Article，2022-08-14，Horticulture Research，[IF₅ 8.2]

DOI：https://doi.org/10.1093/hr/uhae236

原文链接：https://academic.oup.com/hr/article/11/11/uhae236/7733698

第一作者：Min Fu（傅敏）；Yunhe Chen（陈云鹤）

通讯作者：Lixin Zhang（张立新）

合作作者：Yong-Xin Liu（刘永鑫）；Li Li（李黎）

主要单位：

安徽农业大学植物保护学院

中国农业科学院深圳农业基因组研究所 

中国科学院武汉植物园

植物叶际和根际栖息着不同种类的微生物，它们与植物生长和健康密切相关。然而，目前尚不清楚猕猴桃抗病品种是否会通过塑造微生物群落以增强其抗病能力。本研究发现，在同一猕猴桃果园中种植的抗病品种和感病品种的地上和地下细菌群落均存在明显差异。与感病品种相比，同园区抗性品种‘皖金’叶际富集更多的假单胞菌和鞘氨醇单胞菌，根际富集多种潜在生防菌（如芽孢杆菌、链霉菌、溶杆菌等），且其核心菌群不受地理因素影响。猕猴桃抗感品种在Psa侵染条件下展现出不同的有益微生物招募策略。在Psa侵染下，金寨地区‘东红’猕猴桃地上生态位富集更多的鞘氨醇单胞菌和泛菌，而‘皖金’品种的地下生态位特异性富集了鞘氨醇单胞菌和新鞘氨醇杆菌。基于机器学习的随机森林方法，研究确定了与Psa侵染相关的五个关键生物标志物（欧文菌科、假单胞菌科、肠杆菌科、鞘氨醇单胞菌科和微球菌科）。进一步研究发现从‘皖金’根内及根际分离获得的溶杆菌菌株R34、寡养单胞菌菌株R31、假单胞菌菌株R10和菌株RS54表现出良好的抑制猕猴桃溃疡病菌的能力，且假单胞菌R10与寡养单胞菌R31联合应用，能明显提高溃疡病控制效果。该研究结果为深入理解土壤、微生物与植物间的互作关系，以及微生物在植物抗病性和感病中的作用提供新的视角。

植物叶际和根际中栖息着许多功能独特的微生物。这些微生物被认为是植物的附加基因组，它们与植物共同进化了4亿多年，形成了“共生体”。它们通过互惠、共生和致病等方式与植物相互作用，在植物生产力、健康和生态方面发挥着关键作用。最近，植物微生物组因其对宿主植物的健康和适应性产生积极影响而备受关注。然而，要想最大限度地利用植物微生物组来增强植物的抗病性，就必须阐明植物相关微生物组的组装、共生模式和功能。

植物微生物组的组装受到多种生物因素（如宿主基因型、植物部位、植物免疫系统）和非生物因素（如气候和土壤类型）的影响。此外，植物的基因型及抗病育种也会对植物微生物组的组成产生重大影响。例如，基于16S和ITS rRNA扩增子测序显示，寄主生态位、植物基因型和地域显著影响大豆内生细菌和真菌群落。Kwa等人研究表明，抗病番茄与感病番茄表现出不同根际微生物群落结构，通过移栽抗病植株的根际微生物群落能减轻感病植株的病害症状。最近的一项研究表明，菜豆抗病品种具有更加复杂的根际菌群。此外，通过整合微生物群落多样性测序，初级代谢分析和遗传学等手段，明确了具有穗部核心菌群的植物以抑制支链氨基酸（BCAAs）依赖性方式来抑制稻曲病菌的入侵，为叶部病害的绿色控制提供了一条可持续道路。

病害发生也是影响植物微生物组组装的重要因素之一。根系作为植物与微生物互作的主要场所，在植物产量、营养吸收和抗病方面发挥着重要作用。例如，枯萎病会影响辣椒植物地下和地上部分的细菌和真菌群落，尤其对茎的上表皮和根的内层微生物组产生较大的影响。此外，尖孢镰刀菌感染会显著改变菜豆根微生物组的组成和基因表达，并表现出品种依赖性。积累的证据也显示，根际介导的植物微生物群的变化很可能是植物主动的过程。与根际一样，叶际也是植物的重要生态位，在植物抗病中起关键作用。通过多组学相结合的方式揭示了黑点病菌（Diaporthe citri）侵染和健康柑橘叶片之间的叶际微生物的差异。然而，目前对叶际微生物群结构和功能，及植物在病菌胁迫下如何调节其微生物组的认识仍十分有限。

