Microbial traits dictate soil necromass accumulation coefficient: A global synthesis
Zhaolei Li
Key Laboratory of Low-carbon Green Agriculture, Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Southwest University, Chongqing, China
Abstract
Aim
The accumulation of microbial necromass carbon has gained increasing attention due to its slow decomposition. However, it remains unclear what induces the accumulation of microbial necromass carbon via reiterated community turnover on large spatial scales. This study explores the characteristics of soil necromass carbon accumulation in terrestrial ecosystems.
Location
Global.
Time Period
Contemporary (1999–2022).
Major Taxa Studied
Soil microorganisms.
Methods
A dataset was compiled using 993 observations from 82 peer-reviewed papers on the effects of coefficients of microbial necromass accumulation (hereafter NAC) in equilibrium. Linear mixed-effect models and structural equation models were used to ascertain the controlling factors of the NAC.
Results
The average NAC was higher in croplands (28.2) and forests (26.8) than in grasslands (21.1). Edaphic factors seemingly affected the NAC, which was lower in soils with high pH and clay content on a global scale. Biotic factors, particularly those related to living microorganism abundance and microbial biomass nitrogen content, were the pivotal drivers of NAC and accounted for approximately 43.6% of its geographic variability. More organic carbon was likely to be preserved in soil with a higher NAC, regardless of ecosystem type.
Conclusions
