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在传统观念里，动物行为是一种条件依赖性的、可逆的表型性状（Royle and Hopwood, 2017）；然而，越来越多的研究发现，同一个体在不同时间、不同场景下经常表现出固定的行为模式（Toscano, 2017）。这一现象使研究者意识到，除人类之外，其他动物类群中个体之间可能也存在性格（personality）差异，随着研究物种的拓展，性格的广谱性得到了更充足的证据。在这种情况下，研究者开始关注性格差异对个体适合度的影响，以及个体间性格差异是否也具有遗传基础。针对这一问题，兰州大学生命科学学院杜波教授团队在三种灌丛鸟类——灰喜鹊（Cyanopica cyanus, Azure-winged Magpie, AM）、白颈鸫（Turdus albocinctus, White-collared Blackbird, WB）和灰腹噪鹛（Trochalopteron henrici, Brown-cheeked Laughingthrush, BL）中，分析了在巢保卫场景下，不同繁殖者的行为反应是否体现出性格差异，以及这种差异是否对个体的繁殖产出造成显著影响。除此之外，本研究分析了不同性格的繁殖者脑转录组（brain transcriptome）的基因表达差异，并通过种间比较的方法检测了灌丛鸟类是否具有相同的差异表达基因（differential expressed genes, DEGs）。研究成果以“Correlation of personality with individual reproductive success in shrub-nesting birds depends on their life history style”为题发表在Avian Research上。研究结果显示，三种灌丛鸟类的繁殖者在面对巢入侵者时均表现出相同的行为差异，可以认为符合“勇敢-羞怯”（boldness-shyness）性格的定义：勇敢性格的个体总是主动缩短与入侵者之间的距离，并凶猛地攻击入侵者；羞怯性格的个体总是主动延长与入侵者之间的距离，即逃避。在此基础上，比较了勇敢与羞怯性格的个体繁殖参数的差异，包括窝卵数（clutch size）、出飞后代数（fledgling number）、后代损失数（number of reduced offspring）、和巢出飞成功（nesting success）。结果显示：勇敢与羞怯性格的繁殖者之间，窝卵数在三个物种中均无显著差异（图1A）；出飞后代数在灰喜鹊中存在显著差异，但在白颈鸫和灰腹噪鹛中无显著差异（图1B）；损失后代数在灰喜鹊中存在显著差异，但在白颈鸫和灰腹噪鹛中无显著差异（图1C）；巢出飞成功在三个物种中均无显著差异（图1D）。图1. 勇敢与羞怯性格的繁殖者之间，繁殖参数在三种灌丛鸟类中的比较。A，窝卵数；B，出飞后代数；C，损失后代数；D，巢出飞成功。比较勇敢与羞怯性格的繁殖者基因表达差异，并进行种间比较，结果显示，三种灌丛鸟类有一个共同的差异表达基因——crabp1（图2），在三种灌丛鸟类中，该基因在勇敢性格的繁殖者中均表现出显著的上调（相对于羞怯性格的繁殖者）。crabp1基因编码细胞维甲酸（Retinoic Acid, RA）结合蛋白1（CRABP1），能够降低细胞对RA的应激（Zetterström et al., 1999）。RA是促肾上腺皮质激素释放激素（Corticotropin-releasing Hormone, CRH）分泌通路上的重要调控蛋白（Lin et al., 2017），它能直接与细胞核内的维甲酸受体α（Retinoic Acid Receptor-α, RAR-α）结合，上调下丘脑中CRH的表达（Horton et al., 2014）。CRH基因能提升下丘脑-垂体-肾上腺轴的活性，从而增加动物在压力条件下的紧张与恐惧，同时抑制探索性和性相关行为（Habib et al., 2000）。在三种灌丛鸟类中，crabp1基因在勇敢性格的个体中的上调，导致其CRH基因表达量的下降，降低了个体在压力条件下的紧张与恐惧；这一结果可能能够解释勇敢性格的繁殖者在面对巢入侵者时为何表现出更强烈的攻击性。![]()
图2. 勇敢与羞怯个性的繁殖者之间，脑转录组差异表达基因在三种灌丛鸟类中的比较结果。三个物种仅筛选到一个共有的差异表达基因——crabp1。尽管勇敢性格的繁殖者在面对巢入侵者时表现出更明显的保卫行为，该行为是否能够提升巢保卫的效率与物种的生活史类型有显著关系。灰喜鹊既是集群筑巢（colonial-nesting）又是合作繁殖（cooperatively-breeding）的物种，当个体遭遇天敌或同种巢打劫者入侵时，勇敢性格的繁殖者的尖叫或者攻击行为能引发附近繁殖者做出相同的行为应答，对同一个入侵者实施围攻行为（mobbing behavior），从而显著提高巢防御的效率。因此，灰喜鹊勇敢性格的繁殖者损失的后代数显著低于羞怯性格的繁殖者（图1C）、出飞的后代数显著高于羞怯性格的繁殖者（图1B）。相反，白颈鸫和灰腹噪鹛都是分散筑巢的独立繁殖者，当个体遭遇天敌入侵时，勇敢性格的繁殖者表现出的攻击行为既不能招募到帮手，还要承担更高的被捕食风险，这就意味着其攻击性并没有带来巢防御效果的提升，这是它们的繁殖成功与羞怯性格的繁殖者之间无显著差异的合理解释。