Climate regulates the effect of land-use change on the diversity of soil microbial functional groups and soil multifunctionality

Bing Wang¹, Dima Chen²

1. Engineering Research Center of Eco-Environment in Three Gorges Reservoir Region of Ministry of Education, China Three Gorges University, Yichang, China

2. Ministry of Education Key Laboratory of Ecology and Resource Use of the Mongolian Plateau & Inner Mongolia Key Laboratory of Grassland Ecology, School of Ecology and Environment, Inner Mongolia University, Hohhot, China

摘要

1.尽管研究已经探索了土壤微多样性和土壤多功能性如何响应局部尺度上的土地利用变化，但很少在更大规模和不同气候和土壤环境条件下进行探索。

2. 通过对长江中下游地区 40 个土地利用变化地点(从天然森林到农业用地(包括农田和果园))进行采样，结合全球荟萃分析，我们研究了土地利用变化和气候对区域尺度上土壤细菌和真菌功能群(FG)的 alpha 和 beta 多样性及其相关土壤多功能性的影响。

3. 我们的研究结果表明，土地利用变化显著改变了土壤细菌和真菌FGs的多样性，降低了多功能性，这得到了我们在全球范围内的荟萃分析的支持。土地利用变化和气候的直接影响及其相互作用，以及土壤环境变量的变化，是土地利用变化引起土壤细菌或真菌FGs多样性变化的主要决定因素。土地利用变化引起的多功能性的降低主要与森林转化、土壤肥力和真菌FGs多样性的直接影响有关。此外，气候还通过影响长江沿岸的土壤肥力和真菌FGs多样性来调节土地利用变化对多功能性的影响。

4. 综合与应用。总之，我们的研究结果强调了土地利用变化、气候及其相互作用对微生物多样性和多功能性的重要影响，并建议应采取有效的土地利用管理和气候变化缓解战略来保护长江流域的生物多样性和生态系统功能。

图 1

研究地点位于长江东西横断面上。在区域横断面内，建立了40 对(南北岸各 20 对)地点，并为每个地点随机选择一对(天然林与农业用地)土地利用变化地点。

图 2

土地利用变化 (LUC) 对长江沿岸微生物功能群丰富度的影响。LUC 对每个响应变量的显著影响用星号表示(线性混合效应模型；*、** 和 *** 分别表示p  ≤ 0.05、≤ 0.01 和≤ 0.001)。

图 3

土地利用变化 (LUC) 对长江沿岸微生物功能群相对丰度的影响。LUC 对每个响应变量的显著影响用星号表示(线性混合效应模型；*、** 和 *** 分别表示p  ≤ 0.05、≤ 0.01 和≤ 0.001)。

图 4

土地利用变化 (LUC) 对长江沿岸微生物功能群落组成的影响。LUC 对每个响应变量的显著影响用星号表示(线性混合效应模型；** 和 *** 分别表示p  ≤ 0.01 和 ≤ 0.001)。

图 5

(a)土地利用变化对全球范围内微生物功能群多样性的影响。点是具有自举 95% 置信区间 (CI) 的加权响应比，每个点右侧的数字是观测值的数量。(b)世界地图显示了我们荟萃分析中土地利用变化实验的分布。

图 6

(a)土地利用变化(LUC)对长江流域土壤多功能性的影响。(b)气候(c)和 LUC 及其相互作用对长江流域土壤多功能性的影响。(c)天然林和农田气候与土壤多功能性的关系。(a–c)中还标出了统计数据(ns 和 *** 分别表示p  > 0.05 和 ≤0.001)。(d)长江流域气候、土地利用变化及其相互作用通过微生物多样性、土壤环境和土壤肥力对土壤多功能性影响的分段 SEM。细菌和真菌功能群的多样性用基于丰富度、相对丰度和组成的 PC1 表示(每个复合变量如表 S1所示)。实线箭头附近的数字表示标准化路径系数，显著性水平为p  ≤ 0.05，与响应变量相关的r ²值表示解释的方差比例。点箭头表示气候与土地利用变化的相互作用。箭头宽度与标准化路径系数的强度成正比。蓝色、红色和紫色箭头分别表示正相关、负相关和相互作用。