Novel findings regarding the overriding controls for the living microorganism abundance and microbial biomass nitrogen that drive the NAC highlight an urgent need for viable strategies to manipulate microbial attributes for enhancing carbon sequestration.
1 前言
除了碳减排之外，碳封存是实现碳中和的关键保障。基于自然的增加土壤碳封存的解决方案是实现碳中和的一条有希望的途径。随着微生物碳泵的出现，与植物残留物相比，微生物死体被认为是土壤有机碳(SOC)的重要组成部分。微生物死体与土壤矿物基质的紧密结合减轻了碳的分解。因此，微生物死体碳在土壤中具有长期持久性，可能占SOC的一半以上。值得注意的是，土壤微生物生物量是SOC的小成分，仅占1%–5%，因此，通过微生物周转积累死亡的微生物残留物对于土壤碳储量至关重要。微生物碳泵理论和巨大的微生物死体数量使得微生物死体碳积累系数(NAC)成为描绘SOC动态的一个镜头。然而，越来越多的研究热衷于监测不同局部生态系统或区域尺度的微生物死体碳含量。尽管对NAC的理解仍处于初步阶段，但其潜在重要性已引起越来越多的关注。
土壤微生物碳积累是指微生物碳被胞外酶分解或被微生物同化后残留在土壤中的量。从微观尺度上微生物周转的角度，碳积累的有效性可以用每次微生物周转的微生物碳积累效率(mCAE)来表征。虽然mCAE是体现微生物碳泵效率的有效方法，但由于测量的复杂性和数据的缺乏，它无法推广到区域或全球尺度。在可行性方面，通过重复微生物群落周转进行死体碳积累的效率可以表征为微生物死体积累系数，即平衡条件下微生物死体碳与微生物生物量碳的比率。将死体碳积累效率纳入以微生物为中心的碳模型可以提高土壤碳动态的预测精度。然而，由于缺乏全球尺度的NAC参数，NAC尚未被整合到碳模型中。原则上，微生物死体碳的产生受土壤特性和气候因素的调控，最终影响NAC。在长期田间试验中发现模拟变暖显著影响微生物死体碳含量。然而，前期研究仅关注非生物因素，忽略了生物因素在新大气碳含量中的作用。微生物通常会分泌胞外酶并参与生化过程，从而决定微生物死体碳的产生。最近的研究表明土壤性质和气候因素显著影响新大气碳含量。曹等(2023)试图阐明全球尺度上微生物死体含量与微生物特征(如革兰氏阳性菌和革兰氏阴性菌)之间的相关性。然而，微生物性状(即细菌丰度和/或真菌丰度) 在调控新大气碳含量中的作用尚未在大空间尺度上揭示。
作为微生物死体碳的前体，NAC可能影响土壤有机碳储量。土壤微生物生物量的数量直接决定了微生物死体碳的生成，并能对SOC含量产生连锁效应。例如，土壤微生物生物量越多，微生物死体碳的积累越多(标准系数 = 0.29，p < 0.001)，这对SOC储量有显著贡献(标准系数 = 0.49，p < 0.001)。一些研究还阐明了不同地点的死体碳与SOC之间的正相关关系。据推测，高水平的NAC更有可能形成更大的 SOC 库(假设 1)。此外，微生物生物量碳含量在森林中最高(32.3 mg g−1)，草地中等(22.1 mg g−1)，农田最低(9.0 mg g−1)。土壤微生物生物量碳(斜率= 47.8，p < 0.001)和周转率(斜率= 5.5，p < 0.05)与植物物种丰富度呈密切正相关，在不同生态系统类型中存在差异，例如草地、森林和农田。由于微生物群落、微生物周转率和生态系统类型间微生物生物量含量的多样性(假设 2)，不同陆地生态系统中 NAC 的控制因素可能有所不同。与我们的推测一致，早期的案例研究表明农田的 NAC 高于森林。然而，很少有研究比较全球生态系统之间的NAC。土壤理化性质和微生物生物量含量的差异可能导致微生物生物量碳的变化，从而导致不同生态系统中NAC的不同。然而，尚未阐明生态系统类型之间NAC的控制因素。确定NAC的特征和驱动因素可能会对如何促进土壤碳封存的增强有更机制性的理解。
