Front Ecol Environ | 从游戏角度理解植物凋落物转化为土壤有机质的碳动态

来源：Ecostory（2024年11月17日）

要点：

• 凋落物碳既可以成为土壤有机质，也可以二氧化碳的形式被释放或被淋溶。

• 土壤有机碳的持久性受到碳化合物的理化性质、土壤生物活动以及土壤基质异质性的影响。

• 植物凋落物转化成颗粒有机质有助于形成土壤团聚体。

• 小分子的可溶性碳化合物可能更容易被微生物消耗，或者在有机-矿物复合体中持久存在，从而有助于改善土壤结构。

• 生态系统背景、植物输入和土地利用决定了土壤有机质的形成与持久性。

      土壤有机质 (Soil organic matter, SOM) 中的碳固存是减缓气候变化的重要生态系统服务，而相反过程SOM分解为植物提供养分，并为土壤生物群提供食物 (Janzen 2006)。如何在不破坏SOM分解的情况下维持甚至增加SOM是当前的难题。SOM的形成和分解同时发生，取决于环境条件、植物凋落物输入和土壤生物群活动 (Schmidt et al. 2011; Cotrufo et al. 2015; Sokol et al. 2019)。我们将当前关于SOM库和通量的概念整合到一种教学形式中，以一种想象的游戏形式简化、概括和强调有影响力的版块，其中假设有机化合物是进入土壤的“游戏币”，并与土壤生物进行多次“比赛” (代谢转化) (图1)。该游戏发生在从土壤宏团聚体到纳米尺度多维度上 (图2)。这种比喻方式有助于理解在不同生态系统中的土壤过程变化 (图3和图4)，或对消费者可获得的养分和能量的即刻变化做出反应，这种变化与“游戏币”输入和土地利用 (图5) 的变化相关。

简单的游戏而不是复杂的腐殖质形成

       该游戏的规则建立在当前对土壤过程的认知基础之上，这与经典腐殖质理论有所差异。在经典腐殖质理论中，SOM的持久性是由“从头合成”复杂且难以分解的大分子 (即腐殖质) 来调控的。现代技术分析表明腐殖质分子 (黄腐酸和胡敏素) 实际上在土壤中很少存在 (Schmidt et al. 2011; Lehmann and Kleber 2015; Kleber et al. 2021)，当前的理论认为陆地生态系统中的 SOM 主要由小化合物构成，这些化合物要么在土壤基质的保护下保存 (形成抵御土壤生物和酶分解的屏障)，要么在失去这种保护时被分解 (Abramoff et al. 2018; Lavallee et al. 2019; Lehmann et al. 2020)。由此，SOM 的持久性取决于碳化合物的受保护程度，而非仅仅取决于其结构的复杂性 (Schmidt et al. 2011; Lehmann and Kleber 2015; Basile-Doelsch et al. 2020; Kleber et al. 2021)。因此，腐殖化的定义以及土壤中不同物质的相对重要性随时间发生了质的变化 (Zavarzina  et al. 2021)。

      我们的游戏是一个简单的类比，旨在说明有机化合物 (“游戏币”) 进入土壤后如何形成SOM，并达到不同程度的保护。尽管在游戏中的四个库中，“游戏币”的组成和持久性可能有所不同，但它们可以成为SOM的一部分，并在不同库之间跳跃 (如图1所示；Lavallee et al. 2019)。两个重要的库层是凋落物 (直径大于2mm) 和颗粒有机物 (POM，直径在0.053至2mm之间)，它们大部分是由植物衍生的化合物 (Cambardella and Elliott，1992)。其他两个库包括溶解有机物 (DOM，也包含悬浮物中的物质) 和矿物结合有机物 (MAOM)，它们是由最小尺寸的SOM (直径小于0.053mm) 形成的：即土壤生物的副产物、死细胞、植物分泌物和植物渗出物 (Miltner et al. 2012；Kallenbach et al. 2016；Whalen et al. 2022)。大多数有机碳 (平均65%；Sokol et al. 2022) 通常储存在MAOM中，这是保护程度最高的碳库。一般认为，在DOM库，“游戏币”可以持续数分钟至数月；在POM库，“游戏币”可以持续数十年；在MAOM库，“游戏币”可以持续几个世纪 (Lavallee et al. 2019)。