讨论

我们在长江沿岸的研究结合我们的荟萃分析表明，天然林转变为农田对整体细菌丰富度有正向影响，但对整体真菌丰富度有负向影响，这可以用宏观生态学的r / k选择理论来解释(Fierer et al.,  2007 ; Wang et al.,  2021)。r / k选择理论表明，在受干扰的环境中，生长速度较快、体型较小的细菌(r策略者)更受青睐，而周转较慢、体型较大的真菌(K策略者)受到抑制。与此一致，我们的分段 SEM 的结果表明，土地利用变化对整体细菌丰富度有直接的正向影响，对整体真菌丰富度有直接的负向影响。此外，土地利用变化还可以通过影响土壤环境间接影响整体细菌和真菌的丰富度，而土壤水分和土壤pH是已知驱动土壤微生物的重要因素。此外，本研究发现整体细菌和真菌及其FG的群落组成因土地利用变化而改变，这与先前的研究一致，即从天然森林转变为农业用地总是会导致微生物群落组成发生变化，这可能是由于土地利用变化过程中砍伐树木和田间施肥等管理实践造成的强烈物理扰动所致。

我们的研究发现，长江沿岸土地利用变化对植物病原真菌和凋落物腐生真菌的丰富度和丰度有正向影响，对菌根真菌和土壤腐生真菌的丰富度和丰度有负向影响，这与我们的全球荟萃分析结果基本一致。植物病原真菌和凋落物腐生真菌丰富度和丰度的增加可能是由于土地利用变化增加了资源可利用性(如增加了磷的可利用性)和改善了生境条件(如增加了土壤pH值，缓解了酸性环境)，这可能直接促进植物病原真菌和凋落物腐生真菌的生长或通过与植物和土壤生物的相互作用对它们产生正向影响。土地利用变化对菌根真菌和土壤腐生真菌丰富度或丰度的负面影响可归因于树木多样性和生物量的丧失、农业活动以及与土地利用变化相关的土壤水分和养分含量(如 SOC 和 TSN)的下降。天然林转变为农业用地直接减少了树种，进而降低了菌根真菌与植物形成互利共生关系的机会。农业活动，例如使用杀虫剂和除草剂以及施用肥料，可以直接降低菌根真菌和土壤腐生真菌的丰富度。农田中的定期耕作，破坏了植物根系环境和土壤结构的稳定性，减少了菌根真菌和腐生真菌的定殖。此外，我们的研究结果表明，土地利用从天然林转变为农田导致土壤水分和养分含量下降，这也可能导致菌根真菌和土壤腐生真菌的丰富度和丰度下降。这是因为农田土壤肥力较低可能造成植物的净成本大于菌根真菌的净收益，从而导致真菌FGs之间产生竞争。

我们还发现土地利用变化降低了土壤的多功能性以及所有的单一功能。研究表明，从天然林到农业用地的土地利用变化对生态系统功能有不利影响。例如，一项对来自 138 项研究的 524 个配对观测进行的全球荟萃分析发现，土地利用变化对土壤多功能性产生了广泛的负面影响，包括养分矿化和酶活性。我们的分段结构方程模型和偏回归结果均表明，土地利用变化的直接影响以及土地利用变化引起的土壤肥力和真菌 FG 多样性的变化是影响长江沿岸土壤多功能性的主要因素。越来越多的研究表明，真菌FGs的多样性对土壤多功能性具有重要作用。例如，腐生真菌善于分解植物凋落物和SOM，为植物根系吸收提供多样、持续的养分，从而驱动与植物密切相关的生态系统功能。土壤肥力通常被认为是土壤微生物和植物-微生物相互作用的关键决定因素，土壤肥力的变化可能影响植物获取资源的方式，进而调节生态系统功能。此外，长江流域土地利用变化显著降低了SOC和TSN，从而直接降低土壤酶活性和土壤C、N矿化程度，导致土壤多功能性下降。

