文献分享：欧洲各地耕地土壤的生物同质化、土壤真菌多样性降低和稀有类群减少

本文为Samiran等人于2024年发表于《Nature Communications》上的一篇文章。

土壤真菌在农业生态系统中发挥着至关重要的作用，它能提供必要的功能，如将有机物矿化为植物可利用的养分、聚合稳定性、碳稳定和促进植物生长等。然而，农业生产与生物多样性之间往往存在权衡，即密集型农业会破坏地下群落，导致生物多样性丧失。在地方范围内的研究发现，集约化耕作对特定真菌群（如丛枝菌根真菌）的丰富度有负面影响。不过，耕作对整个土壤真菌群落的影响也应在大范围内确定。由于生态系统（如耕地与草地）的资源和投入水平不同，不同功能群对土地利用变化的反应也可能不同。生产系统对生物多样性的影响不是一分为二的，土地利用对生态群落的影响可能是微妙的，需要进行大规模调查。在各种气候和土壤条件下，评估土地利用集约化对土壤真菌生物地理学的影响并了解其对农业生态系统功能的影响非常重要。这些信息可用于设计可持续的耕作方法，以支持真菌介导的生态系统服务并加强粮食安全。因此，大尺度的真菌生物地理学研究激增揭示了稀有或仅限于少数地点的真菌群。除了调查总体分布外，微生物生物地理学研究的一个基本目标是确定形成微生物分布模式的环境因素。确定这些因素还可以揭示为什么一些真菌群表现出环境过滤或地方性，而另一些真菌群则更为广泛，从而帮助开发大尺度土壤真菌对土地利用集约化的响应模型。

农业耕作方法对普遍类群和稀有类群的影响可能不同。例如，普遍类群可能不会对密集型活动表现出明显的反应，而稀有类群，即生态位宽度较窄的类群,可能会发生相当大的分布变化，出现在特定地点或为特定活动所独有。人类活动对植物稀有性的影响已经研究了几十年，但对其对土壤微生物群落的影响却知之甚少。这一点尤其值得关注，因为数量稀少的微生物类群已被证明在许多土壤生物地球化学过程中发挥着关键作用，包括硝化、反硝化和甲烷生成。稀有类群是土壤生物多样性库的重要组成部分，它们的贡献对生态系统的可持续功能至关重要。就真菌而言，多项综合研究表明，大多数真菌物种不是世界性的，超过80%的类群是稀有的，很可能濒临灭绝。集约化管理方法可能会对真菌群落产生强烈的同质化效应，减少稀有类群的出现。这种生物同质化将导致密集管理的生态系统中真菌多样性降低，对真菌介导的过程产生影响。相比之下，稀有类群在草地上可能更常见，尤其是在较大的地理范围内，这是因为草地受到的干扰较少，且草地地上多样性较高，可提供更多的异质资源。然而，人为土地利用集约化对真菌生物地理学和稀有类群的影响仍不清楚。

在此，文章旨在解决以下研究问题：（a）真菌多样性和群落组成在不同土地利用和国家之间有何差异?（b）在大陆尺度上，哪些因素驱动真菌的生物地理格局?（c）丰富和稀有的真菌群体是否受到土地利用的不同影响?为了回答这些问题，文章使用了高分辨率的PacBio单分子实时序列测序（SMRT），以整个内部转录间隔区（ITS）为目标，评估了欧洲3000公里南北梯度上156个耕地和61个草地的真菌生物地理格局。通过结合气候、管理和土壤特性，确定了土壤真菌生物地理学的驱动因素。评估了土壤真菌的普遍性和稀有性，以及耕地如何特别影响稀有真菌群。稀有性可以用不同的方法定义，以确定永久稀有、条件稀有和短暂稀有的类群。在这项研究中，通过选择在两个或更少的地点出现的OTU来确定稀有类群。最后，评估了稀有类群对土壤生态系统过程的重要性，以阐明这类类群的消失是否会产生任何功能性影响。假设土地利用对大量真菌群和稀有真菌群的影响是不同的。根据文章在根部真菌生物群中的发现，还假设农业密度对土壤真菌的整体多样性有负面影响。

真菌的多样性和组成

与五个国家的草地相比，耕地的土壤真菌群落多样性明显较低（图1A）。在计算草地和耕地相同数量样本的真菌丰富度时，这种差异是一致的。总体而言，耕地平均比草地少20%的OTU。地理邻近性对真菌群落有显著影响，真菌群落根据从北部瑞典到南部西班牙的分布情况进行了地点分组（图1B）。在每个群组中，耕地和草地也有明显的分组趋势。国家和土地利用的交互效应也很显著。主要真菌类别在不同土地用途之间也有显著差异。其中，粪壳菌纲、被孢霉属和伞菌纲在耕地中的数量相对多于草地（图1C）。土壤真菌的几个功能群在五个国家之间也存在显著差异（图1D）。丛枝菌根真菌群在草地上的相对丰度高于耕地，这可能是由于草地上有寄主植物。

图1 A欧洲五个国家耕地（n=156）和草地（n=61）的真菌丰富度。B主坐标分析（PCoA）显示了五个国家耕地和草地土壤真菌的Bray-Curtis相似度。冲击图显示了五个国家耕地和草地中土壤真菌的丰富类和目C以及潜在功能群D的相对丰富程度。