       该游戏的目标是尽可能长时间地让更多“游戏币”处于游戏进程中 (图 1)。要达成此目标，关键在于“游戏币”能够在不同库之间转移，并在 POM 的“迷宫” (即微团聚体中的封闭) 或 MAOM (即与有机矿物质复合物的吸附) 中获得保护(Cambardella and Elliott 1992; Cotrufo et al. 2013; Abramoff et al. 2018; Lavallee et al. 2019)。我们并非意指这是生态系统的目标，而只是将其作为最大化游戏启发价值的一种方式。游戏起始于植物衍生的“游戏币”进入土壤 (图 1)，主要以地上植物部分、根部以及诸如根系分泌物 (碳水化合物、羧酸和氨基酸) 等不稳定化合物的形式。总体而言，“游戏币”通过生物和非生物过程，例如淋溶或水解，在不同库之间转化和移动。为进入土壤SOM库，地上凋落物相比根系凋落物或不稳定化合物会经历更多的转化 (在我们的游戏中称为“比赛”)。植物生物分子，例如脂质、木质素和糖类，也能够不经由土壤生物而直接融入 POM、DOM 和 MAOM 库 (Angst  et al. 2021)。

      SOM 保护的途径由一系列比赛组成。在与土壤生物的每次比赛中，“游戏币”要么破碎并从凋落物转移至 POM，要么经历代谢转化并转移至 DOM 或 MAOM。在与土壤微生物的比赛中，“游戏币”要么被体内周转 (in vivo) 消耗，要么被胞外酶体外 (ex vivo) 修饰 (图 1；Liang et al. 2017)。大多数“游戏币”会转化为微生物产物，占 SOM 的 15%至 80% (Buckeridge  et al. 2022)。当土壤生物在凋落物和 SOM 中矿化“游戏币”时，一部分碳会通过呼吸作用 (图 1 中的垂直黑色箭头) 流失。如此，“游戏币”便退出游戏 (玩家失分！)，但同时它们释放出无机养分 (例如氮、磷)，可供植物吸收利用。在这个游戏中，土壤生物的呼吸作用可被视为一种投入，因其有助于“游戏币”的移动和留存。在任何库中，随着与土壤生物比赛次数的增加，由于呼吸作用成本升高，生物的碳利用效率会降低。

图1 碳输入是游戏中与土壤生物相互作用的“游戏币”。有四个级别 (库)：凋落物，颗粒有机质 (POM)，溶解有机质 (DOM) 和矿物结合有机质 (MAOM)。游戏开始时，“游戏币”通过各种渠道进入土壤 (左边是树叶、木头和树根的凋落物，右边是渗滤液和渗出物等不稳定化合物)。圆圈代表与土壤生物的比赛，在这里，“游戏币”可以移动到不同的库水平或通过呼吸从游戏中消除。呼吸也是一种“分数”投资，因为它能够推动游戏中的移动。当令牌被遮挡在POM中的聚集体中 (在“迷宫”中) 或在MAOM中被吸附到基质上 (通过“桥”) 时，“游戏币”可以得到保护。

一种在土壤中的多维游戏

      在胶体尺度上，粘粒矿物和有机化合物之间的相互作用对于DOM向MAOM的转变至关重要 (图 2 中的吸附-解吸桥)。在游戏中，“游戏币”可以通过由非生物因素和土壤生物群在 DOM 和 MAOM 之间的比赛所创建的“桥”获得最强的保护 (图 1)。尽管 DOM 所含的土壤有机碳不到 1％，但它是稳定SOM的关键前体 (Guo et al. 2020; Abramoff et al. 2021)。DOM 由不稳定的“游戏币”组成：低分子量、多样化的分子，主要来自叶片渗出液、根系分泌物和微生物分解产物。DOM 中的大多数“游戏币”可以迅速被土壤生物群消耗或淋滤到深层土壤 (Sokol and Bradford, 2019; Angst et al. 2021)。然而，这些 DOM “游戏币”中的一小部分可能通过直接或经土壤生物转化后进入 MAOM库而受到保护免于分解 (Dungait et al. 2012; Lavallee et al. 2019; Whalen et al. 2022)。MAOM 中的保护主要通过在粘粒和低结晶度矿物相表面通过阳离子桥接吸附或在团聚体内部难以到达的土壤孔隙中的封闭来提供 (Basile-Doelsch et al. 2020; Kleber et al. 2021)。包括脂质和阳离子结合蛋白在内的疏水性化合物也可以通过与其他有机化合物结合而获得保护 (Basile-Doelsch et al. 2020)。

