源于：原创 柯渺,王欣璐,等 中国医学影像学杂志
主任医师、博士生导师；广州医科大学附属第一医院核医学科主任，广州医科大学第一临床学院核医学科教学主任及规培基地主任
学术任职：
中华医学会核医学分会第十二届委员会肿瘤影像学组成员；中国医师协会核医学医师分会第五届委员会委员；广东省医学会核医学分会第十二届委员会常务委员；广东省医师协会核医学医师分会副主任委员；广东省核医学专业质量控制中心专家委员会委员；广州市医师协会核医学与分子影像分会主任委员；广州地区核医学医疗质量控制中心主任。《中华核医学与分子影像杂志》通讯编委、《中华肿瘤防治杂志》执行主编、《国际放射医学核医学杂志》常务编委。
主持国家自然科学基金4项，10余项省部级面上及重点研发基金，发表SCI论文60余篇，专利7项。第八届羊城好医生暨第六届南粤好医生。
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广州医科大学附属第一医院核医学科主治医师，影像医学与核医学专业型硕士
主要研究方向：
肿瘤核医学与分子影像学
学术任职：
广州市医师协会核医学与分子影像医师分会委员
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作者
柯渺，张静，吕杰，李友财，钟凯翔，侯鹏，赵睿玥，王欣璐*
本文引用格式
[1]柯渺,张静,吕杰,李友财,钟凯翔,侯鹏,赵睿玥,王欣璐.18F-FAPI-42与18F-FDG PET/CT在原发性肝癌诊断和分期中的应用比较[J].中国医学影像学杂志,2024,32(12):1248-1255. DOI:10.3969/j.issn.1005-5185.2024.12.010.
目的
比较18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT在原发性肝癌诊断和分期的价值。
资料与方法
回顾性分析2020年10月—2023年5月于广州医科大学附属第一医院2周内同时接受18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT检查的原发性肝癌患者，以手术切除及穿刺活检的组织病理学或影像学随访（CT/MRI增强扫描）为最终诊断金标准，比较18F-FAPI-42和18F-FDG的最大标准化摄取值和肿瘤/背景比以及阳性病灶检出率的差异。
结果
共纳入34例原发性肝癌，包括肝细胞癌27例，肝内胆管细胞癌5例，混合性肝细胞-胆管细胞癌2例。18F-FAPI-42在诊断肝内病灶和淋巴结转移方面显著优于18F-FDG（肝内病灶：93.33%比52.22%，P<0.001；淋巴结转移：100%比87.50%，P=0.021）。在远处转移方面两者检出率相当（100%比96.20%，P>0.05）。18F-FAPI-42在肝内病灶、区域淋巴结转移及骨、腹膜转移中的最大标准化摄取值及肿瘤/背景比均高于18F-FDG（Z=-5.261~-1.183，P均<0.05）。初始分期评估中，18F-FAPI-42改变了20.8%（5/24）患者的T分期、8.3%（2/24）患者的N分期和8.3%（2/24）患者的M分期，与多模态影像结果一致。评估治疗后患者的结果显示，18F-FAPI-42对肝癌复发灶的检出率为92.86%（13/14），高于18F-FDG（64.28%，9/14）；18F-FAP-42发现更多复发原发灶和肝内转移子灶，较18F-FDG更敏感。
结论
18F-FAPI-42 PET/CT对原发性肝癌的诊断效能显著优于18F-FDG，在肿瘤的分期及再分期方面表现优异，提示18F-FAPI-42的应用有助于提高原发性肝癌患者的临床管理水平。
肝癌是全球癌症死亡的第三大常见原因[1]。原发性肝癌的组织学亚型包括肝细胞癌（hepatocellular carcinoma，HCC）、胆管细胞癌（intrahepatic cholang-iocarcinoma，ICC）以及少见的混合性肝细胞-胆管细胞癌（combined hepatocellular carcinoma and intrahepatic cholangiocarcinoma，cHCC-ICC）。肝癌可通过非侵入性影像学方式诊断，无需病理确诊[2]。因此，可靠的影像学检查在肝癌的诊断、初期分期和复发检测中至关重要。