为了检验上述假设 1 和 2：(1)较高水平的 NAC 可能促进土壤碳封存。(2)不同生态系统类型的 NAC 控制因素可能不同。我们利用从 82 篇同行评议文章中汇编的 993 个 NAC 观测数据进行数据综合，以实现三个科学目标：(1)量化每种生态系统类型的 NAC；(2)探索 NAC 如何受环境因素影响以及 SOC 如何随 NAC 变化；(3)确定不同生态系统中 NAC 的主要驱动因素。
3 结果
3.1 陆地生态系统 NAC 的变化
陆地生态系统的平均 NAC 为 24.5。农田的 NAC 为 28.2(95% CI：27.12–29.27；图 1)。相比之下，森林的 NAC 略低(26.8，95% CI：25.63–27.97)。与农田和森林相比，草原的 NAC 最低(21.1，95% CI：19.97–22.23)(均p < 0.05)。NAC 趋于随纬度升高而增加(斜率 = 0.01，p < 0.001；图 S2)。
图1
不同陆地生态系统死体碳积累效率比较。NAC 指死体碳积累效率。黑点为个别观测值，红色菱形为各箱线图中的平均值。箱线图上方的不同字母表示类别之间存在显著差异。
3.2 气候、土壤性质和微生物特性对 NAC 的影响
NAC 随着年平均气温的下降而显著下降(斜率 = −0.45，p < 0.001)，而 NAC 与年平均降水量的相关性不显著(p = 0.75；图 2)。
图 2
死尸碳积累效率与环境因子的双变量关系。绿线和灰色阴影区域分别为线性混合效应模型回归斜率的均值和95%置信区间。实线和虚线分别为显著和不显著的斜率。每个圆圈代表一个观测值，圆圈大小代表重复次数。MAP，年平均降水量；MAT，年平均气温；MBN，微生物生物量氮；NAC，死尸碳积累效率；NH 4 +，氨氮；Num，括号外观测值数，括号内研究数；土壤C：N，碳氮比；TN，总氮。
就土壤因素而言， 全球范围内 NAC 几乎不随土壤容重(斜率 = 0.07， p = 0.88)和黏粒含量(斜率 = −0.05，p = 0.18)而变化(图2c、d)。NAC 随土壤 pH 值升高而显著降低(斜率 = −0.07，p = 0.002)。总氮含量较高的土壤往往具有较高的NAC，因为 NAC 与总氮含量之间的相关性斜率(斜率 = 0.15，p < 0.001)显著。然而，土壤 C:N 比对 NAC 的影响并不显著(斜率 = 0.11，p = 0.21)。此外，NAC 与土壤铵 (NH 4 + ; p = 0.04) 和微生物生物量氮 ( p < 0.001) 呈显著负相关，其斜率均为 -0.18。
活微生物丰度显著影响NAC(图 3)，活微生物数量增加会提高NAC(斜率= 0.21，p < 0.001)。细菌和真菌都在调节NAC中发挥作用，土壤真菌丰度(斜率= 0.12，p = 0.02)和细菌丰度(斜率= 0.24，p < 0.001)的增加会显著提高NAC，而土壤真菌：细菌比率的影响很小(斜率= −0.08，p = 0.13；图 3d)。活微生物的总丰度是刺激大空间尺度上NAC的合适指标(R2 = 0.79)。考虑到观测次数相似，土壤真菌丰度(R2 = 0.78)和细菌丰度(R2 = 0.79)本身并不能提高NAC的可预测性。
图 3
死体碳积累效率与微生物之间的双变量关系。绿线和灰色阴影区域分别为线性混合效应模型回归斜率的平均值和95％置信区间。实线和虚线分别为显著和不显著的斜率。每个圆圈代表一个观测值，其大小代表重复次数。ALM，活微生物丰度；NAC，死体碳积累效率；Num，括号外的观测值数量，括号内的研究数量。
3.3 土壤因素和活体微生物对新有机碳的多重影响
SEM 显示，土壤微生物的丰度是全球范围内 NAC 的重要驱动因素(图 4)。活微生物丰度的变化可以直接调节 NAC。更重要的是，气候因素和土壤性质通过改变活微生物的丰度来影响 NAC，这表明土壤活微生物是刺激 NAC 的主要驱动因素。例如，C：N 比对 NAC 没有直接影响；然而，较高的土壤 C：N 比会降低土壤活微生物的丰度(标准系数 = −0.05)，从而削弱 NAC。土壤理化性质共同解释了土壤活微生物丰度变化的 79%。
