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东北师范大学（Northeast Normal University）吉林省动物资源保护与利用重点实验室与草地科学研究所植被生态学教育部重点实验室冯江、江廷磊等人于2021年08月04日在mSphere发表题为《Seasonal Dietary Shifts Alter the Gut Microbiota of Avivorous Bats: Implication for Adaptation to Energy Harvest and Nutritional Utilization》的文章。宿主及其肠道微生物之间的共同进化可以促进动物对其特定生态位的适应，以及能量和营养需求的变化。该研究以一种名为大型夜行蝙蝠(Ia io)的存活蝙蝠为研究对象，研究季节性饮食变化如何影响肠道微生物组成和功能，从而促进对鸟类饮食的适应。研究发现，季节性饮食变化导致I. io肠道微生物的组成和功能发生显著变化，这与捕猎鸟类所需的更高能量需求和进入冬眠和迁徙所需的脂肪储存有关。为肠道细菌在野生哺乳动物中产生生态多样性和灵活性的作用提供了新的见解，对于阐明饮食生态位扩展背景下宿主微生物-生理关系的复杂性具有重要意义。
该论文共获得了以下三部分结果：
Alpha和beta多样性
食虫动物和食禽动物中I. io的四项肠道微生物多样性指标无差异（P > 0.05；图1和表1）。此外，体重对微生物多样性没有影响（P > 0.05；表2）。食虫动物和食禽动物中的β多样性存在显著差异（图2B-D）。基于Bray-Curtis距离的主坐标分析（PCoA）（置换多变量方差分析[PERMANOVA]：R2 = 0.0758，P = 0.001；图2B）、基于未加权的UniFrac距离（PERMANOVA：R2 = 0.0743，P = 0.004；图2C）以及基于加权的UniFrac距离（PERMANOVA：R2 = 0.0808，P = 0.014；图2D）清楚地显示了肠道微生物群落由饮食聚集。同时，多元分散置换分析（PERMDISP）表明，Bray-Curtis距离（F = 3.574，P = 0.078；图S1A）、未加权UniFrac距离（F = 1.085，P = 0.318；图S1B）和加权UniFrac距离（F = 2.683，P = 0.099；图S1C）均呈现均匀分散。
图1. 食虫动物和食禽动物之间大型夜行蝙蝠肠道微生物群落α多样性指数。（A）观察到的ASVs；（B）香农多样性指数；（C）均匀度；（D）Faith系统发育多样性。
图2. （A）大型夜行蝙蝠的体重和前臂长度在食虫动物和食禽动物之间的差异；（B-D）夜间蝙蝠肠道微生物群落结构的主坐标分析（PCoA）图；（B）基于Bray-Curtis距离；（C）基于未加权的UniFrac距离；（D）基于加权的UniFrac距离。
表1. 大型夜行蝙蝠肠道微生物群落α多样性指数在食虫动物和食禽动物中的差异。
表2. 体重和微生物（α）多样性之间的简单线性回归。
肠道菌群组成及变化
分类划分明确表明，优势菌门为厚壁菌门（Firmicutes）和变形菌门（Proteobacteria），它们是所有蝙蝠个体的核心微生物组成分（图3A和C）。在门水平上，厚壁菌门（Firmicutes）（相对丰度在食虫动物中为44.1%，在食禽动物中为62.4%）和变形菌门（Proteobacteria）（相对丰度分别为38.3%、28.3%）在肠道菌群中占主导地位，其次是食虫动物和食禽动物中的拟杆菌门（Bacteroidetes）（相对丰度分别为4.0%、2.5%）（图3A）。我们比较了六个最常见的细菌门的相对丰度。与食虫动物相比，食禽动物中厚壁菌门（Firmicutes）显著增加（Z = -2.073，P = 0.038），脱硫菌属（Desulfobacterota）（Z = -2.573，P = 0.010）和Rs-K70_termite_group（Z = -2.656，P = 0.008）显著减少（图4A和表S2）。在属水平上，不同饮食的蝙蝠个体肠道微生物群落组成存在差异（图3B和D）。食虫动物中肠道菌群相对丰度以假单胞菌（Pseudomonas）（17.6%）为主，其次为分节丝状菌（Candidatus Arthromitus）（12.8%）和肠球菌（Enterococcus）（5.9%）。而食禽动物中肠道菌群最多的是梭状芽胞杆菌（Clostridium_sensu_stricto_1）（15.1%）、拟孢菌（Paeniclostridium）（13.9%）、志贺氏杆菌（Escherichia-Shigella）（11.3%）和肠球菌（Enterococcus）（10.6%）四个属。结果表明，与食虫动物相比，食禽动物中梭状芽胞杆菌（Clostridium_sensu_stricto_1）、拟孢菌（Paeniclostridium）和志贺氏杆菌（Escherichia-Shigella）的相对丰度较高，而假单胞菌（Pseudomonas）和分节丝状菌（Candidatus Arthromitus）的相对丰度较低（P < 0.05；图4B和表S2）。共鉴定出5个门56个属，它们在不同饮食中表现出显著的相对丰度差异（表S3）。
