充气式纵隔镜食管癌切除术和胸腹腔镜联合微创Mckeown食管癌切除术治疗早期食管癌的效果分析

文摘 2025-01-23 16:00 北京

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【引用本文】黄志宁, 柳常青, 梅新宇, 等. 充气式纵隔镜食管癌切除术和胸腹腔镜联合微创Mckeown食管癌切除术治疗早期食管癌的效果分析 [J/OL] . 中华外科杂志, 2025,63(2)：114-123. DOI: 10.3760/cma.j.cn112139-20240730-00358.

充气式纵隔镜食管癌切除术和胸腹腔镜联合微创Mckeown食管癌切除术治疗

早期食管癌的效果分析

黄志宁柳常青梅新宇王高祥吴明胜崔世军孙效辉

徐美青解明然

｛安徽医科大学附属省立医院胸外科｝

通信作者：解明然，xmr1981@ustc.edu.cn

摘　　要

目的　探讨充气式纵隔镜食管癌切除术（IVMTE）和胸腹腔镜联合微创Mckeown食管癌切除术（MIME）治疗早期食管癌的近、远期临床效果。

方法　本研究为回顾性队列研究。回顾性分析2017年4月至2019年4月安徽医科大学附属省立医院胸外科收治的176例接受IVMTE或MIME的cT1N0M0期食管癌患者的临床资料。其中男性128例，女性48例，年龄（66.4±7.7）岁（范围：45~87岁）。记录患者的一般资料、围手术期情况、肿瘤的病理学资料及并发症情况。采用独立样本t检验、χ2检验、Wilcoxon秩和检验等进行组间比较，以性别、年龄、肿瘤部位、分化程度、pT分期、pN分期、美国麻醉医师协会（ASA）分级、吸烟史及饮酒史为协变量，采用1∶2最邻近还配法将IVMTE组和MIME组进行倾向性评分匹配，卡钳值取0.02。通过Kaplan-Meier法绘制生存曲线，采用Log-rank检验进行生存分析，采用Cox比例风险模型分析总体生存的预后因素，并对pT分期患者进行亚组分层分析。

结果　匹配后MIME组54例，IVMTE组27例。两组患者在性别、年龄、吸烟史、饮酒史、ASA分级、肿瘤部位等方面的差异均无统计学意义（P值均>0.05）。IVMTE组的手术时间［M（IQR），220（45）min 比 245（56）min，Z=2.950，P=0.003］及术中出血量［100（50）ml 比 125（100）ml，Z=2.193，P=0.028］优于MIME组。两组患者淋巴结清扫的站数及数量（包括喉返神经旁淋巴结清扫数量）均无差异（P值均>0.05）。两组患者的1、3、5年总体生存率及无复发生存率无差异（P值均>0.05）。亚组分析结果显示，pT1亚组与pT2亚组的总体生存率及无复发生存率的差异亦无统计学意义（P值均>0.05）。多因素COX回归分析结果提示，ASA分级（HR=2.516，95%CI：1.126~5.624，P=0.025）、pN分期（HR=2.485，95%CI：0.984~6.274，P=0.046）及是否接受术后辅助治疗（HR=2.915，95%CI：1.304~6.515，P=0.009）是患者5年总体生存率的独立预后因素。pT分期（HR=0.403，95%CI：0.194~0.838，P=0.011）、pN分期（HR=5.219，95%CI：2.401~11.346，P<0.01）及是否接受术后辅助治疗（HR=5.644，95%CI：2.691~11.838，P<0.01）是患者5年无复发生存率的独立预后因素，而手术方式不是的独立影响因素。

结论　IVMTE治疗早期食管癌的近、远期效果较好，与MIME相当。

资料与方法

一、一般资料

本研究为回顾性队列研究。回顾性收集2017年4月至2019年4月于我院胸外科接受根治性食管癌手术的1 094例患者资料。纳入标准：（1）病理学检查明确为食管癌，术前分期为cT1N0M0；（2）接受MIME或IVMTE治疗。排除标准：（1）术前接受新辅助治疗；（2）术前影像学检查提示淋巴结肿大；（3）合并其他恶性肿瘤病史；（4）中转开放手术；（5）病历资料或随访资料不完整。根据纳入和排除标准，本研究共纳入176例患者。男性128例，女性48例，年龄（66.4±7.7）岁（范围：45~87岁）。根据手术方式不同分为MIME组（n=145）和IVMTE组（n=31）（图1）。两组患者一般资料的比较见表1。