      在胶体尺度上观察到的游戏规则表明，矿物基质调节土壤的SOM储存能力 (或碳饱和水平; Six et al. 2002; Castellano et al. 2015)。MAOM的保护程度受到粘粉粒含量、矿物学 (即某些粘粒的吸附能力比其他粘土更强)、土壤结构复杂度 (影响可及性) 和底物亲和力 (Georgiou et al. 2022; Islam et al. 2022; Sokol et al. 2022) 的影响。当达到碳饱和度时，除非有新的吸附位点可用，否则新的有机质输入将无法得到保护 (图2; Six et al. 2002; Castellano et al. 2015)。全球范围内，表层土壤的碳饱和度为42%，下层土壤为21% (Georgiou et al. 2022)。下层土壤 (>30cm) 的碳饱和度较低，因为这些层含有更多的粘粒，并且微生物活性低于表层土壤(Sokol et al. 2019)。由于许多土壤尚未达到碳饱和状态，因此通过保护措施提高土壤碳封存潜力具有巨大潜力 (Georgiou et al. 2022; Islam et al. 2022)。

      土壤生物是由一群在多个维度上 (图2) 通过分解凋落物和SOM而改变土壤的形态各异的生物组成的 (Frouz 2018)。大型、中型和小型动物构成了一个复杂的食物网，其中它们将有机质分解成碎片。这些碎片随后通过土壤生物的扰动被融入土壤剖面中。土壤生物还将有机质转化为MAOM，并通过菌丝的结合改善土壤颗粒的稳定性 (图1; Janzen 2006; Frouz 2018; Vidal et al. 2019)。真菌和细菌不仅是土壤呼吸的主要驱动力，也是微生物产品的主要贡献者 (Buckeridge et al. 2022)。与细菌相比，真菌能分解更复杂的化合物，并可以通过菌丝在更大的土壤体积中开发。相反，与真菌相比，细菌的移动性更强，能迅速响应环境变化，迅速从休眠期进入生长期，并促进更高的凋落物和SOM分解 (Soares and Rousk 2019)。真菌和细菌都能产生胞外酶 (分解化合物的主要途径) 并释放营养物质 (Frouz 2018; Soares and Rousk 2019)。预计生物多样性越高，食物链越复杂，微生物产品、MAOM形成和POM封闭的可能性就越大 (Lehmann et al. 2020; Witzgall et al. 2021; Sokol et al. 2022)。此外，生物多样性增加还可以提高碳汇能力，有助于应对气候变化 (Isbell et al. 2015; Lehmann et al. 2020)。

不同生态系统中的游戏场景

       火灾、食草动物和光降解都会影响进入土壤的有机质的数量和质量，并塑造生物和非生物过程 (Bardgett and Wardle 2003; Austin et al. 2016; Pellegrini et al. 2020)。火灾减少了有机质的输入，改变了它们的质量，并影响了土壤生物活动的强度 (Pellegrini et al. 2020)。食草动物 (包括有脊椎动物和无脊椎动物) 通过将植物产品转化为动物产品，或者通过改变植物的碳分配模式 (如茎、根和分泌物) 以及凋落物的理化性质来影响有机质的输入。此外，从长远来看，大型食草动物可能会改变植物群落的丰度和组成 (Bardgett and Wardle 2003; Cebrian and Lartigue 2004)。食草动物还可以改变土壤生物群落的组成和活动 (Gessner et al. 2010; Van der Putten et al. 2013)。在没有人类干扰的情况下，昆虫是森林的主要消费者，而在草原上，大型食草动物占据主导地位。来自林木生态系统和适应干旱环境的植物的有机质对于分解者和食草动物来说质量较低(Cebrian and Lartigue 2004)。太阳能辐射可以在进入土壤之前直接将碳释放到大气中，并通过光降解分解木质素，从而改变碳输入量和质量，尤其是在干旱地区(Austin et al. 2016)。