本研究第一作者李建川，目前工作单位是西藏自然科学博物馆，副馆长、副研究员，主要从事鸟类学和物种多样性保护等方面的研究。通讯作者为兰州大学生命科学学院杜波教授。其他共同作者包括兰州大学的研究生张文、孙宁宁、王玉洁、高丽芳，和西藏农牧学院高原生态研究所的范丽卿副教授。本研究得到国家自然科学基金面上项目（32071491, 31772465, 31672299, 31572271, 32260128）和西藏自治区自然科学基金（XZ202101ZR0051G）资助。Habib, K.E., Weld, K.P., Rice, K.C., Pushkas, J., Champoux, M., Listwak, S., et al., 2000. Oral administration of a corticotropin-releasing hormone receptor antagonist significantly attenuates behavioral, neuroendocrine, and autonomic responses to stress in primates. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 97, 6079–6084.
Horton, B.M., Hudson, W.H., Ortlund, E.A., Shirk, S., Thomas, J.W., Young, E.R., et al., 2014. Estrogen receptor α polymorphism in a species with alternative behavioral phenotypes. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 111, 1443–1448.
Lin, Y.L., Persaud, S.D., Nhieu, J., Wei, L.N., 2017. Cellular retinoic acid-binding protein 1 modulates stem cell proliferation to affect learning and memory in male mice. Endocrinology 158, 3004–3014.
Royle, N.J., Hopwood, P.E., 2017. Covetable corpses and plastic beetles – the socioecological behavior of burying beetles. In: Naguib, M., Podos, J., Simmons, L.W., Barrett, L., Healy, S.D., Zuk, M. (Eds.), Advances in the Study of Behavior. Academic Press, Oxford, pp. 101–146.
Toscano, B.J., 2017. Prey behavioural reaction norms: response to threat predicts susceptibility to predation. Anim. Behav. 132, 147–153.
Zetterström, R.H., Lindqvist, E., De Urquiza, A.M., Tomac, A., Eriksson, U., Perlmann, T., et al., 1999. Role of retinoids in the CNS: differential expression of retinoid binding proteins and receptors and evidence for presence of retinoic acid. Eur. J. Neurosci. 11, 407–416.
Li, J., Zhang, W., Sun, N., Wang, Y., Gao, L., Feng, R., et al., 2024. Correlation of personality with individual reproductive success in shrub-nesting birds depends on their life history style. Avian Research, 15: 100153. https://doi.org/10.1016/j.avrs.2023.100153.
《鸟类学研究（英文）》（Avian Research）是由中国动物学会鸟类学分会和北京林业大学共同主办的学术期刊，采取开放获取（Open Access）模式出版，主要发表鸟类学领域各个方向的研究论文和综述。科睿唯安JCR2022影响因子：1.8，位于鸟类学领域Q1区。2023年中科院期刊分区表中，在生物学大类和鸟类学小类均为2区。入选中国科技期刊卓越行动计划梯队期刊。
供稿：王玉洁
排版：栗丹阳
审核：杜波、程朋军