图1 接受充气式纵隔镜食管癌切除术（IVMTE）或胸腹腔镜联合微创Mckeown食管癌切除术（MIME）的早期食管癌患者的入组流程图

表1 倾向性评分匹配前接受充气式纵隔镜食管癌切除术（IVMTE）和微创Mckeown食管癌切除术（MIME）患者一般资料的比较

本研究符合《赫尔辛基宣言》的要求，通过我院伦理委员会审核（批号：2022-RE-145）。所有患者术前签署手术知情同意书。

二、术前准备及手术方法

（一）术前准备

1.术前检查：常规完善血清学检查、胸部和上腹部增强CT检查、上消化道造影、电子胃镜或超声内镜、心电图、肺功能检查、颈部淋巴结超声检查及超声心动图。患者术前均行病理学活检。根据美国麻醉医师协会（American Society of Aneshesiologists，ASA）分级［10］评估患者的一般情况。

2.手术方式的选择：术前应明确病理学诊断，对于高龄、合并肺气肿或肺功能中重度损害、心功能不全及既往因胸部手术、胸膜炎或陈旧性肺结核导致的重度胸腔粘连者，首选IVMTE；对于心肺功能良好，可耐受开胸手术的患者，可选择MIME。纵隔镜的使用需要在颈部建立密闭系统，因此，禁用于颈部有手术史、放疗史或甲状腺肿大的患者。

（二）手术方法

1.IVMTE：患者取平卧位，采用单腔气管插管全身麻醉，充分暴露颈部。取左侧颈部3~4 cm切口，钝锐性分离肌群，沿左侧喉返神经走行清扫淋巴结并保护喉返神经。置入切口保护套及手套建立密闭腔隙，纵隔内充气，沿左-前-右-后的顺序游离食管至下肺静脉水平，经气管后平面解剖右侧喉返神经淋巴结，同时清扫胸段食管旁及隆突下淋巴结。腹腔镜下游离胃并清扫胃周淋巴结，通过剑突下4~5 cm切口将胃拖出制作管状胃，经颈部切口将管状胃与颈段食管端侧吻合，闭合胃残端。术中妥善放置胃管、十二指肠营养管，缝合颈部和剑突下切口。

2.MIME：患者取左侧卧位，左侧单肺通气，经右侧切口进入胸腔游离胸段食管，常规探查并清扫喉返神经旁、食管旁、隆突下等处的淋巴结。胸部操作结束后，改为平卧位，腹腔操作与IVMTE相同。完成管状胃制作后，沿左颈胸锁乳突肌内侧缘切口，游离颈段食管，经颈部切口拉出食管，将管状胃与颈段食管端侧吻合。术中妥善放置胃管、十二指肠营养管后，缝合切口。

三、数据收集

记录一般资料、围手术期情况，术后由外科医师解剖淋巴结标本并分组，记录肿瘤分化程度、淋巴结清扫范围及数目等。记录术后并发症发生及处理情况。术后肿瘤分期采用AJCC第8版TNM分期系统［11］。

四、随访方法

采用门诊复诊和电话进行随访，术后第1年每3个月随访1次，第2年每半年随访1次，从第3年起，每年随访1次，记录患者的生存及复发情况。随访截至2024年4月30日。失访患者被排除在生存分析之外。总体生存期定义为从诊断明确至死亡或最后一次随访的时间；无复发生存（relapse-free survival，RFS）期定义为从手术至临床诊断肿瘤复发、死亡或最后一次随访的时间。