       除了碳输入外，库大小还取决于不同生态系统中的主流保护机制。主要土壤群的碳保护机制是矿物吸附稳定 (图1中的MAOM桥) 和团聚保护 (图1中的迷宫)。然而，土壤的生物发生分化决定了这些机制以及碳在整个土层中迁移和埋藏的动态 (Kogel-Knabner and Amelung 2021)。DOM库大小在生态系统之间差异很大。在表层土壤中，苔原地区的DOM浓度最高，而热带和温带森林地区的DOM浓度最低 (Guo et al. 2020)。然而，由于DOM和MAOM通常一起测量，因此在图4中被描绘为一个库。

       与热带草原土壤相比，富含膨胀黏粒的温带草原土壤具有更高的MAOM储存能力 (图4; Six et al. 2002; Georgiou et al. 2022)，并且含有足够的POM和与土壤生物产品结合的粗粒矿物颗粒，这有助于通过增强团聚体稳定性来促进迷宫的形成 (Kravchenko et al. 2015; Lehmann et al. 2017)。相反，与富含膨胀黏粒的温带草原土壤相比，低电荷的热带或温带草原土壤以及低黏粒含量的干旱草原土壤具有较低的MAOM储存能力，或者MAOM循环速度较快，倾向于通过渗滤损失更多的DOM (Wieder et al. 2009; Abramoff et al. 2018, 2021; Sokol et al. 2022)。低团聚的热带土壤在游戏中的迷宫保护方面有所不足，但铁和铝氧化物化合物的吸附对SOM提供了保护 (Kogel-Knabner and Amelung 2021)。

图4 不同类型生态系统中的游戏场景。在热带 (左)、温带 (中) 和干旱 (右) 气候中，上层0.2 m的碳库 (凋落物、颗粒有机质[POM]、溶解有机质[DOM]和矿物结合有机质[MAOM]）和以木本为主的生态系统和以草本为主的生态系统的通量。数据取自比较生态系统的研究，或取自土壤估算的两个输入的平均值。框大小是数据的非线性比例，以适应图形尺寸。

       目前，正在对POM、DOM和MAOM在不同土壤中的形成和持久性形成更完整的认识。植物的地下输入比地上输入更有效地形成SOM (Rasse et al. 2005; Sokol and Bradford 2019; Villarino et al. 2021)，因此，由于温带和干旱草原生态系统中草本植物的根冠比更高 (图4)，SOM的形成效率在温带和干旱草原生态系统中高于热带草原生态系统。然而，关于不同生态系统中SOM形成的效率的信息目前很少 (实际上，在图4中，假设所有生态系统的SOM形成效率相同)。此外，POM和MAOM在某些生态系统或情境中的作用可能与预期不同。在热带森林的表层土壤、冻原和某些温带森林中，POM和MAOM的持久性可能相似 (Sokol et al. 2022)。在草原生态系统中，气候变化通过气温升高，可能促进MAOM的损失大于POM (Lugato et al. 2021)。因此，在上述案例土中，在POM或MAOM中停留一定时间后所累积的分数与游戏中的分数会有所不同 (图1)。

输入改变游戏的输出

       相反，不稳定化合物的代谢成本要低得多，代表了一种低成本的能量和营养供应。因此，这些化合物促进了不同土壤库的分解。能量含量高且易于利用的化合物，如植物分泌物中的糖类，促进了MAOM的分解 (通过能量促进; Kuzyakov 201; Gunina and Kuzyakov 2022)。通过分解获得的能量，土壤生物生长并产生胞外酶，以分解富氮化合物并打破与胶体的吸附。因此，这一过程降低了MAOM并增加了DOM (Kuzyakov 2010; Jilling et al. 2018)。当添加易于获取的营养物质，如蛋白质时，不稳定化合物会刺激凋落物和POM的分解者，这些分解者通常受限于营养物质 (Averill and Waring 2018; Manzoni et al. 2021)。因此，凋落物和POM库减少，而微生物产品的合成量增加可能会增加DOM-MAOM库。更广泛地说，微生物衍生化合物对有机矿物复合体的吸附亲和力高于植物衍生的化合物。例如，葡萄糖的吸附亲和力远低于草酸(Islam et al. 2022)。然而，要解决这个问题还需要进一步的研究，前提是解决区分植物来源和微生物来源化合物以及DOM和MAOM库的问题 (Guo et al. 2020; Buckeridge et al. 2022; Whalen et al. 2022)。