猕猴桃富含多种维生素及矿物质元素，享有‘水果之王’的美誉。中国是猕猴桃属植物的起源和分布中心，其栽培面积和产量均处世界领先水平。据FAO 2022年度统计，中国猕猴桃种植面积和产量分别达到19.9万公顷和238.1万吨，均占世界总产量和栽种面积的半数以上。然而，由丁香假单胞猕猴桃致病变种（Pseudomonas syringae pv. actinidiae, Psa）引起的猕猴桃溃疡病是一种极具毁灭性的细菌性病害，在世界范围内猕猴桃种植区均有发生。该病害传染迅速，防治难度大，主要危害植物的新梢、枝干和叶片，可导致枝干流脓、叶斑，甚至使植株死亡，对猕猴桃产量和品质造成重大影响。目前，针对猕猴桃溃疡病的防治主要依赖于铜制剂和农用抗生素（如春雷霉素、四霉素和中生菌素等），但是长期施用此类药剂不利于生态的可持续发展。因此，迫切需要寻找有效且环保的方法来控制此类植物病害。

植物微生物组与寄主抗病性或感病性密切相关，揭示微生物与其寄主植物如何应对病害对于推进植物与微生物组相互作用的共同进化理论非常重要。本研究综合扩增子测序、机器学习和分离培养等方法，系统研究了中国安徽省猕猴桃主产区猕猴桃不同生态位、品种和地域对猕猴桃微生物组组装的影响，并比较了猕猴桃溃疡病发生时抗病栽培品种和感病栽培品种猕猴桃叶际和根际微生物组的变化。我们进一步确定了与Psa侵染相关的五个关键生物标志物。随后，从抗Psa的猕猴桃植株（‘皖金’）的根内及根际分离筛选到一些关键细菌，并探讨了它们在控制猕猴桃溃疡病中的作用。

Impacts of plant compartment and genotype on kiwifruit microbiome

本研究首先基于16S扩增子数据分析了四个猕猴桃品种（2个对溃疡病敏感的品种：‘东红’和‘红阳’，以及2抗性品种：‘金艳’和‘皖金’）三个生态位中的细菌群落结构和多样性（图1A）。从60个样本中共获得3,273,220个高质量的细菌16S rRNA读数。这些读数被归为7,889个ASVs（amplicon sequence variants）。基于主坐标分析（PCoA）发现微生物群落主要根据生态位进行分组（R² = 0.9，P < 0.001），其次是根据植物基因型分组（R² = 0.29，P < 0.001；图1B；附图1A，B）。然而，抗病品种（‘金艳’和‘皖金’）与感病品种（‘东红’和‘红阳’）结果枝上的细菌群落存在明显差异（图1B）。此外，不同生态位的细菌α多样性也有显著差异，其中根际的细菌群落数量最多，其次是根内和结果枝内的细菌群落（图1C）。进一步研究发现两个抗病品种（‘金艳’和‘皖金’）根际的细菌丰富度明显高于红阳品种（感病）。抗病品种和感病品种结果枝内层中的细菌丰富度虽然接近（图1C），但皖金的高丰富度细菌数量却多于两个感病品种（附图1C）。

在门水平上，根内、根际和结果枝内均以变形菌门为主，其次是放线菌门、酸杆菌门、厚壁菌门和拟杆菌门（图1D）。值得注意的是，‘红阳’和‘金艳’的结果枝内的微生物群落主要为变形菌门细菌。然而，在属水平上，三个生态位之间的细菌群落组成存在显著差异，根内和结果枝内的假单胞菌和无色杆菌的相对丰度更高，而酸杆菌GP1、慢生根瘤菌和芽孢杆菌在根际土壤中所占比例更高（图1E）。有趣的是，一些具有生物防治潜力的细菌，如芽孢杆菌、新鞘氨醇杆菌、假单胞菌、鞘氨醇单胞菌和链霉菌的相对丰度在抗病品种中明显更高，特别是在‘皖金’品种中（图1F，附图1D）。‘皖金’结果枝内中假单胞菌和鞘氨醇单胞菌的相对丰度高于两个感病品种的结果枝内层，而芽孢杆菌和链霉菌在根内层和根际的相对丰度更高（图1F，附图1D）。此外，抗病品种的根内层和根际中无色杆菌、溶杆菌、副伯克霍尔德氏菌和土地杆菌的含量高于感病品种（图1F，附图1D）。