我们在食虫动物中鉴定出2,560个ASVs，在食禽动物中鉴定出2,170个ASVs。这些ASVs总计4,522个，其中208个是在两种饮食中共享的（图5）。此外，线性判别分析（LDA）效应大小（LEfSe）分析表明，22个ASVs在食虫动物和食禽动物微生物组间存在显著差异（LDA分数 > 2，P < 0.05；图6A）。其中7个ASVs属于厚壁菌门；13个ASVs属于变形菌门，其余2个属于拟杆菌门和弯曲菌门。当考虑到LDA评分> 4时，ASVs对不同饲料差异的影响最大，我们发现在食禽饲料中，ASV118属于Paeniclostridium（厚壁菌门），ASV182属于Escherichia-Shigella（变形菌门），ASV2和ASV117在食虫饲料中属于假单胞菌属（变形菌门）（图6A）。此外，我们还发现食禽动物中厚壁菌门与拟杆菌门的平均相对丰度比（24.65）高于食虫动物（11.11）（图6B）。
图3. 夜蝠在食虫和食禽之间的肠道微生物群落组成。（A）所有样本中细菌门的相对丰度。（B）所有样品中细菌属的相对丰度。（C）每个样品中细菌门的相对丰度。（D）每个样品中细菌属的相对丰度。
图4. 夜行蝙蝠肠道微生物群落的门和属的比较。（A）最丰富的六个细菌门的相对丰度。（B）最丰富的六个细菌属的相对丰度。
图5. 维恩图显示食虫和食禽动物中ASVs的重叠数。
图6. （A）通过LEfSe分析确定食虫和食禽动物ASVs和LDA评分的差异。（B）夜行蝙蝠食虫和食禽组间厚壁菌门平均相对丰度与拟杆菌门平均相对丰度之比。
微生物功能的变化
我们的研究结果表明，微生物的功能可分为12个代谢类别（图7）。7种预测代谢相关功能类别的相对丰度在食虫动物和食禽动物之间发生显著变化。以鸟类为食的蝙蝠个体与碳水化合物代谢（Z = -2.337，P = 0.019）和核苷酸代谢（Z = -3.053，P = 0.002）相关的微生物群相对丰度较高。然而，以昆虫为食的个体与全球和概述图相关的微生物群相对丰度较高（例如，碳和脂肪酸代谢；Z = -2.714，P = 0.007）、氨基酸代谢（Z = -2.751，P = 0.006）、外源生物降解代谢（Z = -2.035，P = 0.042）、其他次级代谢产物的生物合成（Z = -2.261，P = 0.024）、萜类和聚酮代谢（Z = -2.563，P = 0.010）（图7和表S4）。
图7. 食虫和食禽之间KEGG水平2代谢相关类别的微生物宏基因组功能预测。
讨论
季节性饮食的变化驱动了肠道微生物群落的组成和功能的显著和具体的变化，促进了蝙蝠对一种独特的鸟类饮食诱导的能量和营养吸收和利用的适应。据我们所知，这是第一项研究肠道微生物群和饮食之间的关系，从无脊椎昆虫（祖先的饮食）进化到小型脊椎动物，如鸟类。这些结果表明，由饮食变化引起的肠道微生物群的变化，或者可能是由所消费的食物暂时引入的不同微生物群引起的肠道微生物群的变化，使野生动物的饮食生态位从无脊椎动物扩大到脊椎动物的食物资源，从而减少种间竞争，增强适应度。研究结果也为肠道细菌在野生哺乳动物中产生生态多样性和灵活性的作用提供了新的见解。本研究的一个局限性是PICRUSt2预测了与食禽相关的微生物群落功能。需要用宏基因组测序进一步的操作实验来解开复杂的宿主-微生物-生理关系，最终目的是检测因果关系。进一步的研究需要通过圈养的蝙蝠群体进行生理学实验，以评估吃不同食物（昆虫和鸟肉）的个体之间的代谢差异，更好地将微生物群的变化与蛋白质分解代谢或其他结果联系起来，而不仅仅是体重。
论文ID
原名：Seasonal Dietary Shifts Alter the Gut Microbiota of Avivorous Bats: Implication for Adaptation to Energy Harvest and Nutritional Utilization
译名：季节性饮食变化改变活蝙蝠的肠道微生物群：适应能量收获和营养利用的意义
期刊：mSphere
IF：4.389
发表时间：2021.08.04
通讯作者：冯江、江廷磊
通讯作者单位：东北师范大学吉林省动物资源保护与利用重点实验室；东北师范大学草地科学研究所植被生态学教育部重点实验室
DOI号：10.1128/msphere.00467-21
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编辑 | Narcissus
供稿 | littleslug
审核 | 农心生信工作室