目前，诊断肝癌的常用影像学方法包括CT、MRI和超声，其中超声最常用，MRI相对CT敏感度更高[3]。但传统影像学检查主要用于解剖评估，在评估不典型肝癌方面的价值较为有限。此外，若患者未合并肝硬化，或未表现出典型肝癌的CT/MRI强化方式，则不能通过非侵入性的影像学诊断确诊[4]。PET/CT作为一种功能成像方法，不仅能提供解剖信息，还可提供肿瘤相关的生物学信息，并改善治疗后反应评估，同时，使用PET/CT进行分子成像在非侵入性确认肝癌方面具有潜在的附加优势。
新示踪剂68Ga-FAPI已用于肝癌检测，在检测肝脏恶性肿瘤方面较18F-FDG更灵敏[5]。然而，多数关于FAPI的研究使用的放射性核素[68Ga]Ga洗脱效率低，半衰期短，限制了其在临床中的应用[6]。[18F]F产量更高、更易储存，并且有更高的空间分辨率，弥补了68Ga的不足[7]。因此，本研究拟采用18F-AlF-NOTA-FAPI-42（18F-FAP-42）进行肝癌的诊断研究，旨在比较18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT在肝癌原发灶和转移灶成像中的诊断性能。
1.1 研究对象
回顾性分析2020年10月—2023年5月于广州医科大学附属第一医院同时接受18F-FDG与18F-FAPI-42 PET/CT检查的34例确诊或疑似肝癌患者，男22例，女12例，年龄39~76岁，中位年龄60.5岁。采用第八版美国癌症联合委员会分期指南分别对治疗前HCC、ICC、cHCC-ICC患者进行分期[8-10]。纳入标准：①临床及其他辅助检查确诊或怀疑肝癌；②疑似复发的肝癌；③有肝脏CT增强扫描和（或）MRI增强扫描资料；④无肝癌外的其他恶性肿瘤；⑤年龄≥18岁。排除标准：①临床资料不完整；②在18F-FDG和18F-FAPI-42 PET/CT检查间行肝癌治疗，或肝癌治疗后肿瘤复发指征不明确。本研究符合本院临床研究伦理委员会（医研伦审2020第107号）和中国临床试验注册中心（ChiCTR2100044944）的伦理标准，所有参与者均签署知情同意书。
1.2 显像方法
18F-FDG由本实验室使用GE Tracer lab FXFDG合成系统合成。18F-FAPI-42参考Wang等[7]研究的方法进行合成。18F-FDG和18F-FAPI-42的放化纯均>95%，用生理盐水稀释，并通过0.22 μm Millex过滤器过滤到无菌多剂量注射器中进行灭菌。2次PET/CT扫描间隔时间不超过14 d。18F-FDG PET/CT扫描前禁食至少6 h；血糖≤7.0 mmol/L。18F-FAPI-42 PET/CT检查前无需禁食。患者静脉注射显像剂3.7 MBq/kg（FGD及FAPI），静卧60 min后行PET/CT显像，扫描范围为颅顶至股骨中段。扫描参数：管电压140 kV，管电流150 mA，螺距0.875，层厚3.75 mm，矩阵512×512。在同一扫描范围内进行PET扫描，采用二维模式，矩阵128×128，采集时间3.5 min/床位，共采集6~7个床位。获得数据传至Advantage工作站，采用贝叶斯惩罚似然算法重建数据（b=750）。
1.3 PET/CT图像分析
由2位从事核医学诊断5年以上的核医学主治医师采用盲法对图像进行独立判读，意见分歧时讨论达成一致，医师在分析图像时均未获取病理资料。视觉分析时，阳性病变定义为在PET图像上显示非生理性局部示踪剂摄取高于周围本底的病变。绘制病灶的三维感兴趣区以获得半定量参数。肝内病灶的肿瘤/背景比（tumor-to-background ratio，TBR）=病变的最大标准化摄取值（the maximum standard uptake value，SUVmax）/肝脏本底的平均标准化摄取值（mean standardized uptake value，SUVmean）。对于弥漫性骨、腹膜病灶选取代谢最高的10个病灶区域进行勾画并将病灶数目设定为10个。自动计算出感兴趣区内SUVmax，并以10个病灶的SUVmax平均值为SUVmean。
1.4 诊断标准
组织病理学是最终诊断的金标准。未行活检的肝肿瘤病变，根据欧洲肝脏研究学会和欧洲癌症研究治疗组织[11-12]临床指南结合实验室检查及临床、影像随访结果作为最终诊断的参考标准。