影响真菌生物地理学的因素

主要真菌类别在纬度梯度上呈现明显的分布模式。真菌丰富度与纬度和经度也呈正相关，中纬度地区真菌丰富度最高（图2A-D）。不过，草地的相关性要强于耕地。土壤因素是耕地真菌丰富度的重要驱动因素（图2C），土壤pH值、碳、氮和阳离子交换能力与耕地和草地真菌多样性的相关性最强（图2C）。气候因素在整个非洲大陆的耕地和草地中也显示出持续的密切联系（图2D）。部分Mantel检验表明，环境参数对草地的影响更大高于耕地。同样，当考虑地理距离时，气候对草原的影响更大高于耕地。通过结构方程模型（SEM）进一步探讨了土壤特性对耕地和草地的影响，该模型对草地真菌丰富度变异的解释比例（40.8%）高于耕地（24.7%）。氮矿化势和年平均温度是草地真菌多样性的最重要驱动因素，而土壤碳含量则是耕地真菌多样性的主要驱动因素。

图2 A,B耕地（橙色）和草地（绿色）真菌丰富度的纬度和经度梯度。一阶多项式模型显示，纬度和经度对耕地和草地真菌丰富度的影响很大。C真菌丰富度与土壤特性主成分（PC）1和土壤真菌丰富度之间的关系。这种关系仅在耕地中显著。D真菌丰富度与生物气候变量主成分1的关系。在两种土地利用类型中，真菌丰富度随着 PC1的增加而明显增加。

土壤真菌稀有性

与耕地相比，草地上的稀有类群比例更高（图3）。累积丰度的计算方法是对每个样本的读数数进行平方根计算，然后对有序的相对丰度进行平均和求和。最丰富的OTU的累积丰度相似，但稀有的OTU的累积丰度差异增大，草地每个地点的总序列数的平方根达到707.4，而耕地为589.4（图3A）。耕地的真菌OTU比草地少16.7%，这主要是因为稀有OTU较少。此外，耕地中总读数的75%由19个最普遍的OTU组成，而草地中则需要30个最普遍的 OTU才能达到75%。两种土地利用类型的累积丰度斜率在原产地附近相似，这是因为OTU普遍存在，但在耕地中，由于较少的OTU，累积丰度斜率出现了分化（图3A）这种模式在所有国家都是一致的。OTU丰度与位点占有率或常见度（OTU存在的位点数量）呈正相关，稀有OTU在草地上明显更常见（图3B）。根据耕作强度以及化肥和农药施用量计算的农业强度与总体真菌丰富度以及稀有类群丰富度均呈负相关。这些结果与研究的假设一致，表明农业集约化可能对土壤真菌生物群产生负面影响（图3C）。

图3 A五个国家的耕地（n=156;橙色）和草地（n=61;绿色）总体土壤真菌群落丰度与常见度之间的关系。B根据 OTU的丰度和它们出现的地点数量，可以看出整个土壤真菌群落的空间常见度或地点占有率。C可耕地的总体真菌多样性与农业密度之间的关系（n=156）。

平均而言，40.7%的OTU存在于两种土地利用类型中，而19.5%和39.8%分别为耕地和草地所特有。与研究的假设一致，稀有真菌的丰富度在耕地和草地上显著较低，与两种土地利用类型相同数量的样本相比也类似（图4A）。草地土壤（535）的稀有OTU总数也高于耕地土壤（331）。虽然西班牙的真菌丰富度最低，但其稀有类群的比例（0.154）大大高于其他国家，尤其是法国（0.073）和瑞典（0.076），这表明稀有性与总体多样性并不成正比。一些稀有类群在草地上比在耕地上更为常见，其中包括Pleosporales、Thelephorales、Pezizales和Hypocreales，这些类群以对植物多样性反应灵敏而著称（图4B）。虽然绝大多数稀有真菌在属一级未分类，但研究发现Mortierella、Archaeorhizomyces、Entoloma、Pluteus和Psathyrella明显存在。在草地上，Glomerales目从枝菌根真菌的数量也明显较多，而植物病原菌在耕地上则相对较多（图4B）。文章还将ITS序列注释为KEGG功能类别，以确定稀有真菌类群的分子功能。主要功能与碳水化合物（25%）、氨基酸（22%）和脂类（10%）的代谢有关。另一个重要的功能途径是聚糖的生物合成和代谢，聚糖是真菌细胞壁的关键成分。在两种土地利用类型中，稀有土壤真菌还与重要的土壤生态系统功能呈显著正相关，这表明农业强度导致的这类群体的消失可能会产生功能影响。然而，由于这些菌群是稀有菌生物群的一部分，因此相关性较弱。总体而言，研究结果表明，相对丰度与常见度之间存在相似性，丰度高的群体更常见，而稀有群体则更稀少。

图4 A不同土地利用类型和国家的稀有真菌丰富度和比例。B可耕地与草地土壤中稀有类群的分类（上图）和功能（下图）组成。

编者评

原文信息：Banerjee, S., Zhao, C., Garland, G., Edlinger, A., García-Palacios, P., Romdhane, S., ... & van der Heijden, M. G. (2024). Biotic homogenization, lower soil fungal diversity and fewer rare taxa in arable soils across Europe. Nature Communications, 15(1), 327.