国内植物领域再发Science, 院士等点评

学术 2024-11-01 22:07 北京

来源：南方科大

2024年11月1日，南方科技大学生命科学学院讲席教授郭红卫课题组在顶级学术期刊 Science 发表题为“A cytoplasmic osmosensing mechanism mediated by molecular crowding-sensitive DCP5”的研究论文，揭示了植物细胞质中由大分子拥挤敏感蛋白 DCP5 介导的渗透胁迫感知与适应的新机制。

位于细胞膜内外的水分子因膜两侧存在渗透压梯度而自发迁移的现象被称为渗透作用。细胞伴水而生，因此，经常面临细胞内外渗透压不平衡的挑战，即渗透胁迫。为了维持自身形态和适宜的含水量，细胞必须具备感知并适应各种环境渗透胁迫的能力。这些能力对于根细胞等直接暴露于自然环境中的植物细胞来说尤为重要，因为固着生活的植物经常面临由干旱、洪涝、高盐和极端温度等导致的渗透胁迫，并缺乏类似动物由皮肤、外骨骼及内环境等构成的渗透保护屏障。据统计，全球每年因各种与渗透胁迫相伴而生的自然灾害所造成的农作物损失超过总产量的一半。因此，深刻理解植物细胞感知和适应环境渗透胁迫的分子机制具有极其重要的理论价值和现实意义。

当细胞暴露于渗透胁迫环境中时，其体积由于水分快速进出细胞而发生明显变化。体积变化进而引发一系列可被细胞感知的物理化学信号。例如，细胞膜上因体积变化导致的张力变化可以通过激活跨膜的机械力敏感型离子通道（包括PIEZO, OSCA/TMEM63及MSL家族成员）介导快速的钙离子内流，从而触发细胞内部的渗透信号转导及适应反应。这一途径一度被认为是细胞感受渗透胁迫的唯一机制。然而，体积变化带来的影响并不仅限于膜张力的改变，如高渗胁迫导致的细胞收缩就能显著地增加细胞内部大分子的拥挤程度。因此，渗透胁迫感知能否在细胞的其他位置通过机械力门控通道以外的新型感受器蛋白以与膜张力感知不同的机制实现，已成为一个有待回答且非常有趣的科学问题。

郭红卫团队在研究拟南芥 RNA 降解相关蛋白的过程中，意外观察到原本均匀分散在细胞质中的 Decapping 5 (DCP5) 蛋白会在植物暴露于高渗胁迫后迅速发生凝聚，形成大量类似于液滴的凝聚体。该凝聚现象与细胞体积因失水而缩小的趋势高度相关，当细胞体积重新恢复或高渗胁迫撤去之后，这些凝聚体又逐步分散消失。DCP5 迅速、可逆的凝聚行为以及 DCP5 凝聚体的液体性质暗示该凝聚现象很可能由蛋白质的液液相分离 (liquid-liquid phase separation, LLPS) 所介导。研究人员通过相关实验证实，DCP5 的确具有相分离的能力，可在体内及体外的大分子拥挤环境中发生相分离。这初步解释了 DCP5 能够通过凝聚响应高渗胁迫的原因。

图1：渗透胁迫诱导DCP5发生迅速可逆的凝聚

接下来，研究人员继续研究 DCP5 蛋白感知分子拥挤并发生相分离的分子机制。研究表明，DCP5 的相分离与其分子内部的一段固有无序区 (intrinsically disordered region, IDR) 高度相关。当该区域被删除后，DCP5 的凝聚现象完全消失。进一步研究表明，该 IDR 区域能通过构象变化感知细胞内部分子拥挤程度的改变。有趣的是，该 IDR 区域仅存在于陆地植物及其近亲的 DCP5 同源蛋白中，这也与来自酵母、低等藻类及动物的 DCP5 同源蛋白不具备响应渗透胁迫并发生相分离的观察结果一致。更重要的是，陆地植物 DCP5 的 IDR 区域富含疏水性侧链氨基酸，这些氨基酸则能通过多价疏水作用介导 DCP5 发生相分离。这些结果充分说明，陆地植物 DCP5 通过由 IDR 构成的分子内拥挤感受器 (intramolecular crowding sensor, ICS) 实现对渗透胁迫的感知并引发相分离。同时，也暗示类似于 DCP5 ICS 形成这样的分子进化事件很可能在陆地植物祖先适应干燥的陆生环境过程中发挥重要作用。

