蜜蜂对花粉和花蜜的高度依赖性决定了它们作为关键传粉昆虫的生态功能，在自然生态系统和农业领域中发挥着重要作用。然而，蜜蜂自身并不能代谢花粉中的复杂多糖，必须依靠与其共生的肠道菌群来进行降解。作为广泛传粉的昆虫，蜜蜂访问多种植物以获取花粉和花蜜，这些蜜粉源植物的多样性也影响了蜜蜂肠道菌群的构成。由于不同花粉种类及其多糖成分的差异，蜜蜂肠道菌群的结构也随之变化。尽管蜜蜂的肠道菌群相对简单且稳定，主要由五种核心细菌组成，且这些细菌在多糖代谢中各有专长，但单一菌株的代谢能力不足以处理各种复杂的多糖。因此，这些肠道菌之间很可能存在着多糖代谢上的互作关系，这些基于多糖代谢的互作关系又进一步影响了在不同多糖环境下肠道菌群的动态变化。深入理解这种动态变化有助于通过调节肠道菌群结构来保护蜜蜂。然而，目前针对蜜蜂肠道菌群及其互作机制的研究还存在较大的知识空白。
中国农业大学植物保护学院昆虫学系周欣、张雪团队，与深圳先进技术研究院戴磊团队合作，近期在《自然通讯》（Nature Communications）上发表了题为《Synergistic pectin deconstruction is a prerequisite for mutualistic interactions between honeybee gut bacteria》的研究成果，揭示了蜜蜂肠道中两种核心共生菌Bifidobacterium asteroides和Gilliamella apicola之间在果胶多糖降解过程中存在条件依赖型的互惠关系，解析了在不同花粉食物条件下，果胶的甲酯化程度介导了双方互作关系的转换及肠道菌群的动态变化。
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Gilliamella是一种重要的果胶降解微生物，它编码了所有必需的酶来降解并利用果胶骨架，但缺乏果胶去甲酯化酶（CE8）。这使得高度甲酯化的果胶抑制了Gilliamella的功能和生长。大规模的单菌基因组分析及蛋白质预测表明，另一种蜜蜂肠道中的核心菌种——双歧杆菌Bifidobacterium asteroides能够特异性地编码CE8。这种功能上的互补提示了两者的潜在合作关系。研究小组通过体外表达Gilliamella的果胶裂解酶PL1以及Bifidobacterium的果胶甲酯酶CE8，并评估了这些酶的活性及其相互关系，证明了这两种酶在果胶降解过程中存在协同效应。此外，体外培养实验证明，经过CE8处理的高甲酯化果胶消除了对Gilliamella的果胶裂解酶（PL1）活性及生长的抑制作用。同时，Gilliamella产生的果胶代谢产物可以促进Bifidobacterium的生长，形成了一种互惠互利的关系。
值得注意的是，在低甲酯化果胶的环境下，Gilliamella可以单独降解果胶，无需依赖Bifidobacterium的去甲酯化能力。此时，Gilliamella也不再共享其果胶代谢产物给Bifidobacterium，两者之间的互利关系转变为中性互动。
这种互动模式的变化导致了两种菌在不同果胶基质条件下的群体动态变化。在体内定植实验中，当处于高甲酯化果胶条件下时，两种菌共同定植时的数量显著多于它们各自单独定植的情况。而在低甲酯果胶条件下，只有Gilliamella能在单独或共同定植的情况下增加数量，而Bifidobacterium的数量则没有变化。因此，这两种菌之间的条件性互动关系在蜜蜂体内也得到了验证。
进一步的研究探索了上述互动模式转换背后的机制。通过高效阴离子交换色谱技术结合脉冲电流检测器，以及定量PCR（qPCR）进行基因表达检测和消费者-底物模型分析，揭示了不同甲酯化水平影响了代谢中间产物如二聚半乳糖醛酸（di-GalA）和单体半乳糖醛酸（GalA）的比例，进而影响了两种菌对于共享底物的利用情况，最终导致了它们之间互动关系的变化。
本研究详细阐述了蜜蜂肠道内的Bifidobacterium与Gilliamella这两种细菌在果胶多糖降解过程中的协作机制，为探讨多糖作为媒介在肠道微生物互作中所起的作用提供了有力证据。通过展示果胶甲酯化程度如何调节这两种细菌之间的互作关系，这项工作不仅增进了我们对环境因素如何影响微生物生态系统动态调控的理解，还为研究人体内的菌群互作模式以及开发益生菌和益生元提供了新的视角和理论依据。这对于未来设计更有效的益生元产品和优化益生菌疗法具有重要意义。
中国农业大学食品科学与营养工程学院2018级博士生唐浚博和深圳先进研究院博士后左文龙为论文的共同第一作者，中国农大植物保护学院周欣、张雪，深圳先进研究院研究员戴磊为论文的通讯作者。中国农业大学食品科学与营养工程学院郑浩教授为本研究提供实验用菌株。中国科学院动物研究所刘山林研究员、哥本哈根大学吕丽伟博士和中国农业大学食品科学与营养工程学院仲召鹏博士提供了技术指导。中国科学院西双版纳热带植物园汪正威研究员和中国药科大学生物医学工程学院韩智豪副教授提供了实验平台支持。本研究获得了国家自然科学基金面上项目、青年科学基金项目、国家高层次人才特支计划、中国农业大学2115人才发展计划、江苏省自然科学基金、国家卫生健康委核医学重点实验室和江苏省分子核医学重点实验室开放课题，以及中国农业大学三亚研究院项目的资助和支持。
