NC：陆地碳循环中微生物碳利用效率（CUE）的多尺度新观点

Abstract

Introduction

Data availability and challenges

Terminology and definitions of microbial CUE
微生物碳利用效率（CUE）的概念，即碳吸收中用于产生微生物生物量的比例，表面上直观明了，但CUE的定义会因涉及的生态过程、测量方法和生物组织层次（如种群、群落和生态系统）而有所不同。因此，CUE可以被视为一个涌现参数，将多个过程浓缩为一个单一指标。在建模中，它非常有用，因为能够建模的过程数量受到实际限制（例如用于校准的数据可用性）的约束。因此，生态系统模型通常会简化微生物过程的复杂性，而这种复杂性实际上是从基因组层次到生态系统层次逐步增加的。

CUEP 反映了微生物种群的特定功能（例如，生物合成速率、分泌物的产生）和碳基质代谢的热力学，后者决定了用于生物合成的碳吸收比例与细胞中流失的碳（例如矿化或作为代谢物分泌）之间的关系。通常在培养的种群中测量，CUEP 公式会对呼吸作用 (R) 和分泌物 (EX) 的损失进行调整，表示为 CUEP = 。

CUEC 涉及影响自然群落中微生物代谢的额外环境和群落因素，由多个种群组成的群落中的碳利用效率体现出总的微生物生产能力，而不考虑死亡后的底物再循环，捕捉微生物群落对短时间内基质的代谢反应，表示为 CUEC = 。

CUEE 则考虑了较长时间尺度（几天到几个月）内净微生物生长的碳保留情况，同时包含 CUEP 和 CUEC 的驱动因素以及微生物生物量的周转。在这些时间尺度上，随着微生物死亡 (MD)，大量微生物生物量转化为微生物死尸物质 (necromass)，因此 CUEE = ，涵盖了所有微生物碳处理过程，包括死亡和再循环过程。

Methods for measuring microbial CUE

Data gap

Regulatory factors governing microbial CUE

Biological controls
Microbial physiological state
微生物CUE（碳使用效率）反映了微生物的生理状态。在自然条件下，只有一小部分（不同研究中数值从1%到>20%不等）土壤微生物细胞是代谢活跃的，土壤呼吸主要来源于这些代谢活跃的细胞。然而，土壤中有很大一部分微生物细胞处于潜在活跃状态（占总微生物生物量的10%到60%），这意味着它们在易于获取的基质添加后几小时内就准备好开始利用可用基质。这些微生物细胞生理状态的变化，导致温度、湿度或基质可用性的变化，显著影响CUE。因此，依赖基质添加的CUEP或CUEC测量方法可能会高估CUE，而生理状态的变化可能导致CUE的季节性变化。

Microbial community diversity and composition
微生物多样性的增加丰富了群落内的代谢功能谱，有可能通过促进对多种碳源的更有效利用，从而导致更高的微生物生长和CUEC。微生物群落的组成，特别是真菌与细菌生物量比（F:B），在决定CUEC中起着关键作用。真菌主导的群落可能表现出较高的CUEC，这归因于它们较高的生物量碳氮比（C:N）以及在分解复杂有机物质方面的高效能力，或者由于分解真菌在资源获取上的高成本，CUE可能较低。因此，植物凋落物研究中这些对立的证据表明，F:B比与CUE之间的关系具有情境依赖性。

另一种方法是将微生物分为大量养分利用型（r-战略型，低CUE）与稀少养分利用型（K-战略型，高CUE），这种方法在估算CUE时显示出良好的前景。例如，东南藏区的演替梯度中，r-战略型到K-战略型的转变可以解释CUEC的增加。

群落组成的变化也可能使微生物群落能够响应环境变化或波动而调整其CUE。例如，长期升温实验表明CUEC的温度敏感性下降，表明微生物组成的变化可以在温度和基质质量变化的情况下维持CUEC。类似地，建模研究表明，微生物群落组成的变化可以减少CUEC对基质质量和土壤湿度波动的敏感性。

Biotic interactions
在土壤食物网中，生物相互作用，如互惠关系、促进作用、竞争和捕食，可以塑造CUEC。微生物之间的竞争会导致生长速率加快，同时释放的次级代谢物可能对CUEC产生负面影响。敌对相互作用可能引发应激反应，进一步降低CUEC。相反，促进作用通过拓宽物种实现的生态位、减轻环境压力和降低胞外酶生产成本，从而提高CUEC。在更高营养级的生物相互作用中，如捕食，可能通过改变微生物密度和影响物种间竞争的结果，变异性地影响CUEC。