图 4
死体碳积累效率与土壤因素的多重关系。蓝线表示负相关，红线表示正相关。这些线旁边的值是使用标准化数据测试的结构方程模型的标准系数。ALM，活微生物丰度；MBN，微生物生物量氮；NAC，死体碳积累效率；土壤 C:N，土壤碳氮比。
显然，土壤微生物生物量氮的效应大小(标准系数 = −0.21)略高于活微生物丰度(标准系数 = 0.17)，它们的直接作用分别解释了全球尺度上NAC变化的24.1%和19.5%。微生物生物量氮的直接负面影响在一定程度上被土壤活微生物丰度变化引起的间接正面影响(2.4%)所抵消。此外，土壤pH值和粘粒含量对NAC的影响较小，标准系数分别为−0.15和−0.14。土壤pH值、微生物生物量氮、活微生物丰度和粘粒含量合计解释了全球NAC变化的77%。
3.4 环境变量对不同生态系统类型NAC的影响
活微生物丰度是各生态系统 NAC 的重要驱动因素(图 5)。具体而言，陆地生态系统中土壤微生物丰度高加速了 NAC，农田加权斜率为 0.33(p < 0.001)，草地加权斜率为 1.13(p < 0.001)，森林加权斜率为 0.15(p = 0.06)。与其他因素相比，活微生物丰度对 NAC 的影响更大。
图 5
不同陆地生态系统生物体碳积累效率与环境因子双变量关系的加权斜率。垂直绿色虚线为参考轴(x = 0)，当95% 置信区间不与参考轴相交时，加权斜率与零显著不同。每个图右侧的值代表观测值的数量。ALM，活微生物丰度；MAP，年平均降水量；MAT，年平均气温；MBN，微生物生物量氮；NH 4 +，铵；土壤 C:N，碳氮比；TN，总氮。
不同生态系统中NAC的控制因素不同(支持假设2)。土壤微生物生物量氮含量较高时，农田(加权斜率=−0.15)和草地(加权斜率=−0.60)的NAC较低，而森林中NAC并没有随着微生物生物量氮含量的变化而显著变化(p =0.24)。土壤铵含量高时，草地的NAC显著降低(加权斜率=−0.93，p =0.03)，而农田和森林的NAC与铵的关系不显著(p均 >0.05)。土壤pH对NAC的影响在不同生态系统类型中也存在差异；例如，土壤pH 值较低的农田具有较高的 NAC(加权斜率 = −0.18，p < 0.001)，而草地(加权斜率 = −0.18，p = 0.04)和森林(加权斜率 = 0.03，p = 0.74)则相反。与农田和森林相比，较低的降水量可能会限制草地的 NAC(加权斜率 = 0.53，p < 0.001)。
始终如一地，NAC 与 SOC 之间存在正相关性(斜率 = 0.17，p < 0.001；图 6)，其中 SOC 含量随着 NAC 的增加而显著增加(支持假设 1)，农田的加权斜率为 0.13(p = 0.003)，森林为 0.19(p = 0.02)，草地为 0.20(p = 0.004；图 S3)，这表明在自然生态系统中 SOC 通过微生物碳冲击的增加效率高于农田。
图 6
土壤有机碳随死尸碳积累效率的变化。绿线和灰色阴影区域分别为线性混合效应模型回归的斜率的平均值和95%置信区间。每个圆圈代表一个观测值，其大小代表重复次数。NAC，死尸碳积累效率；Num，括号外的观测值数量，括号内的研究数量；SOC，土壤有机碳。
4.讨论
据我们所知，这项研究是从陆地生态系统微生物周转的角度揭示土壤生物体碳积累的一次紧急尝试。尽管新兴研究主要集中于区域或全球尺度微生物生物体含量的动态，但很少有研究针对新近消亡碳循环的特征，而针对其控制因素的研究就更少了。这项研究强调，与其他土壤和气候因素相比，活微生物的丰度和微生物生物量氮含量是全球尺度上新近消亡碳循环的重要驱动因素(图 4和5)。这些发现使一位先驱者理解了通过微生物碳撞击实现土壤生物体碳埋藏的机制。