图1 四个猕猴桃栽培品种三个生态位的群落结构和微生物多样性。

A 对来自安徽潜山四个猕猴桃品种不同生态位的60份样本进行处理、DNA提取和16S rRNA测序的工作流程。

B 无约束PCoA（PCo1和PCo2）与Bray‒Curtis距离显示，来自不同生态位（结果枝内、根内和根际）的猕猴桃（品种：‘红阳’、‘东红’、‘金艳’和‘皖金’）微生物组在第一轴上被分开。

C 四个栽培品种的结果枝、根和根际土相关细菌的丰富度指数。

D、E 不同猕猴桃栽培品种三个生态位中前12个优势细菌门（D）和优势细菌属（E）的相对丰度。

F 箱线图显示，抗病栽培品种‘皖金’的三个生态位中三个细菌属（芽孢杆菌、鞘氨单胞菌和链霉菌）的丰度明显高于感病栽培品种（‘东红’和‘红阳’）。不同字母代表显著差异（P < 0.05）。

缩写：R：根；RS：根际；FB：结果枝；HY：红阳；DH：东红；JY：金艳；WJ：皖金。

The key bacterial taxa in belowground compartment of ‘Wanjin’ are largely independent of geography

为了确定地理位置对猕猴桃细菌群落的影响，我们进一步研究了来自三个不同县（霍邱、金寨和潜山）‘皖金’地上和地下生态位的细菌群落结构。从45个样本中共获得2,628,809个高质量细菌16S rRNA读数。这些读数被分成5,149个ASV。基于Bray-Curtis的PCoA结果显示，地理位置（R² = 0.12，P < 0.05；图2A）对细菌群落结构有影响，但不如生态位（R² = 0.65，P < 0.001；图2A）影响大。就细菌群落而言，地理位置对根内层（R² = 0.88，P < 0.001）的影响不如对根际（R² = 0.96，P < 0.001）和结果枝内层（R² = 0.97，P < 0.001）的影响明显（附图2A）。此外，地理位置对细菌群落的影响还体现在ASV的丰富度上（P < 0.001，附图2B），其中金寨猕猴桃结果枝内和根内的细菌丰富度高于其他两个地方。

‘皖金’猕猴桃根际土壤中含量最高的三个细菌属（芽孢杆菌、酸性杆菌GP6和鞘氨醇单胞菌）在三个地区之间没有明显差异（附图2C）。然而，三个地区结果枝内层高丰度细菌存在差异，例如，霍邱‘皖金’品种以沙门氏菌和泛菌为主，金寨‘皖金’品种以土地杆菌和新鞘氨醇杆菌为主，潜山‘皖金’品种以假单胞菌和无色杆菌为主（附图2C）。研究发现，假单胞菌、芽孢杆菌和根瘤菌（相对丰度大于0.1%）在三个地点的根内层中占优势，但在各个地区‘皖金’根内层上的丰度存在差异（附图2C）。此外，我们在‘皖金’的结果枝内、根内和根际中分别鉴定出10个、17个和17个核心细菌类群（指细菌相对丰度大于0.1%且在三个地点均有出现）（图2B）。根内和根际的核心细菌大多属于酸杆菌Gp6、节杆菌、芽孢杆菌、慢生根瘤菌、假单胞菌和链霉菌（图2C，附表3）。众所周知，芽孢杆菌、链霉菌和假单胞菌中包含很多有益细菌。慢生根瘤菌属含有一些生物固氮菌。结果枝内中的10个核心细菌属于8个属，包括假单胞菌属、无色杆菌属和鞘氨醇单胞菌属等（附表3）。上述结果表明，地理位置对‘皖金’的细菌群落结果有影响，但对地下生态位的高丰度细菌影响不大。

图2 地理位置差异对‘皖金’品种三个生态位微生物组组装和多样性的影响。

A 利用Bray-Curtis距离进行无约束PCoA，以描述β多样性的特征。

B 来自三个不同地点的‘皖金’品种在同一生态位中共有和特有的高丰度ASV（细菌相对丰度大于0.1%）。

C 系统发育树显示了‘皖金’猕猴桃根中相对丰度前96的细菌ASV。系统进化树外围三个圆环分别表示潜山、金寨和霍邱的‘皖金’猕猴桃中96个ASV的相对丰度。进化树中红色标注的细菌属名表示已从‘皖金’品种中分离到该属相关细菌。标有蓝色五角星的细菌ASV表示‘皖金’猕猴桃植株根部的核心细菌ASV。