Abiotic controls
Temperature
温度对土壤微生物CUE有显著影响，在短期培养中，呼吸通常比生长增加更多，导致CUEP下降。对CUEC和CUEE的影响则较不明确，这可能是由于不同微生物类群的反应差异以及与其他环境因素的交互效应。温度变化可以导致群落特征的变化或选择具有不同生活策略的类群，这分别称为特征修饰和特征过滤。然而，关于不同类群在温度变化下CUEP的变化的研究有限，影响了我们准确预测CUEC变化的能力。温度对土壤微生物CUEC和CUEE的直接和间接效应之间的相互作用使得我们对升温对CUE影响的理解变得复杂。升温可能加剧碳-营养素不平衡，从而可能降低微生物CUE，但也可能提高基质利用效率，从而增强CUE。预计升温条件下，由于蒸发蒸散增加，土壤湿度的减少也增加了复杂性，温度和湿度对微生物CUE的综合影响尚未得到充分探索。一些土壤碳模型，如Millennial和MIMICS，已经开始考虑CUEC的温度依赖性，表明对微生物CUE对温度波动的动态响应的认识正在增长。

Soil water availability
增加的土壤湿度通过改善基质的扩散性和可及性、减少在干旱期间合成渗透物质的投资来促进微生物生长和CUE，只要条件保持氧气充足。长期的水分胁迫会降低土壤基质的可及性，并增加在干旱期间生存所需合成渗透物质的需求，从而导致CUEC的降低，尽管在干旱条件下仍然活跃的类群可以维持相对较高的生长速率。此外，干旱减少了植物对土壤的碳输入，这可能导致微生物资源减少，从而导致CUE降低。干旱引起的微生物呼吸和生长变化的复杂相互作用可能使CUE保持不变，如果这些过程互相平衡的话。高水平的土壤湿度也可能降低微生物CUE。随着土壤孔隙充满水分，空气空间和氧气扩散性下降，若饱和发生，可能导致厌氧条件。在氧气限制下，土壤微生物会从有氧呼吸转变为厌氧呼吸或发酵，显著降低能量产出，导致微生物生长和CUE减少，而对CO2生产速率的影响较小，因为生化反应速率会增加。

干燥土壤的重新湿润也会导致CUE的快速变化，建模研究和实证证据均表明这一点。重新湿润后，呼吸增加而生长滞后，尤其是在土壤干燥很长时间之后。因此，在重新湿润后的初期，CUE较低，然后随着生长在重新湿润后的头几天恢复而增加。然而，在这次微生物活动的初始脉冲之后，CUE达到峰值并再次降低，因为在重新湿润过程中释放的基质被消耗。

Nutrient availability
营养素如N和P的可用性显著影响微生物的生长和呼吸，这与化学计量稳态的概念相符合，该概念假设微生物细胞的生物量C:N:P比率受到限制。因此，随着底物的C对营养素比率的增加，CUE（碳使用效率）会降低；当有机底物营养素贫乏时，营养素添加可以提高CUE。多个碳循环模型，例如Manzoni等人提出的模型及其后续实施，已经将CUE动态作为化学计量的函数纳入其中。与稳态概念相反，最新的研究发现微生物能够动态地储存和利用营养素，这有助于在不同环境下保持稳定的CUE，因为它们可以将生长和呼吸过程与即时的营养素可用性分开。这种对营养素压力的弹性表明，未来的碳模型应纳入微生物营养素储存动态，以提高预测准确性。

Soil pH
土壤pH影响微生物CUEC和CUEE，通过影响细菌群落组成并作为潜在的压力源。土壤pH还通过改变微生物群落组成、营养素溶解度和金属毒性（如铝）来影响CUE。中性pH的栖息地通常具有比酸性或碱性土壤更高的细菌多样性和生物量。土壤pH从酸性向中性变化时，群落组成的响应与CUEC的显著增加相对应。然而，最新研究表明土壤pH、微生物群落组成和CUE动态之间存在复杂的相互作用，这在负相关和U形响应曲线中都有体现，指向pH=6.4的关键阈值，尽管记录这些计算可能较为复杂，可能需要进一步的完善。