成分分析研究表明，DCP5 凝聚体富含 RNA 结合蛋白以及翻译起始因子，并可通过 DCP5 与多聚腺苷酸结合蛋白 PAB 的互作招募大量 mRNA，组成上符合应激颗粒 (stress granule, SG) 的特征，因此被命名为 “DCP5-enriched osmotic stress granule (DOSG)”。伴随着对 mRNA 和翻译起始因子的招募，以及 DCP5 自身所具有的翻译调控功能，DOSG 的装配显著地改变了众多植物基因的翻译效率。同时，由于部分转录因子及核质转运蛋白也会被 DOSG 招募，植物转录组也会因此受到影响。当 DCP5 缺失后，植物表现出渗透胁迫敏感的表型，且无法被缺失 ICS 的 DCP5 突变蛋白（无法形成DOSG）完全回补。这些结果说明通过相分离和 DOSG 装配，DCP5 在感知渗透胁迫的同时，也直接介导了翻译和转录水平上的胁迫应答，使植物能够迅速适应胁迫环境。

图2：DCP5介导的渗透胁迫感知与适应机制示意图

综上所述，团队在该研究中发现了分子拥挤敏感蛋白 DCP5 可作为多功能的植物渗透感受器 (osmosensor)，通过相分离介导一个细胞质中渗透胁迫感知与适应的全新机制。该机制的发现证实了细胞渗透压感知可在细胞内部非膜结构实现的猜想。与经典的由信号转导过程实现的渗透胁迫应答途径不同，DCP5 在感知渗透胁迫的同时直接实现了胁迫应答，无需额外的信使分子参与，因而更具时效性。而由 DOSG 装配引发的翻译调控也代表了植物渗透胁迫适应过程中的一个新层次。此外，该研究也为蛋白无序区作为胞内环境理化性质感受器的观点提供了重要的实验证据。

南方科技大学为论文第一单位。南方科技大学研究助理教授王振宇为论文第一作者，郭红卫为论文通讯作者。南方科技大学博士研究生杨秋华、研究助理张丹、硕士研究生卢远怡、高级工程师王益川、博士后潘亚婕、博士后裘喻平、研究助理教授严维、研究学者肖志娜、硕士研究生孙瑞雪、研究副教授李文阳、副教授黄鸿达以及中国科学院深圳先进技术研究所研究员门涌帆均为该项研究做出了重要贡献。该工作获得了国家自然科学基金项目、科技部重点研发计划项目、深圳市重点实验室组建项目、深圳市高层次人才团队项目、中国农业科学院深圳农业基因组研究所岭南现代农业科学与技术广东省实验室深圳分中心自主立项科研项目及新基石研究员项目的支持。

专家点评：

种康（中国科学院植物研究所研究员，中国科学院院士）

作为固着生物，植物需要直面环境渗透压频繁改变所造成的巨大影响。及时感知环境渗透压变化，并对其做出恰当的回应是植物能够在复杂多变的陆地环境中兴旺繁衍的基础。传统认识中，细胞对环境渗透压变化的感知主要来自于细胞膜上机械力门控通道对膜张力变化的感受。以PIEZO和OSCA家族成员为例，它们通过构象变化响应由渗透胁迫引起的膜张力变化，介导胞外钙离子的快速内流，从而引发胞内的信号转导过程，并最终在基因表达层面对渗透胁迫做出应答。此外，PIEZO蛋白还能以类似的机制参与人类神经细胞对于温度和触觉的感受，这些发现对于理解生物如何感知环境具有重要意义，因此获得了2021年诺贝尔生理学或医学奖。然而，这个机制似乎并不足以全面解释细胞对环境渗透压变化的感知，原因在于除膜张力外，渗透作用还会同时引起细胞内多种理化性质的改变，而这些改变能否作为渗透信号被细胞感受到呢？