分段 SEM 和线性混合效应模型表明，气候(包括 MAT 和 MAP)直接或通过土壤环境间接影响大多数土壤细菌和真菌 FG的多样性。这是可以理解的，原因如下：(1)较高的 MAP 和 MAT 可以通过环境过滤选择某些土壤细菌和真菌类群，增加土壤微生物 FG 之间的竞争 ；(2)过多的降水和较高的土壤湿度会阻碍土壤中氧气的扩散，降低需氧微生物的活性和存活率 ；(3)较高的土壤温度会加速土壤基质的消耗，导致微生物 FG对底物消耗的响应出现权衡 。此外，我们的研究结果还表明，黄河上游地区气候与土地利用变化的相互作用对土壤微生物FGs多样性有显著的影响，表明气候在一定程度上调控了土地利用变化对土壤微生物FGs多样性的影响。气候变化和人类土地利用已经成为区域或更大空间尺度生物多样性变化的关键决定因素，例如，最近的一项全球尺度的研究发现，土地利用变化(农业转型和集约化)和气候变化正在重塑全球陆地表面的昆虫多样性，我们对黄河上游地区土壤微生物FGs多样性的区域研究为此提供了新的证据。

气候变化对生态系统功能的影响已被实地观测、操作实验或荟萃分析研究证实，并强调气候在土壤多功能性中的关键作用。本次区域尺度研究的黄河上游地区结果表明，MAP气候对土壤多功能性产生直接的负面影响。此外，线性混合效应模型的结果表明，MAP气候与土地利用变化的相互作用调节土壤多功能性的响应(表 S4)。天然林气候与土壤多功能性呈负相关，而农田无显著相关性(图 6c)。这可能是因为一方面，人类的土地利用改变了局部气候条件，降低了气候异质性，从而削弱了气候与生态系统功能之间的关系；另一方面，农田土壤多功能性可能已经在人类干扰下长期受到高度压力，从而无法响应气候变化。分段 SEM 结果表明，气候(包括 MAT 和 MAP)可以通过影响土地利用变化过程中的土壤肥力和真菌 FGs 多样性来影响土壤多功能性，即气候可以调节土地利用变化对土壤多功能性的影响。因此，我们的研究表明，土地利用变化与气候变化的相互作用是黄河流域区域尺度研究中土壤微生物多样性和土壤多功能性的重要驱动因素，强调维持黄河流域的生物多样性和土壤多功能性需要有效的土地利用管理和气候变化减缓策略。

通过分析长江沿岸40对天然林转变为农田地点的细菌和真菌FGs多样性，结合我们的荟萃分析，我们发现土地利用变化增加了大多数细菌FGs的多样性，但对真菌FGs多样性的影响有所不同。土地利用变化通过改变土壤肥力和真菌FGs多样性直接或间接地降低了土壤的多功能性。此外，在黄河上游区域尺度上，气候可以通过与土地利用变化的相互作用直接或间接地影响微生物多样性和土壤多功能性。具体而言，气候可以影响土地利用变化引起的土壤环境和土壤真菌FGs多样性的变化，进而调节生态系统的多种功能。这表明，预计气候与土地利用变化相互作用的增加可能会强烈改变微生物FGs的多样性和土壤肥力条件，从而改变它们相关的多种功能。鉴于黄河大坝是中国最大的河流流域和全球生物多样性热点地区，提供重要的生态系统功能和服务，我们的研究结果对黄河大坝生物多样性和生态系统功能的保护具有重要意义，并强调了有效的土地利用管理和气候变化缓解战略的必要性。