摘要
寄生蜂（parasitoid wasp）种类异常丰富，且拥有能够操控宿主生理和行为的特殊适应能力。自果蝇寄生蜂首次被记录的两个多世纪以来，已经发现了将近200种已描述和待定的果蝇拟寄生蜂物种。这些物种包括内寄生蜂（endoparasitoids）和外寄生蜂（ectoparasitoids），以及攻击幼虫和蛹的物种。尽管寄生蜂研究历史悠久且有着非凡的多样性，但此前并未描述过能够攻击并在成蝇阶段发育的寄生蜂种类。本文报道了一种新的寄生蜂物种，它能够寄生并在果蝇（Drosophila）的成虫阶段发育，包括生物学中研究最为深入的模式生物之一——黑腹果蝇（Drosophila melanogaster）。值得注意的是，这种寄生蜂可以轻松从后院的诱饵中采集，且在美国东部地区广泛分布。我们记录了该物种的生活史及其独特的宿主相互作用，包括在成蝇体内产卵以及幼虫从成蝇体内孵化的过程，并提供了从野外捕获的宿主果蝇中培养寄生蜂的方法。我们的研究结果强调了持续研究昆虫多样性和系统分类的重要性。随着寄生蜂研究的不断深入，我们可以揭示其异常的生物学特性，并为免疫学、新陈代谢、生态学、进化和行为学的背后基础机制提供解释，我们预期寄生蜂与实验室模式生物黑腹果蝇的关联，将会为生命科学各领域提供新的研究机遇。
背景介绍
寄生蜂与宿主之间的进化冲突是推动生命之树上一些最具专业适应性特征形成的驱动力之一。在昆虫中，寄生蜂通过将卵产在活体宿主中并发育，展现出特殊的适应性。本文描述了一种寄生蜂物种，它寄生于果蝇的成体阶段——这一寄生蜂与宿主关系此前未曾报道过。自19世纪初以来，关于果蝇模式生物的自然寄生物的研究一直在进行。在果蝇寄生蜂首次记录的两个多世纪以来，已发现将近200种已描述和待定的果蝇寄生蜂物种，包括在果蝇幼虫体内产卵的Figitidae科和Braconidae科寄生蜂，以及攻击宿主蛹的Pteromalidae科、Diapriidae科和Encyrtidae科寄生蜂。尽管寄生蜂研究历史悠久且系统发育多样性极高，但此前从未报道过能够攻击并在果蝇或任何其他蝇类成虫阶段发育的寄生蜂物种。
成体寄生蜂（imagobionts）已知会攻击其他全变态昆虫的成体阶段。一些Braconidae科Euphorinae亚科的属种会寄生鞘翅目（Coleoptera）、膜翅目（Hymenoptera）和脉翅目（Neuroptera）的成虫。此外，其他Euphorinae亚科物种会寄生鞘翅目、鳞翅目（Lepidoptera）和蛇蛉目（Raphidioptera）的幼虫，以及一些渐变态昆虫如啮虫目（Psocoptera）、直翅目（Orthoptera）和半翅目（Hemiptera）的若虫和成虫阶段。在Euphorinae亚科之外，寄生成虫现象较为罕见。这可能是由于潜在宿主的活动能力增加、厚实的几丁质外骨骼，以及拥有在幼虫阶段无法发育出的防御反应（例如踢腿、强大的大颚和剧毒化学物质）等因素所致。即便如此，成虫寄生蜂在这一独特生态位中取得了成功，其有效寄生并操控宿主生物学的能力以及有时涉及的特殊机制都充分证明了这一点。例如，Euphorinae亚科物种Dinocampus coccinellae分泌的一种RNA病毒以及可能存在的其他毒液成分能够使成体瓢虫瘫痪，诱导其在宿主体内孵化后进行茧护卫行为。
Euphorinae亚科还表现出在主要昆虫目之间的频繁宿主转变。就物种多样性和宿主范围而言，Euphorinae亚科是Braconidae科中最为成功的亚科之一——在这项研究之前，该亚科已知包括54个不同的属，其宿主范围涵盖8个昆虫目。尽管Euphorinae亚科展示出如此显著的多样性、频繁的宿主转变以及对成虫寄生生态位的独特适应，许多有关其生物学的方面仍然未被深入研究，部分原因可能是实验室培养的挑战以及许多作为成虫采集到的物种缺少宿主记录所致。