Soil texture and structure
微生物生长与基质的可及性密切相关，这受到土壤环境条件如土壤质地和土壤结构的影响。约40%到70%的土壤细菌与微聚集体和粘土颗粒相关联。土壤环境的结构复杂性在生态系统层面上对土壤微生物的群落结构和功能起着至关重要的作用。土壤结构和成分的异质性创造了多样的微环境，影响微生物的相互作用、多样性、分布和活动，以及营养素循环和有机物分解等生态系统过程。然而，关于土壤质地或结构与微生物CUE（碳使用效率）之间关系的信息有限。一项最近的元分析发现，微生物CUEC或CUEE与土壤粘土含量之间存在显著的正相关，这归因于较高的粘土含量增强了基质的吸附，从而限制了基质对微生物的可用性，导致较高的微生物CUEC或CUEE。

Substrate quality
基质质量由有机物的化学特征定义，这些特征影响其分解性，如C:N比率和分子组成，显著影响土壤微生物CUE。所谓的“高质量”基质通常具有较低的C:N比率，表示相对平衡的氮含量，并且较少的难降解化合物，这通常导致较快的分解和较高的CUE，因为它提供了微生物生长和代谢所需的C和营养素。需要多步酶解的化合物会导致生物量建造效率降低。聚合基质如木质素和纤维素需要降解成单体后才能被细胞吸收，而较小的基质则容易通过膜扩散。Takriti等人（2018年）发现土壤CUEC与纤维素酶与苯酚氧化酶活性潜力比率之间存在正相关，这被认为指示了土壤有机物质（SOM）基质质量。不同的基质需要不同的代谢途径，导致每单位C同化的呼吸速率不同。Frey等人（2013年）观察到，与葡萄糖相比，当土壤施用草酸或酚类化合物时，微生物CUEC较低，尽管它们的分子大小相似。

微生物CUE随着基质中每摩尔C的化学能量的增加而增加，这突显了基质化学性质对土壤微生物CUE变异性的影响。这种关系类似于能量不平衡的概念，这与化学计量不平衡的概念相似。土壤微生物生物量和基质的能量含量可以通过还原度（γ）来量化，还原度指的是每个C原子用于生化反应的平均电子数，表示基质或生物量的能量密度。土壤微生物生物量的还原度（γB）通常在4.2左右，而基质的还原度（γS）通常在1（如草酸）到8（如甲烷）之间。土壤微生物使用的大多数基质的γS为3（如各种有机酸）、4（如葡萄糖和其他碳水化合物），较少为5或更高（如亮氨酸、多羟基烷酸酯或脂质）。当γS低于γB时，基质的能量含量不足以满足微生物需求，需要更多的基质氧化以满足每单位C同化的需求，从而降低CUE。这些见解形成了间接估算CUE的化学计量建模的基础。

SOC-CUE relationship

在生态系统层面，CUE与SOC浓度之间的关系可以是正向的、负向的或不存在的，这取决于多种过程之间的相互作用。较高的CUE可以通过生物合成和微生物副产物的积累来增加SOC，这通过包埋效应促进SOC形成；反之，CUE也可能通过激活微生物生物量和酶活性而引发SOC下降，这被称为激发效应。尽管一些研究表明CUE与SOC之间存在负相关，但大多数研究支持正相关关系，表明较高的CUE通常与SOC水平的增加相关。最近的一项研究显示，Tao等人使用观测数据和数据同化算法发现，在全球范围内，CUE与SOC浓度正相关，认为CUE是SOC形成的主要决定因素。然而，随后的争论提出了方法学上的担忧，这些担忧可能掩盖了微生物群落动态和SOC稳定化过程的重要性。

实际上，微生物CUE与SOC的联系依赖于微生物死体在土壤聚集体内的稳定化或与矿物的结合。这个稳定化过程对提高SOC至关重要，并受到物理化学土壤性质的显著影响，这些性质在不同土壤中变化很大，决定了死体保护的潜力。在具有高物理化学C稳定潜力和能够将简单化学基质转化为死体的微生物群落的土壤中，可以预期正的SOC-CUE关系。相反，当土壤微生物面临环境压力时，CUE与SOC之间的关系变得不那么可预测。特别是在相对于碳营养素有限的情况下，为了维持化学计量平衡所需的增加微生物呼吸会导致CUE降低。环境挑战如低氧或酸碱度，以及微生物竞争的生理成本，也可能导致CUE进一步降低。然而，这些对微生物活动的压力可能会以不同的方式影响SOC，可能导致CUE与SOC之间的负相关或微不足道的相关性。在富有机质的土壤中，如泥炭土，C稳定性更多依赖于未分解植物材料的积累，而不是死体形成，因此CUE与SOC之间的联系不那么直接。因此，富有机质土壤中的CUE-SOC关系预计会与主要通过矿物结合稳定C的矿质土壤中的关系不同。