      上述讨论的游戏的替代结果是基于当前对植物输入如何刺激土壤生物活动的认识。然而，土壤过程是多变量的，现有的知识缺口阻碍了对结果的准确预测。在现实土壤中，由不同植物输入触发的变化同时存在，效果可以相互抵消或加剧。特别是在像农业耕地这样的集约化管理生态系统中的变化尤为剧烈。确定在不同情境下，物种多样性和土壤生物多样性与有机质形成和稳定 (以及其效率)的关联性仍然是一个挑战 (Lehmann et al. 2020; Cotrufo et al. 2022)。

不同土地利用下的游戏

       农业生态系统是人类福祉的主要食物、纤维和生物燃料来源。然而，这些系统的土壤肥力和碳储存能力受到农业管理的强烈影响 (Scharlemann et al. 2014)。例如，与温带草原 (如图5左侧所示，标有“自然生态系统”) 相比，常规农业 (如图5右侧所示) 由于收获输出和作物育种目标 (Milla et al. 2017; Basile-Doelsch et al. 2020) 而向土壤投入较少。特别是，农田将更少的碳分配给来自根分泌物的“游戏币”，这些“游戏币”非常有效地形成SOM(Villarino et al. 2021; Panchal et al. 2022)。此外，由于作物单作，“游戏币”仅来自少数物种，并且在时间上高度集中 (如图5右侧所示)。这导致土壤活性在季节上出现强烈变化，尽管MAOM库的敏感性较低 (图5)，从而减少了凋落物、POM和DOM-MAOM库的数量。

       以保护土壤为导向的农业实践，如服务作物 (也称为覆盖作物) 的综合种植、间作和多年生作物，可以减少休耕期，增加投入多样性 (Crews and Rumsey 2017)。因此，这些干预措施为土壤提供了更连续、更丰富的养分输入，有助于维持所有SOM库中的生物活动和多样性 (图5，中间列；Lehmann et al. 2020)。农业土壤中的宏和中团聚体的流失将部分碳暴露给土壤生物呼吸 (Six et al. 2002; Castellano et al. 2015)。通过减少耕作和增加POM形成以及土壤动物活动的方式，保护性耕作措施应该能够增加土壤团聚体而保护碳 (Wagg et al. 2014; Basile-Doelsch et al. 2020; Jian et al. 2020)。

图5 发现保护土壤中碳的途径。自然生态系统中的碳库和通量 (左列)，以及转化为保护性农业 (中列) 或传统农业 (右列) 后的碳库和通量。方框和半圆尺寸是估计的非线性比例。“游戏币”之间的任何间隙都表示由于休耕期而导致输入中断。沿x轴的三角形显示从高到低的梯度 (反之亦然)。

游戏如何进行？

      这款游戏涵盖了多个维度和土壤碳库 (包括有机质、POM和DOM-MAOM)，将SOM的形成与分解与植物输入、土壤生物活动和生态系统背景联系起来 (Lehmann et al. 2020; Angst et al. 2021; Bernard et al. 2022; Cotrufo and Lavallee 2022)。这款游戏的目的是展示植物输入或土地利用的变化如何触发不同的土壤过程。值得注意的是，该游戏还可以根据需要进行调整，以纳入温度、湿度、太阳能辐射或pH等非生物因素的变化 (Austin et al. 2016; Basile-Doelsch et al. 2020; Lehmann et al. 2020; Lugato et al. 2021)，或其他类型的输入，如生物炭、微塑料或肥料 (Averill and Waring 2018; Hardy et al. 2019; Helmberger et al. 2020)。未来，对控制SOM过程的关键作用 (由土壤生物多样性、关键氧化态和能量可用性以及土壤团聚作用所扮演) 的更深入理解将有助于更新这款游戏 (Witzgall et al. 2021; Cotrufo et al. 2022; Gunina and Kuzyakov 2022; Whalen et al. 2022)。通过玩“游戏币”来理解土壤过程是一种吸引人的方式，可以促进跨学科知识的交流，激发新的研究兴趣，并收获到学生和农民等新的受众群体。

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