Psa‑induced shifts in kiwifruit microbiome associated with plant genotypes

为了研究Psa侵染对寄主细菌群落组成的影响以及抗病品种和感病品种之间的差异，我们分别比较了两个地域（潜山和金寨）的‘东红’和‘皖金’品种的健康植株和患病植株的五个生态位的细菌群落组成和多样性（图3A、B）。结果表明，Psa侵染显著影响猕猴桃植株地上部分的细菌多样性（如丰富度或香农指数），而对地下生态位（即根内和根际）的影响较小（图3C，附图3A，附图4A）。此外，无论是在潜山还是在金寨，与‘皖金’品种相比，Psa的侵染严重影响了‘东红’品种地上生态位中细菌群落的组成（图3D，附图4B）。例如，在潜山，这两个栽培品种的健康叶片和花中的优势细菌有假单胞菌、不动杆菌和芽孢杆菌。然而，溃疡病发生后，‘东红’叶内和花内的微生物群落主要由假单胞菌组成，而患病‘皖金’叶内层和花内层的主要微生物群落则基本保持不变（图3D）。值得注意的是，不同地区的猕猴桃感染Psa后，其地上部分生态位多样性的变化趋势并不完全一致，但随着病株中假单胞菌丰度的显著增加，生态位中的微生物多样性呈现出下降趋势（图3D，附图4B）。

我们分别比较了两个地区的抗感品种在Psa侵染后不同生态位中富集和减少的ASVs（经FDR调整后P < 0.05）。曼哈顿图显示，在潜山‘东红’品种的病叶、病花和患病结果枝上分别富集了7、19和13个ASV（图3E，附图3B）。这些ASVs大多属于无色杆菌属、肠杆菌属、欧文氏菌属和假单孢菌属。在这些菌属中，除假单胞菌属外，肠杆菌属和欧文氏菌属是叶际中含量相对较高的两个菌属。例如，在花内层中，假单胞菌被显著富集，占总数的41%，其次是肠杆菌和欧文氏菌，均占总数的9%（图3E）。在金寨，‘东红’品种病叶和病花中的ASV分布在多个属中，包括泛菌属、鞘氨醇单胞菌属和假单胞菌属。但‘皖金’病叶和病花中主要富集的是假单胞菌（附图4C），且两个不同地点均有类似的结果，表明Psa的侵染对‘皖金’叶际微生物组的影响较小。

本研究进一步比较了抗感猕猴桃患病后地下生态位的群落变化。结果显示，来源于潜山的‘东红’猕猴桃病株根部内层和根际分别富集了38和25个ASV，主要有无色杆菌、节杆菌、慢生根瘤菌、欧文氏菌、土地杆菌和假单胞菌（附图3B）。Psa侵染的‘皖金’植物中富集了相似的细菌，但‘皖金’根内层或根际中的节杆菌和慢生根瘤菌的富集程度明显更高。在金寨，‘东红’病根中富集的ASV主要是泛菌和假单胞菌，而根际土壤中富集的ASV为鞘氨单胞菌（附图4C）。此外，在受Psa感染的‘皖金’植株的根内层和根际中，明显富集的细菌是鞘氨醇单胞菌和新鞘氨醇杆菌（附4C），有趣的是，在潜山受Psa感染的‘皖金’植株的根际中也观察到了类似的结果。