南方科技大学郭红卫团队近期的研究给予了这个问题一个肯定的答案。他们发现植物DCP5蛋白能够通过感受细胞质中的分子拥挤来感知环境中的渗透变化。作为一个能够在细胞内同时引起众多效应的刺激，渗透作用通过多种而非单一的方式，实现平行的或交互式的感知是非常合理的。不难理解，单一的感知方式可能很难在时间和空间层面满足植物全面应对多种复杂渗透效应的需求。另一方面，通过蛋白相分离组装形成的生物大分子凝聚体往往无需依赖第二信使或磷酸级联反应介导的信号传递过程，就能直接产生帮助生物体适应环境变化的作用。正如郭红卫团队发现，DCP5通过相分离招募mRNA和各类蛋白形成应激颗粒（stress granule），直接通过翻译和转录两个水平的调控促进植物适应渗透胁迫。因此，DCP5同时扮演着渗透感受器和效应蛋白两个角色。与“受体感知-信号转导-基因表达”的经典途径相比更加高效和经济。他们的发现无疑拓展了对植物细胞渗透感受机制的传统认识，也对全面理解动植物细胞感受各种环境变化具有积极的启发作用。

郭红卫团队在研究工作中不受过往认知的束缚，敢于提出新假设，积极开发新方法、新工具，从新颖的视角回答经典命题，不失为生命科学领域基础科研创新的一个范例。

俞皓（新加坡国立大学教授，新加坡国家科学院院士）

渗透胁迫是固着生长的植物经常需要应对的重要逆境胁迫条件，高盐、干旱等诸多环境因素都会导致植物细胞失水而引起渗透胁迫。植物细胞在应对此胁迫时，会诱导多种生物物理变化，包括细胞体积缩小而导致的分子聚集，这对感知和响应渗透胁迫至关重要，但其生物学作用和分子机制尚不明确。目前已发现生物大分子的凝聚可响应细胞内分子拥挤程度的变化，参与植物对环境胁迫的感知，然而植物细胞如何监测细胞内的“分子拥挤程度”，以及如何转化并传递这些信号以精确控制渗透胁迫的应答过程仍不清楚。

南方科技大学郭红卫团队的最新研究对此提供了重要解答，该研究发现了一种全新的植物渗透胁迫感应器——细胞质内DCP5-enriched osmotic stress granules (DOSG)，详细阐明了植物感应渗透胁迫的细胞生物学过程及其分子机制，是该领域的一项突破性进展！该研究通过扎实详尽的细胞学观察、遗传分析、生化验证和分子机制解析，充分证实了DCP5蛋白通过其植物特有intramolecular crowding sensor (ICS)序列的作用，直接感知渗透胁迫下细胞内分子拥挤程度的变化，进而发生相分离形成动态可逆的应激颗粒，这是植物感应渗透胁迫的早期关键反应。DCP5相分离形成的应激颗粒具备招募mRNA和蛋白组分的能力，是对渗透胁迫下分子拥挤的一种功能性反应，可参与广泛的转录和翻译水平调控，对植物在干旱、盐胁迫等逆境条件下的生长发育具有重要影响。该研究提供的创新性视角和证据揭示了植物感应渗透胁迫的新机制，对深入理解植物逆境响应过程具有重要意义，也为定向改良农作物耐逆性提供了新思路。

杨淑华（中国农业大学教授，植物抗逆高效全国重点实验室主任）

蛋白质分子，类似于高分子化合物，在特定的理化环境中也会发生相态变化。这种相分离或相变主要是由分子内及分子间的多价互作引起的，包括疏水作用、静电作用及阳离子-π等非共价互作。这些弱相互作用往往源自相变蛋白中高频出现的固有无序区（intrinsically disordered region，IDR）。由于缺乏稳定的高级结构，IDR呈现出开放、多变和柔性的结构特征。和高度折叠的刚性结构相比，溶液分子对IDR的可及性更高，使其更易受到环境理化变化的影响。因此，IDR不仅能够提供多价互作驱动相分离，还可能作为分子内的环境感受器，监测细胞内环境中各种理化指标的变化。近年来，生物学领域相分离研究陆续发现多个对温度、光照、离子强度、pH、氧化还原状态、CO₂浓度等指标敏感的蛋白，能够通过相分离响应上述理化变化，表明蛋白相分离可能是细胞环境感受过程中的通用机制。