4.1 NAC 是理解微生物碳泵的重要棱镜
微生物生物质碳转化为死物碳的效率对于阐明碳储量至关重要，微生物碳泵受到越来越多的关注。然而，当开明的研究开始认识到评估它的困境时，它仍然是一个谜。同时，已经使用了多个指标从不同角度描绘微生物死物碳的产生。这些包括微生物碳利用效率(CUE)、微生物代谢商(qCO2)和mCAE，从微生物的生长、存活和死亡的角度描述微生物代谢。CUE反映了微生物分解代谢和合成代谢之间的碳投入，并表明微生物生物质拦截碳的效率。qCO 2是单位微生物生物量碳的微生物呼吸作用，反映了分解代谢对微生物生存的有效性。mCAE 用于描述微生物将新鲜添加的碳转化为微生物死体碳的效率。在微观尺度上，mCAE 准确反映了每次微生物周转的微生物死体碳积累有效性。然而，这些流行的指标既不能精确反映微生物循环，也不能直接体现大空间尺度上土壤有机碳的动态。在平衡状态下，NAC 是每单位微生物生物量碳中积累的微生物死体碳 ，这表明 NAC 表征了通过反复的微生物群落周转，活性微生物碳转化为微生物死体碳的动态过程，这对于通过微生物碳高峰阐明土壤碳储量具有有益作用，为初步了解微生物碳泵效率提供了先前的理论支持(图 6)。
4.2 微生物性状的变化决定了大空间尺度上NAC的格局
活微生物的丰度最终驱动了陆地生态系统新大气碳含量的变化(图 4、图5)，高丰度的活微生物促进了微生物死体碳的积累，这也验证了假设1。高丰度的微生物物种众多。各类活微生物在新大气碳含量中的主导作用可能由以下原因赋予。首先，不同微生物物种的细胞壁组成不同，例如，几丁质在真菌细胞壁中的含量在不同物种之间差异很大，在酵母细胞壁中仅占1%–2%，而在丝状真菌细胞壁中可达10%至20% 。此外，不同微生物物种的周转时间也不同。Nosanchuk(et al. 2015 ) 指出额外的黑色素可能提高真菌抵抗外界压力(如极端温度和毒素)的能力，最终提高真菌的存活率。利用微根管成像的微观实验表明，C. geophilum的外生菌根(即高度黑色素化的真菌)在土壤中存活的时间比其他外生菌根长4到10倍。因此，不同的微生物由于其细胞壁的分子组成和周转率不同，具有不同的NAC。其次，微生物的死亡途径(如衰老、饥饿、拮抗、捕食等)可能影响微生物死体碳的含量以及随之而来的NAC。一项新兴研究表明，不同的死亡途径导致微生物死体碳的数量和质量不同。因此，与其他死亡途径相比，真菌菌丝体在衰老后会留下富含碳的细胞壁作为微生物残留物与丝状真菌的自然衰老相比，处于饥饿状态的丝状真菌衰老会留下较少的死体碳，因为其中一部分被同化以支持新菌丝的生长。在病毒感染的细菌中，细胞质成分(例如蛋白质和核酸)会迅速分解，而其他碎片(例如胶体碎片、球状物和大细胞壁碎片)则会保留下来。第三，微生物生理特性可能影响土壤微生物死物碳的形成，从而影响NAC。丛枝菌根中易降解组分(如水溶性碳)的含量明显高于外生菌根，而难降解组分(如不可提取碳)的浓度在丛枝菌根中只占外生菌根的不到20%，这表明外生菌根可能比丛枝菌根具有更高的NAC。
微生物生物量氮含量是驱动NAC的重要因素，全球范围内随着微生物生物量氮水平升高，NAC降低。微生物生物量氮通常被认为是一个可用的氮库，微生物生物量氮可以促进活微生物的生长。一般而言，微生物代谢商(斜率= −0.5，p < 0.01)和微生物周转率(斜率= −0.52，p < 0.01)会随着微生物生物量氮水平升高而显著降低。摄入更多氮的微生物可以延长其存活时间，从而降低NAC。据报道，在陆地生态系统中， 随着微生物生物量氮含量从 0.72 μg kg −1增加到 3.20 μg kg −1 ，NAC 大幅下降 ，这证实了我们的研究结果 (图 2e )。微生物生物量氮的含量可能通过修饰土壤胞外酶来改变 NAC。据报道，土壤胞外酶 (例如𝛽-葡萄糖苷酶、脲酶和反硝化酶)的活性与微生物生物量氮浓度呈正相关，这表明较高水平的微生物生物量氮可以通过细胞外酶活性加速微生物残留物的分解，从而降低NAC。