图3 Psa感染对感病和抗病猕猴桃植株地上和地下相关细菌的影响。

A ‘皖金’和‘东红’田间叶片和花朵上的典型细菌性溃疡病症状。

B 测序的样本取自潜山县和金寨县的猕猴桃果园中的健康和患病猕猴桃植株，包括‘皖金’和‘东红’品种的叶、花、结果枝、根和根际土壤。

C 基于Bray-Curtis距离的无约束PCoA显示了潜山健康样本和Psa感染样本的地上和地下相关微生物区系。

D 潜山县的健康猕猴桃植株和Psa感染猕猴桃植株的五个生态位中占优势的细菌属的相对丰度。H表示健康；D表示患病。

E 曼哈顿图显示Psa侵染的花与健康的花相比，富集的ASVs或下降的ASVs情况。ASV是根据细菌属进行着色。

如上所述，Psa侵染主要影响植物叶际微生物组，特别是叶片。因此，本研究采用基于机器学习的随机森林方法，研究了植物地上部位与Psa侵染密切相关的细菌，以作为区分猕猴桃健康植株和患溃疡病植株的生物标志物。我们首先利用金寨地区猕猴桃的微生物组数据建立了预测模型。值得注意的是，在科水平上的判断准确率达到了100%（图4A）。此外，通过使用10倍交叉验证评估了生物标志物的贡献，并重复了5次（图4A）。结果表明，当使用8个最相关的细菌类群定义假定的生物标记类群时，交叉验证误差曲线趋于稳定。这8个最相关的细菌类群分别是欧文菌科（Erwiniaceae）、假单胞菌科（Pseudomonadaceae）、肠杆菌科（Enterobacteriaceae）、动孢囊菌科（Kineosporiaceae）、鞘氨醇单胞菌科（Sphingomonadaceae）、类芽孢杆菌科（Paenibacillaceae_1）、草酸杆菌科（Oxalobacteraceae）和微球菌科（Microbacteriaceae）（图4B）。我们进一步以潜山地区猕猴桃样品为测试集，应用随机森林模型进行预测。该模型的准确率为70%，其中病害预测准确率为80%，健康预测准确率为60%（图4C）。值得注意的是，除Psa外，我们从患猕猴桃溃疡病的样本中常分离到一些除Psa以外的其他细菌，经测序发现大多数细菌属于欧文菌科、假单胞菌科、肠杆菌科、鞘氨醇单胞菌科和微球菌科（未发表数据）。综合上述研究结果，欧文菌科、假单胞菌科、肠杆菌科、鞘氨醇单胞菌科和微球菌科可能是区分Psa侵染植株和健康植株的关键生物标志物。

图4 基于机器学习的随机森林方法，可准确预测猕猴桃地上部样品患溃疡病情况。

A 10倍交叉验证错误率以评估特征贡献度和选择适合的特征数据。

B 采用随机森林方法确定了区分金寨感染Psa样本和健康猕猴桃样品的前8个细菌科。

C 潜山健康猕猴桃和受Psa感染猕猴桃的预测结果。每个方格代表10株健康植株和10株病株中的一株。最左侧标有字样的方格表示样品的实际状态，右侧小方格显示了预测的植物状态。小方格若为红色，表示预测为Psa感染的样本，小方格为蓝色，则表示健康的猕猴桃样本。

Bacteria from belowground compartment of ‘Wanjin’ positively affected plant performance against Psa infection

为了明确抗病品种中微生物群的抗病能力，我们从金寨‘皖金’猕猴桃的地上部和地下部分离可培养的细菌（图5A）。最终，使用营养琼脂培养基共分离获得420株细菌，其中58株（13.8%）菌株对Psa具有明显的拮抗活性。其中，18株来自地上部分（10株来自叶片，4株来自花朵），40株来自地下部分（16株来自根部，24株来自根际土壤）。值得注意的是，有14株菌株的抑菌圈直径超过10 mm（图5B、C），表明它们可能具有控制细菌性溃疡病的潜力。这些具有生物防治潜力的菌株在分类学上被分为9个细菌属，包括无色杆菌属Achromobacter、节杆菌属Arthrobacter、芽孢杆菌属Bacillus、代尔福特菌Delftia、溶杆菌属Lysobacter、类芽孢杆菌属Paenibacillus、土地杆菌属Pedobacter、假单胞菌属Pseudomonas和寡养单胞菌属Stenotrophomonas（附图5）。重要的是，假单胞菌RS2、假单胞菌R10、假单胞菌RS54和芽孢杆菌R18对Psa表现出很强的拮抗作用，抑菌圈直径分别达到28.3 mm、29.7 mm、27.3 mm和32.8 mm（图5C）。

我们进一步选取了四株具有拮抗活性的代表性菌株（假单胞菌R10、假单胞菌RS54、寡养单胞菌R31和溶杆菌R34），测试其在‘红阳’离体枝条上对Psa的防治效果。在接种Psa前24小时预先接种潜在生防菌，以评价其预防效果。结果显示，用潜在生防菌处理的枝条上的病斑明显小于用无菌水处理枝条的病斑，平均病斑直径为3.7–4.6 mm（图5D、E）。我们也评估了四种潜在生防菌的治疗效果。结果显示，与Cu(OH)2和其他两种菌株（R31 和R34）相比，菌株R10表现出更出色的治疗效果，R10的平均病斑长度和治疗效果分别为5.9 mm和75%（图5D、E）。

