的，当用基线英亩来加权样本时(图S10B)，但当使用人口权重时(图3A)则不是这样。

通过各种额外的测试，我探索了异质性的不同维度，如物种丰富度——有更多易感物种的县可能会经历更大的生物害虫控制减少——并估计了WNS的严重程度(表S9至S11)，并检查了空间溢出的程度(表S12)以及空间相关性对估计精度的影响程度(表S13)。我报告了各种作物产量变化的结果(图S13);然而，数据的局限性限制了对这些结果的解释。我确认，它是与WNS确认的县的空间接近性，而不是对WNS扩展具有预测能力的结果的滞后值(表S14)，解决潜在的混杂因素(图S14和S15以及表S15至S23)，并验证结果对样品的组成不敏感(图2)。S9和S16)，并且结果不是由虚假相关(图S17)以及使用替代估计器(图S18和表S24)驱动的。最后，我报告了杀虫剂使用的分析，其中也包括毒性指标(图2)。S19至S21和表S25)。