土壤 pH 值是决定 NAC 变化的一个不可忽略的土壤因素，也是影响全球范围内微生物群落分布的主要因素 。因此，土壤 pH 值可能通过改变微生物群落来改变 NAC。梯度实验表明，当土壤 pH 值从 8.3 降低到 4.5 时，真菌的相对丰度增加了近 30 倍。土壤 pH 值较低时真菌丰度的增加最终会增加 NAC。此外，土壤 pH 值会影响微生物周转率，从而影响 NAC。例如，土壤 pH 值升高会降低微生物周转率，最终限制 NAC。土壤 pH 值还通过改变微生物活动来改变 NAC。陆地生态系统中pH较低时微生物代谢率显著降低，低pH值的土壤微生物一般表现出较高的碳获取能力、CUE和胞外酶的分泌。
4.3 陆地生态系统间NAC差异的机制
不同生态系统中影响NAC的因素略有不同，这与假说2一致。与自然生态系统不同，土壤pH值是农田NAC变化的主要控制因素。总体而言，与自然生态系统相比，农田由于长期施用人工合成肥料能明显耐受酸化。土壤pH值影响多种过程，例如微生物碳周转会改变土壤碳储量。微酸性土壤通常可容纳更多的微生物，因为随着土壤pH值的降低，大部分养分和能量优先分配给合成代谢而不是分解代谢；因此，低pH值的土壤会产生更多的腐殖质碳。此外，微酸性土壤含有钙离子 (Ca 2+ ) ，它可以与死物碳结合并保存它们。在极酸性土壤中，死物碳在被活化时可以与铝和氧化铁结合 。死物碳免受矿物质侵害可能有利于低 pH 值土壤中的 NAC。因此，较低的土壤 pH 值可能是农田中 NAC 变化的部分原因。
与农田和森林相比，草原的 NAC 对年平均降水量的变化更为敏感。水的可用性通常在生物地球化学过程中发挥着重要作用。较高的土壤湿度有利于底物的扩散，尤其是在干旱地区，进而促进微生物生长，从而促进微生物死体碳。半干旱草原的田间试验表明，在高土壤湿度条件下，微生物死体的积累 ( p < 0.01) 显著增加 。此外，土壤湿度可能影响微生物分解代谢，从而改变 NAC。观察到土壤有机质分解产生的能量和养分在湿润草甸草原中被微生物合成代谢优先利用，而在荒漠草原中它们很可能被微生物分解代谢利用。 Zhang 等(2020)研究发现，在温带草原干旱梯度上，年平均降水量越高，NAC就越高。总体而言，与农田和森林相比，年平均降水量是干旱草原 NAC 的关键驱动因素。
4.4 影响和不确定性
与自然生态系统相比，农田土壤碳含量减少现象十分严重，一些农田土壤有机碳浓度已不足原始水平的50%。在碳中和这一备受关注的目标下，增加土壤碳封存是全球农田的当务之急。微生物死体碳对土壤有机碳的贡献为20%~60%，因此增加死体碳的积累可以有效补充农田土壤碳。值得注意的是，土壤微生物的特性可以调控NAC。因此，我们需要制定具体的策略，通过调节农田活微生物和微生物群落的丰度来增加SOC。
本研究存在一些局限性。活体微生物丰度是用磷脂脂肪酸(PLFA)来测量的，而PLFA不能真实地体现微生物的活动。Liang (et al. 2017)指出微生物通过体外降解酶影响SOC的动态，但由于相关数据不足，我们未能在较大的空间尺度上测试这些酶对NAC的贡献。此外，虽然活体微生物的丰度在NAC变化中起着至关重要的作用，但没有足够的数据来区分真菌和细菌在相应的NAC中各自的作用。
5. 结论
这项研究首次试图揭示全球范围内微生物碳泵效率地理差异的主要驱动因素。陆地生态系统的平均NAC为 24.5。活微生物的丰度是 NAC 的主要驱动因素，微生物生物量氮在宏观空间尺度上对NAC 起着决定性的作用。此外，土壤pH值和粘土含量也调节着 NAC 的分布，分别解释了总变化的 17.2% 和 16.1%。降水量较多的草原通常具有较大的 NAC。土壤有机碳储量的效率似乎随着 NAC 的增加而增加。这些发现将支持通过微生物周转对微生物死体积累的机制理解，同时进一步阐明微生物碳泵在土壤有机碳储量中的作用。
