Long-term grassland diversity-productivity relationship regulated by management regimes in northern China
Lijun Xu1, Liming Ye1, 2
1. State Key Laboratory of Efficient Utilization of Arid and Semi-arid Arable Land in Northern China, Institute of Agricultural Resources and Regional Planning, Chinese Academy of Agricultural Sciences, 12 Zhongguancun South Street, Beijing 100081, China
2. Ghent University, Department of Geology, Krijgslaan 281, 9000 Gent, Belgium
(1)十年尺度的实地数据用于模拟草地多样性-生物量关系。
(2)地上生物量对植物多样性的反应因管理制度的不同而不同。
(3)管理与多样性之间的互动比多样性更能预测生产力。
(4)管理层通过稀有与非稀有的比例来调节多样性与生产力的关系。
(5)管理是实现可持续草地生产的可行途径。
摘要
草原是地球上分布最广泛的陆地生态系统，提供一系列生态系统服务，这些服务对于维持人类生命至关重要，对全球可持续发展至关重要。然而，即使经过多年的研究，草原的两个最重要属性——植物多样性和生产力之间的关系仍然存在争议。在这里，我们基于中国内蒙古东北部退化草甸草原的十年尺度试验数据开发了一个协方差分析(ANCOVA) 模型，以量化不同管理制度下地上生物量 (AGB)对植物物种多样性的响应。我们报告说，AGB 对休耕草原的植物多样性呈负相关，对放牧草原呈正相关，随着割草频率的增加，割草草原从负相关转变为正相关。我们表明，鉴于稀有物种和非稀有物种之间的巨大生产力差距，多样性-生产力关系的变化是由植物群落物种组成的变化驱动的。这凸显了管理在调节草原多样性-生产力关系中的作用。这些结果不仅为植物多样性和生产力之间的关系提供了有益的见解，而且支持更可持续地利用和管理草原资源。
1.引言
草原是地球上最大的陆地生态系统，占除格陵兰岛和南极洲外全球陆地面积的 40.5%，草原是中国分布最广的生态系统，贡献了生态系统总产出的五分之一以上，一方面，草原通过放牧满足了世界人口 16% 的肉类和奶制品需求，此外还提供从保护生物多样性到减缓气候变化等其他生态系统服务，但另一方面，全球草原正面临着严重干旱、氮沉降、空气污染、气候变化和社会对h动物源产品需求不断增加的系统性干扰，导致全球一半以上的草原出现退化，2001年至2011年间，全球畜牧业因草原退化损失估计达68亿美元，中国的草原生态系统正面临更大的压力。据估计，过去50年里，中国90%的草原都出现了退化，目前还以每年2%的速度在扩大。如此规模的退化远远超过了目前全国草原恢复工程和退牧还草工程等生态修复工程所能提供的处理能力。
草原生物多样性支持着大量的生态系统服务，这些服务对于动植物物种的生存至关重要，对于维持人类生命至关重要，对于全球范围内的可持续发展也至关重要。草地生态系统中，生产力是影响凋落物分解、光能截留、土壤碳封存等功能的核心功能。这些功能的变化与物种组成和植物群落的多样性密切相关。这些变化可能反映了生物-生物和/或生物-非生物关系，也可能反映了对确定生态系统生产力至关重要的生物资源的丰富程度。尽管多样性-生产力关系是生态学的核心问题，但经过多年的研究，它仍然存在争议。例如，最近使用来自中国 6098 个样地的数据进行的分析表明，植物多样性提高了生产力，另一项同时涉及观察和试验的分析也表明，混合栽培的生产力高于单一栽培的生产力，然而，来自 11 个国家的 43 个草原的证据表明，草原生产力可能随着植物多样性的增加而降低，此外，与明显的正相关或负相关关系的研究结果相反，草原净地上初级生产力与植物多样性之间无法建立统计学上的显著相关性，这进一步增加了草原多样性-生产力关系的复杂性。
多样性与生产力的关系是多维的。多样性与生产力之间既有协同作用，也有权衡。从协同作用到权衡的转变通常由环境梯度和阈值驱动，有证据表明，环境因素和人为因素，如气候变化、土壤养分以及土地利用模式和强度可能会影响植物多样性、生产力及其关系。先前的研究表明，割草可以引发多样性-生产力关系的显著变化，尽管这一发现的时空有效性尚未经过独立检验。在本文中，我们利用正在进行的长期实地试验和对内蒙古东北部退化草甸草原恢复的观测数据，这为进一步研究十年时间尺度上的多样性-生产力关系提供了独特的机会。具体来说，本文的目标是：(1)分析 2008 年至 2020 年期间不同草原管理制度(包括围栏、割草和牲畜放牧)下草原群落地上生物量(AGB) 和多样性指数的演变和变化；(2)基于协方差分析(ANCOVA) 模型评估植物多样性与草原管理对 AGB 变化的相对贡献；(3)揭示长期草原多样性-生产力关系随管理制度变化的变化模式。
3. 结果
3.1功能群组成和AGB
2008 年至 2020 年，不同试验处理中的植物群落组成和生产力存在差异(图 2)。平均而言，禾本科和非草本植物在植物群落中所占的比例更大(分别为52.5%和33.7%；图 2C) 高于莎草科和豆科植物(分别为 10.8 % 和 3.0 %)。尽管禾本科通常是植物群落中的优势类群 (例如在处理 M1-M3 下，图 2A)，在LG和E1处理下，其优势被杂类草本植物所取代。E2处理下植物群落的总AGB最高(190 g m−2)，且其大小顺序为E2 > E1 > M3 > M1 > M2 > LG。除M1和M2之间外，各试验处理间的AGB差异均显著(图 2B). 不同植物功能组间 AGB 存在显著差异，其中禾本科对 AGB 产量贡献最大(54.6%，图 2D).