1.5 统计学分析
使用SPSS 26.0软件。符合正态分布的计量资料以x±s表示，组间比较采用配对t检验；不服从正态分布数据使用M（Q1，Q3）表示，组间比较采用Wilcoxon符号秩和检验。计数资料以例（%）表示，采用Fisher精确概率法比较。P<0.05为差异有统计学意义。
2.1 一般资料
34例肝癌患者中，HCC 27例，ICC 5例、cHCC-ICC 2例。初诊患者24例，治疗后复发患者10例。HCC患者中肝硬化患者占62.96%（17/27），肝硬化患者肝脏本底的SUVmean在18F-FDG及18F-FAPI-42 PET/ CT显像中[FDG 2.35（2.16，3.04），FAPI 0.93（0.88，1.84）]均高于非肝硬化患者的肝脏本底SUVmean[FDG 1.84（1.73，2.12），FAPI 0.83（0.65，0.90）]，差异有统计学意义（FDG：P<0.05，Z=-2.945；FAPI：P<0.05，Z=-1.805）。
2.2 18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT在肝内病灶的比较
联合CT/MRI增强扫描、18F-FDG及18F-FAPI-42 PET/CT多模态检查作为参考标准，共检出90个肝内病灶。18F-FAPI-42 PET/CT的肝内病灶检出率为93.33%（84/90），显著高于18F-FDG的52.22%（47/90）（P<0.001）。
3组患者18F-FAPI-42对肝内病灶的检出率均高于18F-FDG（表1）。在HCC、ICC患者中，肝内病灶在18F-FAPI-42的SUVmax明显高于18F-FDG（P均<0.05）；而cHCC-ICC中18F-FAPI-42的SUVmax低于18F-FDG（P=0.028）。所有肝内病灶在18F-FAPI-42中的TBR均显著高于18F-FDG（P均<0.05）。典型图像见图1。
图1 男，35岁，HCC（中-高分化），18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT显像对比图（箭示肿瘤病灶）。A：18F-FAPI-42的最大密度投影图及横断位融合图示肝S4/5、S3段的2处病灶，18F-FAPI-42呈明显高摄取；B：相应层面的CT横断位图像；C：18F-FDG的最大密度投影图及横断位融合图示肝S4/5、S3段病灶的18F-FDG放射性摄取明显低于18F-FAPI-42，表现为轻度摄取增高
6例中、高分化肝癌患者中有4例中分化肝癌、1例中-高分化肝癌和1例高分化肝癌，其肝内病灶在2种显像中表现为稍高于本底或与本底相似水平，而18F-FAPI-42的SUVmax与TBR均明显高于18F-FDG。其中SUVmax[FDG 2.95（2.45，3.52），FAPI 4.78（3.39，6.64），Z=-2.552，P=0.011]；TBR[FDG 1.34（0.93，1.51），FAPI 3.89（3.01，6.73），Z=-3.180，P=0.001]。
2.3 18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT在淋巴结转移病灶中的比较
10例淋巴结转移的患者中，共检测出40个病灶。18F-FAPI-42的检出率为100%（40/40）显著高于18F-FDG 87.50（35/40）（P=0.021），其中5个被18F-FDG漏诊的病灶均位于肝脏淋巴结引流区域。淋巴结转移灶在18F-FAPI-42中的SUVmax明显高于18F-FDG（P=0.017）。18F-FAPI-42在区域淋巴结的摄取值明显高于18F-FDG（P=0.024），而在远处淋巴结转移灶方面两者表现相当（P>0.05），见表2。
2.4 18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT在远处转移病灶中的比较
14例发现远处器官转移的患者中，共检测出78个远处转移灶。18F-FAPI-42检出率（100%，78/78）略高于18F-FDG（96.20%，75/78），见表2。