五、统计学方法

采用SPSS 26.0与R 3.5软件进行统计学分析。符合正态分布的定量资料以x¯±s表示，组间比较采用独立样本t检验；不符合正态分布的定量资料以M（IQR）表示，组间比较采用Wilcoxon秩和检验。分类资料以例数（百分数）表示，有序资料的组间比较采用Wilcoxon秩和检验，无序资料的组间比较采用χ2检验或Fisher确切概率法。以性别、年龄、肿瘤部位、分化程度、pT分期、pN分期、ASA分级、吸烟史及饮酒史为协变量，以手术方式为因变量，各协变量为自变量，将IVMTE组和MIME组按1∶2进行倾向性评分匹配，卡钳值取0.02。以患者死亡或肿瘤复发为结局，采用Kaplan-Meier法分析组间差异并绘制生存曲线，并使用Log-rank检验比较组间差异。将单因素分析中P<0.05的变量纳入多因素Cox比例风险模型进行多因素分析。取双侧检验，以P<0.05为差异有统计学意义。

结果

一、一般资料

经倾向性评分匹配后，两组共81例患者，其中IVMTE组27例，MIME组54例。男性55例，女性26例，无围手术期死亡病例，术后90 d内无死亡病例。病理学检查结果提示，鳞癌77例，基底细胞样鳞癌4例。11例肿瘤位于上段食管、57例肿瘤位于中段食管、13例肿瘤位于下段食管。有22例患者接受了术后辅助治疗，其中IVMTE组7例，MIME组15例。两组患者在性别、年龄、吸烟史、饮酒史、肿瘤部位、肿瘤类型、分化程度、ASA分级、肿瘤pT分期、pN分期、术后是否接受辅助治疗及术前合并症方面的差异均无统计学意义（P值均>0.05）（表2）。

表2 倾向性评分匹配后接受充气式纵隔镜食管癌切除术（IVMTE）和微创Mckeown食管癌切除术（MIME）患者一般资料的比较

二、围手术期结果

IVMTE组的手术时间［220（45）min比 245（56）min，Z=2.950，P=0.003］及术中出血量［100（50）ml比125（100）ml，Z=2.193，P=0.028］优于MIME组，差异均有统计学意义。两组淋巴结清扫站数、胸部淋巴结清扫数量及喉返神经旁淋巴结清扫数量的差异均无统计学意义（P值均>0.05）。两组患者在声音嘶哑、吻合口瘘及肺部感染等术后并发症方面的差异亦无统计学意义（P值均>0.05）（表3）。

表3 倾向性评分匹配后接受充气式纵隔镜联合腹腔镜食管癌切除术（IVMTE）和胸腹腔镜联合微创Mckeown食管癌切除术（MIME）患者围手术期结果的比较

三、生存分析结果

中位随访时间为69（17）个月（范围：10~83个月）。有24例患者在5年内死亡，其中IVMTE组9例，MIME组15例，死亡原因包括肿瘤进展10例、肺部感染8例及其他原因6例。所有患者1、3、5年总体生存率分别为98.8%、88.9%、76.5%；IVMTE组患者1、3、5年总体生存率分别为100%、85.2%、77.8%；MIME组1、3、5年总体生存率分别为98.1%、90.7%、75.9%。15例患者出现肿瘤复发，10例为淋巴结肿瘤复发，4例为纵隔内肿瘤复发，1例为吻合口肿瘤复发。13例患者出现了远处转移，6例为骨转移、4例为肝转移、3例为胸壁转移。所有患者1、3、5年RFS率分别为88.9%、81.5%、69.1%；IVMTE组患者1、3、5年RFS率分别为88.9%、74.1%、70.2%；MIME组患者1、3、5年RFS率分别为88.9%、85.2%、66.7%。通过Kaplan-Meier法绘制生存曲线，两组患者在5年总体生存率（P=0.688）及RFS率（P=0.616）的差异均无统计学意义（图2）。在未行术后辅助治疗的患者中，两组患者的1、3、5年总体生存率分别为100%、93.2%、83.1%；其中IVMTE组分别为100%、85.0%、80.0%；MIME组分别为100%、97.4%、84.6%；两组患者的1、3、5年RFS率分别为96.6%、91.5%、81.4%；其中IVMTE组分别为95.0%、90.0%、80.0%，MIME组分别为100%、97.4%、82.1%。两组未行术后辅助治疗患者的5年总体生存率（P=0.619）及RFS率（P=0.923）的差异均无统计学意义（图3）。

