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植物可以在没有根和土壤的情况下生存吗？答案是“可以”。空气凤梨便是一个生动有趣的例证，它们无需根系也能脱离土壤在空中生存。这些神奇的植物属于凤梨科空气凤梨亚科，以其独特的适应能力而闻名。它们通过特化的叶片表皮毛替代根系的吸收功能，展现了“器官功能互补”的奇妙现象。空气植物的进化引发了几个值得思考的问题：它们是何时、何地从陆生环境转向空中栖息地的？是什么驱动了这一转变？空气植物失去根部功能的遗传基础是什么？叶片上的特殊毛状体是如何代替根部执行吸收功能的？最重要的是，它们如何在空中环境中获取必需的营养物质？
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空气凤梨
2024年11月06日，浙江大学农学院张明方／喻景权团队联合上海辰山植物园、浙江省农业科学院、华大基因等单位，在Nature Communications期刊上在线发表了题为Tracing the evolutionary and genetic footprints of atmospheric tillandsioids transition from land to air的研究成果。该研究采用多组学方法，解析了空气凤梨的起源与进化时间、地点，探讨了推动其进化的动力学因素，并揭示了其独特适应性器官特征的遗传基础，以及在空中环境中获取营养的生存策略。
为了追溯空气凤梨的起源，研究人员广泛收集了覆盖空气凤梨亚科（Tillandsioideae）78%属的植物，利用转录组测序获得低拷贝基因的91个核基因，构建了空气凤梨亚科植物系统发育树（图1）。然后通过祖先重建和分子钟计算，发现核心空气凤梨亚科植物起源于11.3百万年前的安第斯山脉，祖先类型为积水型凤梨（图2a）。大约在6百万年前，安第斯山脉快速隆起，推动了物种的分化，完全大气生的空气凤梨出现，这些植物通常被称为“air plants”。地球气候世代的转变也加速了物种的分化（图2b-c）。空气凤梨根器官功能退化，仅发挥“固着”作用的遗传基础空气凤梨的根部功能显著退化，主要仅发挥机械“固着”作用或完全缺失。通过基因组和比较基因组分析（图3a-e），研究人员发现与根发育相关的关键基因（如SCR、WER、TTG1、JKD）在附生凤梨类群中发生了快速进化，并受到选择固定（图3i-j）。与侧根发育相关的AR1基因家族则出现显著收缩。与根系响应重力的关键基因ARG1丢失，而负调控基因WG2则受到正向选择。同时，根系对水分响应的关键基因EN1也发生丧失。这些结果表明，空气植物的进化适应增强了它们在大气生态位中的生存能力。此外，利用相同的方法，研究人员还找到了空气凤梨耐旱的基因组适应性进化的关键基因（图3f-g）和积水类型凤梨蓄水槽形成的关键基因AS1的变异选择（图3h）。此外，研究人员通过空间转录组分析发现，与次生细胞壁合成相关的多个基因在根被和皮层组织中表现出快速表达，为根系在生长过程中迅速木质化并发挥机械“固着”作用提供了分子基础(图4)。图3 比较基因组分析揭示空气凤梨耐旱、根退化和蓄水槽形成的遗传基础特化表皮毛替代根系获得吸收功能，实现“器官功能互补”的机制随着根部失去吸收水分和养分的能力，附生凤梨科植物的叶片表皮中特化的表皮毛进化出了吸收功能，代替根系，实现了“器官功能互补”。这些多细胞表皮毛由基部活细胞和死盾形部分组成，表面覆盖薄层角质层，能够阻止毛细管流动，这对其吸收功能至关重要。研究人员通过大规模比较基因组分析鉴定出与角质合成相关的三个关键串联重复基因——CYP96A15（图5a）。这三个基因在所有附生凤梨植物中经历序列变异后被选择并固定(图5b)。在原位杂交实验中，发现这些CYP96A15重复基因在表皮毛的顶端和基部细胞中特异性表达(图5c)，进一步表明它们可能在空气凤梨表皮毛吸收功能的获得中发挥了关键作用。此外，研究人员还通过空间转录组技术，鉴定出多个在表皮毛细胞中特异性表达的基因，为后续空气凤梨表皮毛的研究提供了新的突破口(图6)。在解决了水分吸收问题后，另一个对空气植物生存至关重要的问题是养分问题。研究人员通过16S rRNA测序和宏基因组分析，发现空气凤梨叶表附生了大量固氮细菌（图7a），且这些细菌具有特异性，特别是1174-901-12属细菌，专一性地附生在空气凤梨的叶表，并且在细菌类群中占据主要地位，可能与空气凤梨共进化（图7b-c）。此外，固氮酶nifA和nifH的发现进一步证实了这些细菌的固氮能力(图7d)。这些固氮细菌可能成为空气植物的主要氮源，尤其在营养匮乏的空中环境中尤为重要。总的来说，这项研究全面系统地揭示了空气凤梨植物从陆生到空生的遗传与进化机制（图8），为陆生植物进化动力和方向研究提供了新思路新见解。浙江大学农学院吕小龙博士，上海辰山植物园李萍园艺师，浙江省农科院金亮副研究员和三亚华大生命科学研究院阳峰博士为文章共同第一作者。浙江大学农学院张明方教授和喻景权院士为文章共同通讯作者。该研究获得浙江省高层次人才专项计划和中央高校专项基金的支持。本文转自BioArt植物公众号，只为分享交流，无任何商业用途。点击左下角“阅读原文”查看论文全文。
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