在骨、腹膜转移方面，18F-FAPI-42的阳性检出率和SUVmax均显著高于为18F-FDG（P<0.05）。在肺转移灶中，18F-FAPI-42的检出率（23.33%，14/60）稍低于18F-FDG（36.67%，22/60），差异无统计学意义（P>0.05）。
2.5 18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT对肝癌初始诊断与分期的价值
相较于18F-FDG，18F-FAPI-42使5例（20.8%）患者T期上调、2例（8.3%）患者N期上调、2例（8.3%）患者M期上调，初诊肝癌的分期一致率为70.83%（17/24）。18F-FAPI-42/18F-FDG对初诊肝癌患者的分期与多模态影像诊断的分期一致率分别为91.67（22/24）、70.83%（17/24）（表3）。
改变T分期的患者包括4例HCC（4、6、12、17号）和1例cHCC-ICC（24号），其中17号患者MRI分期为T2，18F-FAPI-42 PET/CT仅发现S4段1个病灶，分期为T1a。以上所有患者18F-FDG均表现为原发病灶无摄取，见图1。改变N分期的患者为2例ICC（18、21号），18F-FAPI-42较18F-FDG新发现5个淋巴结转移灶（肝脏引流区域）。改变M分期的患者为1例HCC（4号）、1例ICC（21号），18F-FAPI-42新检出骨转移和腹膜转移灶；另2例患者（1号、19号）18F-FAPI-42新发现肺转移灶，但并未改变M分期，因为其已存在胸腹膜转移（18F-FDG和18F-FAPI-42均表现阳性摄取）。然而，12号HCC患者于18F-FAPI-42 PET/CT显像中新发现的一处骨高摄取灶（胸1椎体上缘）后经病理、影像随访证实为良性病变（炎症），因此该患者18F-FAPI-42 PET/CT最终分期与多模态最终分期不符。
2.6 18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT对肝癌再分期的诊断价值
10例肝癌治疗后复发的患者中，5例接受肝癌切除术，4例行肝动脉插管化疗栓塞术，1例行肝移植术。其中1例手术病理证实为肝癌复发，其余9例患者通过影像随访资料证实为肿瘤复发。典型图像见图2。
图2 男，61岁，原发HCC（中-高分化）肝动脉插管化疗栓塞术后，18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT显像对比图（箭示肿瘤病灶）。A：18F-FAPI-42的最大密度投影图及横断位融合图示肝S6/7、S5段片状、结节状病灶，18F-FAPI-42呈高摄取；B：相应层面的CT横断位图像可见片状低密度灶，边界欠清；C：18F-FDG的MIP图及横断位融合图示肝内病灶未见18F-FDG放射性摄取增高
4例患者为原发灶复发，3例患者为新增转移灶，其余3例患者二者同时存在。18F-FAPI-42对肝癌复发的检出率为92.86%（13/14），明显高于18F-FDG（64.28%，9/14）。两种显像剂检出一致率为57.14%（8/14）。18F-FAPI-42较18F-FDG发现更多的原发灶复发及新发肝内子灶。但18F-FAPI-42漏诊了8号患者的新发肺转移瘤（18F-FDG摄取为阳性），见表4。
本研究显示，相较于18F-FDG，18F-FAPI-42 PET/CT对肝癌检测的敏感度更高（93.33%比52.22%）。由于18F-FAPI PET/CT对肝肿瘤高摄取的同时，正常肝脏本底摄取低，使肿瘤轮廓更清晰，有利于肿瘤病灶勾画和更小病灶的检出[5]。肿瘤相关成纤维细胞（cancer-associated fibroblasts，CAF）是肿瘤微环境中最重要的组成部分，为肿瘤的生长、侵袭和转移提供有利条件[13]。成纤维细胞激活蛋白（fibroblast activation protein，FAP）是一种在多种上皮性肿瘤活化的间质成纤维细胞中广泛表达的细胞因子，但在正常组织中基本不表达[14]。本研究与既往多项68Ga-FAPI-04 PET/CT在肝癌应用的研究结果一致[5,15]，18F-FAPI与68Ga-FAPI均能准确检出肝癌原发灶，且优于18F-FDG。
3.1 18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT在肝癌中的代谢机制