图 2. 2008年至 2020 年六种试验处理下植物功能群组成(A)和地上生物量(AGB，B)的年度变化。(C)和(D)显示了平均组成和功能群特定的 AGB。不同的字母分别表示处理或功能组之间的显著差异，p < 0.05。
3.2植物多样性
以Shannon-Wiener指数、Pielou指数和Margalef指数来衡量，2008 年至 2020 年期间，在六种田间处理下，植物物种多样性呈现出相似的趋势(图 3)。在放牧(LG，总体指数 = 0.68)和封闭、零割草草地(E1，0.64)中观察到了最高的植物多样性，而在处理M2、M1和E2(0.42–0.45)下观察到了最低的多样性水平，在M3(0.53)中观察到了中等多样性水平。
图3. 2008年至2020年6个试验处理下标准化Shannon-Wiener多样性指数、Pielou均匀度指数、Margalef丰富度指数及其平均值(即总体指数)的时间演变。不同字母表示在p < 0.05时差异显著。
3.3地上生物量与植物多样性的关系
单回归分析(图 4) 表明，在处理 E2、E1 和 M3 下，AGB 对植物多样性呈负向反应，而在处理 M2、M1 和 LG 下，AGB 对植物多样性呈正向反应。这些负向或正向反应率不仅分别针对 Shannon-Wiener、Pielou 和 Margalef 指数进行表征，还针对它们的平均值(即总体指数)进行表征。
图 4 . 2008 年至 2020 年 6 个试验处理下地上生物量与植物多样性指数之间的关系。使用模型y = a + bx产生线性趋势。*，p < 0.05；**，p < 0.01；***，p < 0.001。
单因素非线性回归分析(图 5) 表明，在 E2、E1 和 M3 处理下，植物多样性的增加有降低 AGB 的趋势(p < 0.001)。结果还表明，在 M2、M1 和 LG 处理下，植物多样性的增加有增加 AGB 的趋势(p < 0.001)。表征的 AGB 响应曲线表明，在 M2 处理下，AGB 响应率由负变为正。
图 5 .地上生物量与植物多样性之间的变化关系。趋势线是使用广义加性模型y = a + bs(x)生成的，其中s是三次样条函数。
植物物种组成分析(图 6) 分析表明，该植物群落由少数优势种和大量稀有种组成。在植被调查确定的 110 个物种中，羊草、寸草苔和棕蒿这三种植物个体分别占 57.9%、10.1% 和7.7% 。这三种最常见的物种分别贡献了 AGB 的 45.6%、9.5% 和 7.4%。分析还表明，优势的、生产力较高的物种大多属于禾本科，并且在休闲处理(E2)中出现的频率高于放牧处理(LG)。
图 6 .不同田间处理和功能组间植物密度和地上生物量(AGB) 的变化 (A)。所有田间鉴定的植物种类列于(B) 中。
3.4 相对重要性
使用 1000 次重复的引导评估获得的 ANCOVA 模型(附录表 S2)中每个回归量的平均相对重要性(图 7) 表明，试验处理解释了模型可解释的 AGB 变异性的 80.4%(95% 置信区间：67.7–89.7%)，而植物多样性解释的 AGB 变异性的 3.7%(0.4–14.9%)。值得注意的是，植物多样性和试验处理之间的相互作用解释了模型可解释的 AGB 变异性的 15.9%(7.0–26.6%)，使得多样性-处理相互作用成为 AGB 的第二重要预测因子。
图 7. 试验处理、植物多样性指数以及两者之间的相互作用在解释植物地上生物量变化方面的相对重要性。条形表示平均值，晶须表示 95% 置信区间。
4. 讨论
4.1 生产力