本文报道了一种此前未描述的Braconidae科Euphorinae亚科Syntretini族中属于Syntretus属的寄生蜂物种。尽管Syntretus属物种早已知晓存在于北美，但其宿主一直未得到描述。在旧世界中，仅有四种Syntretini族物种的宿主被描述过。由于这些物种的宿主都是膜翅目昆虫，长期以来人们普遍认为膜翅目是该族唯一的宿主目。然而，最近对欧洲Syntretus属物种的修订强调了该属物种的生物学信息匮乏的问题。本文报道的寄生蜂物种自然寄生于美国东部地区多个果蝇属物种的成虫阶段，包括Drosophila affinis和黑腹果蝇，这一宿主记录不仅对Syntretus属而言是意外的，对整个Euphorinae亚科来说也是首次记录。我们的研究显示，感染了这种寄生蜂的果蝇可以轻松从密西西比州、阿拉巴马州和北卡罗来纳州的乡村和郊区后院的果蝇诱饵中采集。我们还提供了从野外捕获的宿主果蝇中培养寄生蜂成虫的方法，并通过照片和视频记录了寄生蜂的生活史和宿主相互作用。总体而言，这一发现为研究Euphorinae亚科寄生蜂和果蝇提供了新的途径，并揭示了这一高度研究的模式生物中意想不到的生物学和生态学现象。
图1 寄生蜂Syntretus perlmani系统发生位置及其宿主
结果
图2 Syntretus perlmani的各发育阶段
科：Braconidae Braconidae (Latrielle, 1829)
亚科：Euphorinae (Foerster, 1862)
族：Syntretini (Shaw, 1985)
属：Syntretus (Foerster, 1862)
亚属：Syntretus (Foerster, 1862)
新种：Syntretus perlmani sp. nov. (Shaw & Ballinger, 2024)
模式标本：正模：雌性（保存在怀俄明大学昆虫博物馆，UWIM），美国，密西西比州，奥克蒂贝哈县，斯塔克维尔；GPS：33.494303, -88.753891；采集地点：居民后院，松树林与雪松林；L.D.M. 采集；从被感染的成年雄性 D. affinis 中培养；感染果蝇采集日期：2023年7月12日；寄生蜂幼虫从宿主中钻出日期：2023年7月21日；成虫羽化日期：2023年8月13日；死亡日期：2023年8月24日；试管标签：Buttercup。
副模式：一只雌性，采集数据同正模，除了宿主果蝇采集日期为2023年4月5日；寄生蜂幼虫钻出日期为2023年4月15日；成虫羽化日期为2023年5月7日；死亡日期为2023年6月12日；试管标签：Dorothy（UWIM）。一只雌性，采集数据同正模，除了宿主果蝇采集日期为2023年5月28日；寄生蜂幼虫钻出日期为2023年6月9日；成虫羽化日期为2023年7月3日；死亡日期为2023年7月8日；试管标签：Betsy Bobbin（UWIM）。其他详细的标本数据见原文。
图3 Syntretus perlmani的生活史
图3 Syntretus perlmani的形态
Moore, L.D., Chris Amuwa, T., Shaw, S.R. et al. Drosophila are hosts to the first described parasitoid wasp of adult flies. Nature (2024). https://doi.org/10.1038/s41586-024-07919-7
补充视频 1
S. perlmani 感染的 果蝇D. affinis。在感染的最后几天，teratocyte细胞数量减少，暴露出宿主腹部表皮下的寄生蜂晚期幼虫。
补充视频 2
S. perlmani 幼虫从 D. affinis 中孵化。产卵后约第十八天，S. perlmani 幼虫从宿主的侧腹或背侧腹部（如视频所示）孵化。
补充视频 3
S. perlmani 幼虫孵化后的活动。寄生蜂幼虫从宿主中孵化后，会在实验室的环境中探索基质，然后开始结茧。
补充视频 4
S. perlmani 幼虫开始构建茧。虽然孵化出的幼虫有时会将丝线附着在基质表面的结构上，但茧通常仅在基质下方构建。
补充视频 5
S. perlmani 产卵。产卵姿势包括将腹部弯曲至胸部下方，并将产卵器向前伸入宿主，通常是在腹部。在此视频中，一只雌性寄生蜂向一只雄性 D. melanogaster 中产卵。
补充视频 6
宿主对 S. perlmani 产卵尝试的反应。一只雄性 D. affinis 似乎勉强逃脱了寄生蜂的产卵。为突显产卵姿势及宿主的反射性逃避，视频播放速度有所减慢。
补充视频 7
Syntretus 和果蝇在产卵尝试中的行为互动。一只雄性 D. affinis 似乎在抵御 S. perlmani 的攻击。