渗透胁迫是植物经常遭遇的一种的非生物胁迫。南方科技大学郭红卫团队研究发现，拟南芥DCP5蛋白能够迅速响应渗透胁迫，并在细胞体积变化时可逆地组装形成凝聚体。研究还发现DCP5蛋白对大分子拥挤环境高度敏感，能够在体外人工模拟拥挤环境和渗透失水引起的体内拥挤环境中发生相分离。通过巧妙的实验设计，团队证明了DCP5蛋白中的一段IDR可以通过构象变化来感知分子拥挤，并通过其富含的疏水性氨基酸促进疏水作用，引发相分离。DCP5凝聚体作为一类特殊的应激颗粒，还可以通过翻译和转录水平的调控参与植物对渗透胁迫的适应过程。因此，DCP5作为一种新型的渗透压感受器蛋白，通过感应细胞内大分子拥挤程度来监测细胞外的渗透压变化。这一发现刷新了我们对细胞渗透压感受机制的传统认识，也拓展了该领域的研究视角，并为IDR作为环境感受器的观点提供了重要证据。

值得注意的是，除了DCP5之外，近期还发现了其他一些能够通过相分离感知渗透变化的蛋白。例如，YAP和SEUSS能够通过在细胞核内形成凝聚体调控基因的转录，而激酶WNK1则能够通过细胞质中形成凝聚体激活下游的离子通道。这些蛋白通过类似机制形成凝聚体，又以不同的机制促进植物对渗透胁迫环境的适应。考虑到渗透引起的分子拥挤效应对整个细胞的影响，这些发现还暗示着在不同物种、不同类型的细胞以及细胞器中，可能存在其他功能各异但具有类似感受机制的渗透感受器蛋白。未来，发现并研究更多具有感受器功能的相分离蛋白，比较它们对环境感受机制及对胁迫的适应方式，不仅将是一个令人兴奋的研究方向，而且对于我们全面而深入的理解细胞如何感知环境—这一核心的生命科学问题—也具有重要意义。

朱健康（美国国家科学院院士，南方科技大学教授，前沿生物技术研究院院长）/王鹏程（南方科技大学教授）

陆生植物需要监控细胞内渗透势灵敏变化，以维持细胞和植株形态，从土壤中吸收水分和营养，并适应外部环境变化。干旱、盐碱和低温等会造成植物细胞水分散失，形成渗透胁迫，抑制植物的生长，是造成农作物减产的主要环境因素。植物如何感受和应答水分散失是植物生物学领域基本科学问题之一。近日，南方科技大学郭红卫教授团队发现DCP5是植物感受水分散失导致的细胞体积变化的核心蛋白，为这一未解之谜提供了一个答案。DCP5蛋白包含一段被称为细胞拥挤感受器（intramolecular crowding sensor，ICS）的无序序列，可以灵敏感受细胞失水导致的分子拥挤，形成蛋白凝聚体。DCP5通过招募PAB2/4/8等RNA结合蛋白，形成富含DCP5的渗透胁迫小体（DCP5-enriched osmotic stress granule），调控渗透胁迫应答的转录和翻译过程。dcp5突变体中大量渗透胁迫应答基因和蛋白的变化与野生型有显著差异，导致dcp5突变体植物对高盐、高渗等处理敏感。值得注意的是，DCP5对细胞失水的感受并不依赖于已报道渗透感受器OSCA1以及介导渗透应答的RAF-SnRK2激酶级联途径，显示了DCP5以一种全新的方式介导植物对于细胞失水的感受和应答。这一研究还对植物特有的ICS序列感受分子拥挤的机制进行分析，发现ICS序列中富集的疏水氨基酸的互作导致的构象变化可能是DCP5感受渗透势的分子基础，为阐释分子拥挤或渗透介导蛋白质凝集的分子机制提供重要线索。植物特有ICS的发现也暗示植物存在更多类似功能的蛋白，通过感受细胞内的渗透势变化，调控多种生理过程，使植物适应复杂的环境变化。

文章链接：

https://www.science.org/doi/10.1126/science.adk9067

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