与先前的研究一致，我们的研究阐明了围栏管理对草地生产力的显著积极影响。具体而言，我们的观察表明，与放牧和割草处理相比，围栏管理使 AGB 显著增加(E1 下为 23.2–65.2 %，E2 下为 33.0–78.2 %(p < 0.05)。对植物功能组成的分析表明，生产力的提高主要由主要功能组驱动。值得注意的是，在 E2 处理下，Poeceae组占植物群落总生物量的 70 % 以上。这种普遍性可以归因于Poeceae占据植物群落的上层，使它们能够捕获更多的光资源，并因此通过相关的资源获取性状积累更多的生物量，相反 Poeceae的生物量优势却因牲畜放牧而大大抑制，这可能是因为食草动物更喜欢以高大的Poeceae植物为食。
此外，我们的研究还发现，在围栏管理下的休耕草地和零割草草地中，草地 AGB 在恢复的早期阶段大幅增加。然而，随着围栏时间的延长，AGB 趋于平稳，从第四年开始呈下降趋势。相比之下，割草草地的 AGB 变化则遵循相反的模式，最初表现为减少，随着割草时间的延长而转变为增加。这些发现强调了围栏在退化草地 AGB 恢复的早期阶段具有显著的促进作用。这与之前学者提出的假设相矛，即通过围栏管理，草地地上净初级生产力(ANPP) 会不断提高。这也与试验观察的结果不一致。在邻近地区，退化草原的 AGB 在开始围栏封存后的九年内呈现持续增加。
这些差异表明，根据 AGB 判断的最佳围栏持续时间可能因时间和空间而异。因此，追求普遍适用的最佳持续时间可能不切实际。尽管如此，本文确定的 AGB 从增加到减少的转变模式与一系列先前研究的模式一致。在内蒙古的退化草原实施围栏封育七年后，地上生物量下降，而黄土高原退化草地在十年封育后，ANPP 呈现出由增转减的趋势。封育时间过长对草地群落产生不利影响，未收割的干草堆积在地表会抑制植物更新和幼苗生长，从而阻碍草地更新。此外，适当的割草往往会促进牧草的分蘖和再生，从而提高草原整体质量。
4.2 植物多样性
封育处理在显著提高植物生产力的同时，也导致植物多样性指数显著降低，与放牧相比，降低幅度达18.3%(p< 0.05)。这表明，在退化草地上补播后，草地生产力的有效提高是以机械作业带来的不利影响为代价的，包括土壤压实和水分入渗减少，导致草地群落中抗逆性较差的物种逐渐减少。尤其是羊草，作为一种抗逆性物种，具有较强的渗透和定植能力，在植物群落中占据了主导地位，导致群落演替呈现出明显的同质化趋势。
相比之下，LG处理表现出最高的物种多样性。这可能归因于牲畜的放牧偏好。牲畜选择性地以高大、适口性好的物种为食，这不仅抑制了这些物种的重要性，也限制了它们对其他物种的竞争排斥作用。因此，较矮的物种(如Carex duriuscula)获得了更多的生长和发育空间，从而维持了超过所有其他处理水平的多样性。牲畜放牧的生物多样性效应也反映在一系列放牧草地实验中。例如，大型食草动物通过抑制优势植物物种、使次要物种或新物种受益来提高资源利用效率，从而导致更高的多样性。放牧草地的更高多样性也可以通过机会主义机制来解释，该机制强调机会主义物种(如Lepidium apetalum和Axyris amaranthoides)的丰富度增加，这是长期放牧后功能结构变化的一部分。
割草可以通过生物量输出、资源约束放松和种间竞争改变等过程影响多样性和生产力。与休耕处理(E2)相比，本研究中的割草处理使物种多样性在 Shannon-Wiener 指数上显著提高了 17.6 %，同时显著降低了 AGB 50.8 %(p < 0.05)。割草对植物多样性的有益影响可以通过以下事实来解释：割草可以去除凋落物并改善光线穿透，从而有利于光合作用竞争中较弱的物种。然而，这些有益的影响只有在适当的割草频率下才能持续，正如 M3 下物种多样性相对于 M1 显著下降 12.1% 所表明的那样。许多因素都可能导致物种多样性的下降，包括种子成熟度降低、种子库补充受限和物种更新受到抑制，此外，在割草处理的演替过程中，豆科植物的减少和被其他植物群取代也是造成割草草原物种多样性下降的原因之一。
4.3 生产力与多样性的关系
