这项研究探讨了在自然长日照田间环境中水稻开花时间的表型可塑性，这是由遗传、环境及其相互作用塑造的。4个基因(Hd1、Hd2、Hd5和Hd6)最初被发现具有光周期效应，但它们在生长早期对温度的响应差异共同决定了开花时间。这些可塑性基因在温度梯度上的作用表现为多种反应范式。通过基因组选择与环境指数的耦合，研究者实现了对水稻开花时间的准确预测。此外，研究者们还检验了来自3000水稻基因组项目的多样化品种中这四个开花时间基因的等位变异，并构建了单基因和多基因水平上的单倍型。单倍型的地理分布揭示了它们对不同温度带的偏好性适应。
2020年4月，由Tingting Guo及合作者发表在Genome Research上的题为“Dynamic effects of interacting genes underlying rice flowering-time phenotypic plasticity and global adaptation”的文章
该研究结果如下：
1、长日照自然环境下水稻开花时间可塑性
研究者选用DAP（day after planting）量化开花时间。174个回交自交系在9个环境下的开花时间表现出了复杂的多样性，每个环境中所有群体的平均开花时间（环境均值）从68DAP到121DAP不等。研究者分别采用了基于日长和环境均值的反应范式，尽管在基因型和环境中都出现了分组模式，但无法辨别潜在的生物学机制，也无法对其他环境进行性能预测。
图1 水稻开花时间可塑性。（A）9个种植环境。（B）开花时间反应范式，横轴是播种后50天的平均日长。（C）G×E的主成分分析，依据主效可加互作可乘模型（AMMI）。（D）基于环境均值的反应范式。图D中显示了双亲的回归拟合线。点是观察到的开花时间值。
2、用温度作为影响开花时间变化的环境指数
基于以上问题，研究者分析了水稻在不同窗口期的环境指数，日长、温度（用生长度日GDD来表示）和光周期，最终选择了9-50DAP的平均温度（表示为GDD9-50）作为环境指数来表征环境。GDD9-50与环境均值之间具有很强的相关性（r=-0.990，P=3×10−7）（图2C），此外，它还涉及一个生物学相关的窗口，涵盖了植物根据环境状况确定从营养生长向生殖生长过渡时间的早期生长阶段。将GDD9-50与每个基因型的开花时间观测值进行回归，得到该遗传群体的拟合反应范式（图2D）。个体基因型之间的不同反应可以用两个反应范式参数来描述：（1）截距，量化总体预期开花时间，（2）斜率，量化开花时间对环境变化的敏感性。温度每升高一个单位，整个种群就会提前1.94天开花，而不同基因型（即不同斜率）的这一值在0.6到3.6天之间变化。
图2 从性能数据中确定环境指数。（A）不同环境下水稻的发育和温度（以GDD为单位）分布。（B）寻找最具指示性的生长窗口，在该窗口内，平均温度与开花时间的环境平均值高度相关。选择9-50DAP窗口内的温度作为环境指数，表示为GDD9-50。（C）GDD9-50与环境平均值之间存在显著相关性。（D）使用环境指数（GDD9-50）作为解释变量进行回归拟合反应范式。
3、通过JGRA预测水稻的开花时间
研究者使用了联合基因组回归分析（JGRA），对该水稻群体的开花时间进行建模和预测。在对整个群体进行基因分型的情况下，测试了两种方法：（1）利用单个基因型的基因组预测反应范式参数（图3A-C）。（2）单个标记的全基因组标记效应连续体（图3D-F）。针对预测情况不同，分为三种情况：预测未测试环境中测试基因型的表现（图3A，D），预测未测试基因型在测试环境中的表现（图3B，E），预测未测试环境中未测试的基因型（图3C、F）。