‘皖金’猕猴桃的根内和根际土壤富含多种拮抗Psa的有益微生物，其中具有生物防治潜力的假单胞菌占比较高。为了明确是否有其他细菌能够与假单胞菌合作抵御Psa的侵染，我们构建了三种混合生防菌剂，即假单胞菌-假单胞菌（PP）菌剂、假单胞菌-寡养单胞菌（PS）菌剂和假单胞菌-溶杆菌（PL）菌剂。在构建混合生防菌剂之前，对混合菌剂中的两个成员进行了相容性测试。结果表明，假单胞菌R10和Stenotrophomonas sp. R31具有良好的相容性，而假单胞菌R10对假单胞菌R54和溶菌菌R34具有微弱的拮抗活性（附图6）。我们也进一步评估了三种混合生防菌剂的治疗效果（图5F、G）。经PS菌剂处理的猕猴桃枝条（在接种混合菌剂前24小时预先接种Psa）的病斑直径（4.1 mm）明显小于经PP菌剂处理的枝条的病斑直径（7.8 mm）或经PL菌剂处理的枝条的病斑直径（8.2 mm）（图5F，G）。此外，与单独使用生防菌剂相比，混合生物防治剂PS对猕猴桃溃疡病的治疗效果分别提高了30.7%（PS菌剂与假单胞菌R10相比）和61.3%（PS菌剂与寡养单胞菌R31相比）。综上所述，假单胞菌R10和寡养单胞菌R31的协同增效作用，能够极大地提高对猕猴桃溃疡病的防治效果。

图5 来自‘皖金’根内和根际的多种细菌具有控制溃疡病的潜力。

A 从猕猴桃叶、花、结果枝、根和根际土壤中筛选、鉴定和确定拮抗菌生防效果的简易流程图。

B, C 六个代表菌株（R10、RS54、RS18、R31、R34和R14）对Psa M228的抗菌活性（B）和抑菌圈平均直径（C）。

D 四种拮抗细菌（假单胞菌R10、假单胞菌R54、寡养单胞菌R31和溶菌菌R34）对感染Psa的猕猴桃枝条的保护和治疗作用测定。症状照片拍摄于接种Psa后第21天。

E 三种拮抗细菌处理后Psa诱导的‘红阳’猕猴桃枝条的病斑长度。接种后第21天去除树皮后测量病斑长度。R54_M228：表示先接种假单胞菌R54，然后接种Psa M228。M228_R54：先接种Psa M228，后接种假单胞菌R54。**** 表示P值小于0.0001。

F 假单胞菌RS54-假单胞菌R10、假单胞菌R10-寡养单胞菌R31和假单胞菌R10-溶菌酶R34的功能群对Psa侵染的猕猴桃枝条的治疗效果。症状照片拍摄于接种Psa后第21天。

G ‘红阳’猕猴桃枝条经不同混合菌剂处理后的病斑长度。接种后第21天去除树皮后测量病斑长度。误差线表示平均值的标准差。不同字母表示差异显著（P < 0.05）。

本研究综合扩增子测序、机器学习和分离培养等方法，揭示了健康条件下抗感病品种叶际和根际微生物组的差异，并探究了Psa侵染后猕猴桃抗感病品种的潜在‘呼救’策略。基于机器学习的随机森林方法，研究确定了与Psa侵染相关的五个关键生物标志物。从‘皖金’根内及根际分离获得的溶杆菌菌株R34、寡养单胞菌菌株R31、假单胞菌菌株R10和菌株RS54表现出良好的抑制猕猴桃溃疡病菌的能力，且假单胞菌R10与寡养单胞菌R31联合应用，能明显提高溃疡病控制效果。该研究结果为深入理解土壤、微生物与植物间的互作关系，以及微生物在植物抗病性和感病中的作用提供新的视角。

Min Fu, Yunhe Chen, Yong-Xin Liu, Xiaoxi Chang, Lei Zhang, Xinyi Yang, Li Li, Lixin Zhang, Genotype-associated core bacteria enhance host resistance against kiwifruit bacterial canker, Horticulture Research, Volume 11, Issue 11, November 2024, uhae236, https://doi.org/10.1093/hr/uhae236