我们的结果表明，在连续割草和牲畜放牧的草地中，AGB 的植物多样性趋势显著为正，而在围栏管理下的休耕和零割草草地中，AGB 的趋势则显著为负。随着割草的强度增加，AGB 趋势从负向负向减少，再进一步变为正向。尽管多样性-生产力关系的变化与许多先前的研究相矛盾。例如，对中国北方一条 4000 公里草原样带的调查也发现了不同的多样性-生产力关系。值得注意的是，多样性-生产力关系由多种机制驱动。虽然多样性-生产力关系可能受到资源丰富度变化的调节，也可能与群落演替的阶段有关，其中演替早期支持正相关关系；然而，在演替晚期，这种关系变为负相关。此外，空间尺度在调节物种多样性和生产力之间的关系方面发挥着重要作用。有时观察到局部尺度上的线性正关系在区域尺度上显示出更复杂(例如，U 形)的模式。与这些机制相反，我们发现这里描述的多变的多样性-生产力关系与不同管理制度下物种组成的不断变化密切相关。
随着草原管理制度从休耕转变为牲畜放牧(图 6)，物种组成(以植物密度表示)从E2下的非稀有物种与稀有物种的比例5.6:1演变为LG下的1.3:1，而非稀有物种对AGB的贡献从E2下的76.3%降至LG下的34.4%。这意味着，随着草地管理制度从休耕到放牧，植物群落中AGB远高于稀有物种的非稀有物种的优势度降低，从而导致多样性-生产力关系的符号从负变为正(图 5这证实了物种组成在推动多样性-生产力关系中的作用，通过对中国北方主要草地类型的植被调查，他们发现地上生物量对物种多样性的响应模式与植物群落物种组成的变化相一致。虽然我们的研究结果仅涉及一年，但将物种组成机制的有效性从年度扩展到了十年的时间尺度。在更广泛的背景下，我们的研究结果还扩展了物种组成作为以自然为特征的多样性-生产力关系的可行驱动机制的适用性到管理系统。
对 AGB 预测因子在解释模型可解释的 AGB 变异性方面的相对重要性的评估为生产力提高的途径提供了额外的见解。评估结果表明，管理在解释模型可解释的 AGB 变异性方面起着最重要的作用。管理制度通过改变植物群落的物种组成直接影响草地 AGB。管理还通过物种多样性间接影响草地 AGB，相对重要性评估结果证实了这一点。相对重要性评估结果还表明，实验处理和物种多样性之间的相互作用解释了另外 15.9% 的 AGB 变异性，这表明在与割草和放牧等干扰水平相匹配的干扰水平下，管理可以通过促进物种多样性来增加 AGB，而群落物种之间的互补资源利用仍可能支持 AGB 的增加。相对重要性评价结果还表明，物种多样性单独对AGB变异的影响最小(3.7%)，表明物种多样性对草地AGB的促进作用将通过与草地管理的相互作用而更加有效。管理不仅是草地多样性-生产力关系的重要调节器，也是提高生产力的有效途径。
4.4未来方向
植物多样性与生产力之间的关系是多方面的，涉及许多因素、机制和相互作用。我们通过长期的田间试验数据表明，草地地上生物量对植物多样性的响应方向和幅度受到管理制度的调节。虽然这一发现扩展了我们之前发现的有效性,从年度到十年的时间尺度，本研究主要关注地上生物量和植物多样性，忽略了与可能对生态系统功能具有重要意义的地下过程和微生物群落的潜在相互作用。未来的研究将通过开展多地点实验来解决这些局限性，最好是跨越不同的草原生态系统和生物气候区域，以消除地理混杂因素，从而为揭示多样性-生产力关系中更普遍的模式提供有希望的前景，理想情况下，这些基于实地试验的研究工作将长期实施，涉及多种管理制度和土地利用历史，为可持续草原保护和恢复的未来管理策略提供宝贵的见解，特别是在气候变化迅速的时代。
5. 结论
从得到的结果可以得出以下结论：
草原中的多样性-生产力关系是可变的，并且这种关系的大小和方向都受管理制度的调节；
虽然这里表征的多样性-生产力关系的变化对许多学者提出了挑战，但基于我们十年尺度植被调查数据的物种组成机制很好地支持了它；
与植物多样性相比，管理是 AGB 更有力的预测因素，因此可能代表着草原可持续生产力提高的可行途径。