图三 通过联合基因组回归分析（JGRA）预测开花时间的表现。（A-C）JGRA-反应范式参数。（D-F）JGRA-全基因组标记效应连续体。三种情况：预测未测试环境中测试基因型的性能（A、D），预测测试环境中未测试基因型的性能（B、E），预测未测试基因在未测试环境下的性能（C、F）。图中标明了每个单独环境和所有环境中的预测精度（r）
4、开花时间可塑性的遗传剖析
研究者使用单个环境中的开花时间观测进行了QTL连锁作图，使用跨环境的开花时间观察进行了作图，并使用两个反应范式参数（截距和斜率）进行了作图。所有作图方法都检测到了与Hd1、Hd2、Hd5和Hd6相对应的四个位点（图4 A B）。
图4 沿温度梯度的四个位点对水稻开花时间可塑性的影响各不相同。（A）温度对单基因座水平遗传效应的反应范式（GDD9-50）。点显示了从单个环境分析中检测到的效果。虚线垂直线显示了平均温度值处的截距位置。（B）通过使用来自基因型反应范式的参数（截距和斜率）进行作图来检测位点。LOD图中的水平线显示了显著性阈值。截距（Hd5、Hd1、Hd6和Hd2）和斜率（Hd1、Hd2、Hd5和Hd6）的相加效应按绝对值降序排列。（C）序列分析显示，四个开花时间基因中两个等位基因之间存在已知或潜在的功能多态性。（D）在自然长日（LD）条件下，水稻开花控制途径中四个基因的位置突出。这些最初发现用于光周期反应的基因被发现与LD中的温度差异有关。
5、全球种质资源中四个开花时间可塑性基因的单倍型网络
研究者进一步研究了来自3000个水稻基因组计划的4个花时基因的等位基因变异，并在个体基因和多基因水平构建了单倍型。单倍型的地理分布揭示了它们对不同温度带的优先适应。气温较低的地区以对温度变化敏感的单倍型为主，而赤道地区则以对温度变化不敏感的单倍型为主。
图5 3000份水稻基因组材料中Hd1、Hd2、Hd5和Hd6基因的自然等位基因变异。（A） 3010份水稻种质中四个基因的单倍型网络。单倍型频率与圆圈的大小成正比。每个主要单倍型都有功能位点注释。用于单倍型分析的种质总数因四个基因而异。不同的颜色代表了水稻品种的分类。（B）水稻品种中四种基因组合的地理分布。不同的颜色表示Hd1、Hd2、Hd5和Hd6的不同组合。每个饼的相对大小表示给定国家中每个组合中的加入比例。（C）不同斜率值的多基因单倍型的地理分布表明了对温度的敏感性。高斜率，绝对值≥2；低斜率，绝对值<2。
6、表型复杂性背后的多层次反应范式
在单一位点水平上，两个纯合基因型的反响范式由一个主效基因的两个等位基因来表示（图6A）。在环境输入的范围内，它们可能会表现出像Hd1这样的非交叉基因-环境互作，像Hd2这样的交叉互作，或者像Hd5和Hd6这样的几乎没有互作。这些模式是通过单个位点的排序得出的，并且与遗传效应的反应范式相符。通过绘制主要位点等位组合的反应范式，可以揭示多位点单倍型水平的反应范式（图6B）。与单一位点相比，多位点单倍型考虑了加性效应和基因间的互作，反映了这些位点在相关途径和网络中的综合效应。具有较高斜率的等位组合的单倍型在环境指数上最具可塑性；相反，最稳定（反应最不敏感）的是具有较低斜率的等位组合的单倍型。作为个体生物观察到的基因型的反应范式涉及了主要基因和基因组上的许多其他背景基因（图6C）。
图6用于使用具有不同环境输入的多个层次的反应范式来解释表型复杂性的概念模型，。（A）单位点水平对温度变化的反应范式。两个纯合子基因型由Hd1的两个等位基因表示。（B）多位点单倍型水平对温度变化的反应范式。四个基因（Hd1,Hd2, Hd5和Hd6）的24=16单倍型（纯合基因型）。（C）在基因组水平上观察到的个体生物对温度变化的反应范式。