本研究中18F-FAPI-42 PET/CT对HCC和ICC的SUVmax、TBR均明显高于18F-FDG。Hu等[16]研究显示18F-FDG在肝脏病变的表达与原发肿瘤的类型、组织病理学分级有关，由于葡萄糖转运蛋白-1[17]表达水平降低和葡萄糖-6-磷酸酶表达增高[18]，导致18F-FDG在肝癌中低摄取或无摄取。HCC和ICC与肝纤维化关系密切，超过80%的HCC是在纤维化、肝硬化的基础上发生[19]，而ICC的肿瘤微环境特征为高度纤维增生，富集CAFs[20]；CAFs是最丰富的基质成分之一，通过建立和重塑细胞外基质结构，使肿瘤细胞通过肿瘤微环境入侵，分泌生长因子、细胞因子和趋化因子与癌细胞或其他基质细胞相互作用[21]。成纤维细胞激活蛋白抑制剂通过靶向肿瘤微环境中丰富的CAFs发挥作用，Puré等[22]对原发性肝癌的免疫组化分析证实，FAP在HCC与ICC的表达较正常肝组织显著增加。而本研究结果发现，cHCC-ICC的患者肝内病灶的代谢在FDG中SUVmax更高，且有显著意义，推测导致这一现象的原因是由于cHCC-ICC肿瘤组织内含有不同比例、不同分化程度、成分关系紧密的HCC和ICC，其中包括3种不同的组织学区域：HCC、ICC和细胆管癌区，这些区域表现为自身独特的表型，同时又相互移行过渡[23]。
3.2 18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT在淋巴结转移灶中的诊断价值
准确的淋巴结分期对于肝癌患者的管理至关重要，18F-FDG PET/CT广泛用于肝癌分期，但仍存在不足[5]。本研究中18F-FAPI-42对肝癌淋巴结转移病灶的检出率高于18F-FDG，与相关研究相似[24]。因此，18F-FAPI能比18F-FDG PET/CT发现更多的阳性淋巴结病灶，有助于提高淋巴结分期评估的准确性。
3.3 18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT在远处脏器转移灶中的诊断价值
FAPI对远处脏器转移灶也有很高的敏感性[5]。本研究与Guo等[5]的研究结果相同，FAPI比FDG发现更多淋巴结、腹膜及骨转移病灶，提高了N、M分期。FAPI在识别腹膜癌的敏感度及摄取程度均明显高于FDG，Zhao等[25]研究表明FAPI所显示的高代谢区域更接近真实的腹膜癌病变范围。此外，本研究中1例胸椎炎性病变表现为FAPI假阳性，这是由于炎症诱导的非特异性纤维化导致的FAPI摄取[25-27]，因此，无论是FAPI还是FDG，对于炎症与肿瘤的确定性诊断均有限。
3.4 18F-FAPI-42和18F-FDG PET/CT在肝癌分期与再分期方面的诊断价值
18F-FAPI-42 PET/CT的高灵敏度提高了肝癌分期与再分期的准确性。本研究发现对于治疗后复发再分期的患者，18F-FAPI-42检测的真阳性率也高于18F-FDG，且更接近多模态影像分析所得的TNM分期。因此，FAPI PET成像可以解剖和病理生理水平上识别与成纤维细胞激活相关的肝脏肿瘤，是诊断肝癌的一种新的、有巨大潜力的工具。
3.5 本研究的局限性
①是一项样本量较小的单中心回顾性分析，后续需要对特定的癌症类型进行大规模研究，尤其是ICC、cHCC-ICC；②未对HCC进行具体分化程度分型，未来需扩大样本量明确病理分型与放射性核素摄取程度的相关性。
总之，本研究结果表明18F-FAPI-42 PET/CT对肝癌原发灶的检出率优于18F-FDG；且对于淋巴结转移及远处脏器转移灶（骨、腹膜等）的检出率也高于18F-FDG。18F-FAPI-42 PET/CT对肝癌的分期及再分期也表现出更高的价值。
利益冲突 所有作者均声明不存在利益冲突
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本研究拟探索缩短18F-D6-AV133的PET采集时间对图像质量及PD诊断的影响。
本研究拟比较18F-PSMA-1007、68Ga-PSMA-11和18F-FDG在新诊断前列腺癌中的诊断效能，评估三者诊断前列腺癌的准确性。
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