图2 充气式纵隔镜食管癌切除术组与胸腹腔镜联合微创Mckeown食管癌切除术组术后5年总体生存和无复发生存的Kaplan-Meier曲线：2A示总体生存曲线；2B示无复发生存曲线

图3 未行术后辅助治疗的充气式纵隔镜食管癌切除术与胸腹腔镜联合微创Mckeown食管癌切除术组患者术后5年总体生存和无复发生存的Kaplan-Meier曲线：3A示总体生存曲线；3B示无复发生存曲线

四、单因素及多因素分析结果

单因素分析和多因素分析结果提示，ASA分级、pN分期及术后辅助治疗是患者5年总体生存率的独立预后因素；pT分期、pN分期及术后辅助治疗是影响患者5年RFS的独立预后因素（表4, 5, 6）。

表4 充气式纵隔镜食管癌切除术（IVMTE）和微创Mckeown食管癌切除术（MIME）患者总体生存和无复发生存的单因素分析结果

表5 充气式纵隔镜食管癌切除术（n=27）和微创Mckeown食管癌切除术（n=54）患者总体生存的多因素分析结果

表6 充气式纵隔镜食管癌切除术（n=27）和微创Mckeown食管癌切除术（n=54）患者无复发生存的多因素分析结果

五、亚组分析结果

根据术后病理学检查结果将患者分为pT1亚组（n=59）和pT2亚组（n=22）。pT1亚组包括MIME组患者38例，IVMTS组患者21例，两组患者5年总体生存率（85.7% 比 71.1%，P=0.565）及RFS率（81.0% 比 68.4%，P=0.326）的差异无统计学意义（图4）。pT2亚组包括MIME组患者16例，IVMTE组患者6例，MIME组的5年总体生存率（81.3% 比 50.0%，P=0.189）及RFS率（62.5% 比 50.0%，P=0.559）的差异无统计学意义（图5）。

图4 pT1期充气式纵隔镜食管癌切除术组与微创Mckeown食管癌切除术组患者术后5年总体生存和无复发生存的Kaplan-Meier曲线：4A示总体生存曲线；4B示无复发生存曲线

图5 pT2期充气式纵隔镜食管癌切除术组与微创Mckeown食管癌切除术组患者术后5年总体生存和无复发生存的Kaplan-Meier曲线：5A示总体生存曲线；5B示无复发生存曲线

讨论

1990年，Buess和Becker［12］率先将纵隔镜技术应用于食管癌手术中，2015年，Fujiwara等［8］在Parker等［13, 14］研究的基础上提出了充气式纵隔镜食管癌切除术，在一定程度上克服了手术空间狭小和暴露困难的缺陷，推动了该项技术的发展［15］。IVMTE避免了传统食管拔脱的盲目性，降低了出血、喉返神经损伤及胸导管损伤的风险。与MIME相比，IVMTE最大的特点是无需进行开胸手术，但其在淋巴结清扫方面及远期疗效方面尚存在争议，本研究对比两种手术方式的临床资料，探究IVMTE的疗效。

一、IVMTE在围手术期结果中的优势

IVMTE手术整体的损伤较小，纵隔入路避免了单肺通气和对肺的压迫［16］，降低了对呼吸循环的影响，也避免了胸壁损伤和对肋骨及肋间神经的压迫，减轻了患者术后的疼痛，患者咳嗽咳痰的配合程度较好，有助于患者早期活动和术后康复，对肺功能较差的患者有利［17］。我们既往的研究结果表明，IVMTE可有效降低围手术期肺部并发症的发生率［18］，在本研究中，IVMTE组术后肺部感染发生率低于MIME组（7.4%比14.8%）。在本研究中，IVMTE组在手术时间和术中出血量方面表现出明显优势。IVMTE在术中无需改变体位，也无需胸部切口，有效地缩短了手术时间。同时，纵隔充气扩大了手术视野，降低了操作的难度，可有效缩短手术时间，减少术中出血量［17，19］。这与Tangoku等［20］和Nomura等［21］的研究结果相同。从围手术期结果来看，纵隔镜手术对呼吸循环影响相对较小，可作为因心肺功能不良而不能耐受MIME患者的替代手术方案。

