植物根系提供了大量的植物-土壤互作表面积，用于植物养分获取和植物与土壤微生物的相互作用。植物根系不断面临着土壤中一系列生物/非生物胁迫，如病原体、养分匮乏、干旱和盐碱化。在漫长的演化过程中，植物根系演化出了复杂的调控网络，以协调其生长，同时也应对复杂土壤环境中遇到的多样化胁迫。水杨酸 (salicylic acid, SA)，作为一种在绿色植物谱系中普遍存在的植物激素(Jia et al., 2023)，在植物应对生物/非生物胁迫和生长发育中发挥了至关重要的作用。NPR蛋白，起源于早期的陆地植物祖先，是目前已知的水杨酸核心受体，通过和其他转录因子的互作，调控下游水杨酸响应蛋白的表达。在水稻中，OsNPR1和OsWRKY45是地上部分水杨酸介导的免疫信号通路的核心调控因子，控制着叶片生长和防御反应之间的平衡 (Xu et al., 2023)。此外，水杨酸信号有助于建立植物与微生物之间的共生关系，塑造植物微生物群组成，而改变拟南芥中水杨酸的生物合成和水杨酸介导的免疫信号传导会影响根系特定细菌家族的相对丰度 (Lebeis et al., 2015; Song et al., 2023)。然而，水杨酸如何调节植物根系生长和微生物群组成尚不清楚，相应的调控网络或调控因子仍不明晰。
近日，JIPB在线发表了中国农科院易可可研究员团队和西北大学贾贤卿教授团队题为“Identification of new salicylic acid signaling regulators for root development and microbiota composition in plants”的研究论文(https://doi.org/10.1111/jipb.13814)，揭示了水杨酸信号网络调控植物根系发育和微生物群组成的新机制。
该研究发现，与拟南芥相似 (Tan et al., 2020)，外源SA处理抑制水稻根系生长，抑制细胞分裂和伸长，并呈剂量依赖性。随后，对Osnpr1、Oswrky45和Osnpr1 Oswrky45对SA处理的根系生长响应的检测，发现突变体和野生型对根系生长都有明显的抑制作用，同时突变体与野生型之间没有显著差异。这些结果表明SA对水稻根系生长的抑制作用不受OsNPR1和OsWRKY45的调控。因此，推测水稻根系中存在一个非典型的SA信号调节网络 (至少部分独立于OsNPR1和OsWRKY45) 调控水稻根系发育和功能。
水稻根系转录组学分析表明，水稻叶片中水杨酸信号的中心调控因子OsNPR1和OsWRKY45仅控制约40%的根系水杨酸信号网络，这表明植物在根系中进化出了一个更复杂的调控网络，以提高对复杂多样土壤环境的适应性。随后，利用相关突变体阻断OsNPR1和OsWRKY45调控的水杨酸信号，该研究重建了一个潜在的新的非依赖于OsNPR1/OsWRKY45的水稻根系水杨酸信号基因调控网络，并鉴定了新的水杨酸调控因子 (图2)。根系构型的形态学分析表明，这些调控因子的功能缺失改变了水稻根系对水杨酸处理的反应。此外，对根系微生物群落的分析表明，这些调节因子参与了根相系微生物群定植的形成，无论是根际还是根内部分。对这些新鉴定的调控因子在拟南芥中最近缘的同源基因的突变体分析表明，它们在功能上基本是保守的。
图2. 不依赖于OsNPR1/OsWRKY45的水杨酸信号调控网络构建
西北大学贾贤卿教授为论文第一作者，中国农业科学院区划所博士研究生徐壮和徐磊副研究员以及英国诺丁汉大学Juan P. Frene博士为论文共同第一作者。西北大学贾贤卿教授、英国诺丁汉大学Gabriel Castrillo教授和中国农业科学院区划所易可可研究员为论文的共同通讯作者。中国农业科学院区划所王龙博士 (现已入职扬州大学) 和俞佳虹博士，以及英国诺丁汉大学Mathieu Gonin博士参与了该研究。该研究得到了国家重点研发计划项目 (2021YFF1000404)、国家自然科学基金 (U23A20178和32202593)、中央公益性科研机构基础研究基金、中国农业科学院科技创新计划项目等项目的资助。特别感谢中国科学院分子植物科学卓越创新中心黄朝锋研究员的拟南芥材料支持和帮助。
Jia, X., Wang, L., Zhao, H., Zhang, Y., Chen, Z., Xu, L., and Yi, K. (2023). The origin and evolution of salicylic acid signaling and biosynthesis in plants. Mol. Plant 16: 245–259.
Xu, L., Zhao, H., Wang, J., Wang, X., Jia, X., Wang, L., Xu, Z., Li, R., Jiang, K., Chen, Z., et al. (2023). AIM1-dependent high basal salicylic acid accumulation modulates stomatal aperture in rice. New Phytol. 238: 1420–1430.
Lebeis, S. L., Paredes, S. H., Lundberg, D. S., Breakfield, N., Gehring, J., McDonald, M., Malfatti, S., Rio, T. G. del, Jones, C. D., Tringe, S. G., et al. (2015). Salicylic acid modulates colonization of the root microbiome by specific bacterial taxa. Science 349: 860–864.
Song, S., Morales Moreira, Z., Briggs, A. L., Zhang, X.-C., Diener, A. C., and Haney, C. H. (2023). PSKR1 balances the plant growth–defence trade-off in the rhizosphere microbiome. Nat. Plants 9: 2071–2084.
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