此外，重要的是要认识到微生物CUE和SOC对环境变化的敏感性存在显著差异，它们的响应并不同步。微生物CUE可以在几天到几个月内迅速调整，而SOC可能需要数年甚至数十年才能作出可测量的反应。两项元分析的数据突出了这种差异，显示虽然施肥对CUEC和SOC都有正面影响，但CUEC的响应比率与SOC的响应比率，甚至微生物生物量C含量的响应比率并没有显著相关（如图5a、c所示）。这里的“响应比率”是计算处理组的测量值与对照组的值的比率。此外，CUEC的响应比率与处理时间（在十年内）并没有显著相关（如图5b所示），而SOC的响应比率则随着实验时间的增加显著上升（如图5d所示）。因此，SOC在数十年内逐渐接近平衡状态，而CUE几乎可以立即达到平衡。这种差异强调了在评估微生物CUE与SOC动态之间的相互作用时，考虑生态系统状态（SOC和微生物生物量）动态的重要性。

Using models and data across scales to clarify the microbial role in C cycling
Integrating genomic data with CUE and C models
随着高通量测序技术的发展，利用基因组数据来校准或验证C模型已变得既可行又经济。这种能力在预测CUE时尤其有价值。随着与微生物特征相关的基因组数据在种群和群落层面上变得越来越容易获得，通过宏基因组学技术（metagenomics），有效整合这些数据到碳循环模型中变得越来越重要。这种整合需要能够处理复杂微生物相互作用的模型，从单个种群到整个群落（见图2）。

Harmonization of CUE measurements and aligning measured and modeled CUE
协调不同方法之间的土壤微生物CUE测量结果是一个挑战，因为不同测量技术之间存在差异。虽然采用通用的CUE测量协议——即单一的标准化测量方法——是理想的，但考虑到CUE的复杂性，这可能不可行。因此，更实际的方法是提供对不同研究中使用方法的清晰和全面的描述。这种详细的报告应包括所考虑的生理过程信息，例如维护、酶生产、生物量生成和死亡率。这种详细程度有助于理解和比较不同研究的结果，并选择适当的数据进行模型校准。

Constraining CUE using model-data fusion
数据同化涵盖了一系列技术，包括贝叶斯推断，通过整合观测数据来优化生物地球化学模型。这个过程不仅更新模型参数以反映基于可用数据的最可能值，还量化这些参数的不确定性，从而弥合经验观察和理论模型之间的差距。这种方法对于像微生物CUE这样的参数尤其重要，因为这些参数由于技术限制在现场直接测量困难。Tao 等人展示了一种数据同化的创新应用，他们开发了“过程引导深度学习和数据驱动”（PRODA）方法。该方法将全球范围的土壤有机碳（SOC）数据与微生物明确模型整合，以生成全球微生物CUE的地图。PRODA 使用传统的贝叶斯数据同化来估计特定地点的参数，然后使用深度学习将这些地点特定的参数估计外推到全球尺度。最终得到的参数集与观测数据最佳对齐，提供了全球范围内微生物CUE和SOC储存模式的详细视图，以及其他土壤C循环动态，如分解速率、环境对土壤呼吸的影响和垂直C运输。

Long-term SOC records and ecosystem manipulation experiments
生态系统操控实验和自然梯度观察为了解微生物群落及其CUE（碳使用效率）如何适应全球变化因素提供了宝贵的见解。特别是那些改变环境因素如土壤温度、降水模式或养分水平的长期现场实验（或利用自然梯度的研究）非常有见地。这些实验提供了关于全球变化驱动因素对CUE持久影响的关键数据，同时突显了当前模型的局限性，并增强了我们对生态过程的理解。将这些实验结果与模型模拟结果整合，并借助经过验证的现场建模协议和额外的观测数据，是稳步提高模型准确性和复杂性的重要步骤。

Diagnosing CUE from existing models or simulation archives

图6注释：从营养素增强版本的“动态生态系统碳和水文学组织”（ORCHIDEE-CNP）陆地表面模型中诊断的CUE，采用的土壤模块基于：(a) CENTURY模型128，或 (b) MIMICS模型，具有恒定的内在CUEC132。c CENTURY模型与MIMICS模型诊断的CUE值之间的相关性。d 两种情景下CUE的分布频率。