二、IVMTE与MIME的疗效对比

肿瘤浸润深度与食管癌患者预后显著相关，食管黏膜下层富含纵行的淋巴管网，当肿瘤浸润至黏膜肌层特别是黏膜下层时，淋巴结转移的风险大幅增加［22］。本研究的单因素及多因素分析结果表明，pT分期是患者5年RFS率的独立影响因素。我们对pT分期进行亚组分析，pT1亚组与pT2亚组两组患者的5年总体生存率及RFS率的差异无统计学意义。郑亮等［23］对180例接受纵隔镜食管癌切除术的患者进行5年的回访研究结果表明，在cT1~2N0~1M0期食管鳞癌中纵隔镜食管癌切除术后5年总体生存率为71.7%，5年RFS率为70.6%，结果与本研究相似。Jiang等［24］在42例行微创食管癌切除术的T2期食管鳞癌患者的研究中指出，IVMTE也可获得与经胸入路相当的远期疗效。超声内镜可以有效评估肿瘤浸润深度，对于局限于黏膜层或黏膜下层的早期肿瘤，两组的远期疗效相同。对于浸润至肌层或以下的肿瘤，应当充分评估患者的一般情况和预期结果后再决定手术方式。对于心肺功能不良的患者，我们可能会采用侵入性更小的IVMTE，这可能是导致IVMTE组总体生存率和RFS率较低的原因之一。由于样本量较小，其指导意义有待商榷，仍需大样本研究来探究IVMTE在局部晚期肿瘤中的远期疗效。

三、IVMTE在淋巴结清扫方面的探索

IVMTE作为一种新的手术方式，其在早期食管癌患者中的近期疗效已获得广泛认可，研究结果表明其安全可行，并可获得更好的围手术期结果［17, 18］，但纵隔镜下能否彻底完成食管淋巴结清扫，是目前该术式的焦点争议之一。众所周知，切除的淋巴结数量与生存结局显著相关。为提高TNM分期的准确性和获得更好的远期预后，NCCN指南［25］提倡对未行新辅助治疗的患者清扫≥15枚淋巴结，Davakis等［26］及Shi等［27］均认为IVMTE可达到与胸腔镜相当的淋巴结清扫范围，但在早期开展IVMTE的病例中，可能会存在由于淋巴结清扫不足而导致分期偏早的风险，随着术者学习曲线的延长，清扫不足的风险逐渐降低。本研究中，两组患者在淋巴结清扫站数及枚数上无差异。系统性三野淋巴结清扫仍是一种创伤较大的清扫方式，在吴汉然等［28］的研究中，在对采样淋巴结施行术中冰冻病理学检查的基础上，早期食管癌中淋巴结采样术可以达到与系统性淋巴结清扫术相似的远期疗效。既往IVMTE常规选择左颈部入路，在完成左侧喉返神经的暴露和淋巴结清扫方面具有优势，但在右侧喉返神经旁淋巴结清扫方面略显不足［9］。针对这一问题，Tokairin等［29］的方法值得我们借鉴：在左侧颈部单切口纵隔镜的基础上，增加右侧颈部切口，不但可以提高右侧喉返神经旁淋巴结清扫效率，还利于主动脉弓下至左侧气管支气管淋巴结的暴露，以做到彻底清扫。

四、总结与展望

IVMTE是一种侵入性较小的手术方式，在围手术期结果上表现出明显的优势，对于心肺功能较差或者胸腔致密粘连而不能耐受经胸手术的患者，IVMTE可作为替代手术方案。在早期食管癌患者中，IVMTE也可达到与MIME相似的远期疗效。但手术医师仍需把控手术适应证，评估肿瘤分期及淋巴结可疑阳性的情况，充分评估患者获益，以选择最佳的手术方式。关于充气式纵隔镜技术改良及疗效分析还有很大的探索空间，目前对于IVMTE的远期疗效报道较少，本中心的经验可作为后续研究的参考。此外，本研究也存在一定的局限性，作为单中心的回顾性研究，样本量较小，且仅纳入早期食管患者，存在选择偏倚。在IVMTE治疗局部晚期食管癌远期效果方面仍需多中心、大样本的研究进行评估。

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题图 via Isaac Ilyich Levitan

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