刺吸式昆虫取食植物的过程中，会向植物细胞内分泌唾液蛋白，这些蛋白在植物与昆虫的相互作用中起到重要作用。近年来，刺吸式昆虫效应蛋白的研究逐渐成为热点，尤其是针对褐飞虱 (Nilaparvata lugens) 和蚜虫效应蛋白的研究。到目前为止，已经从褐飞虱和蚜虫中鉴定出十多个效应蛋白。尽管NLR (Nucleotide-binding leucine-rich repeat receptor) 蛋白在赋予植物对病原菌抗性方面的重要性已广为人知，但是NLR介导的ETI (Effector‑triggered immunity)、细胞死亡和SA (salicylic acid) 信号通路在植物对昆虫抗性中的作用并不清楚。最新研究表明，某些植物抗虫基因同样编码NLR蛋白。例如，首个被鉴定到的水稻抗褐飞虱基因Bph14编码CNL蛋白，暗示着水稻对昆虫和病原菌的抗性机制可能存在相似之处 (Du et al., 2009; Hu et al., 2017; Guo et al., 2023)。化学感受蛋白 (Chemosensory protein, CSP) 是昆虫中的一个具有OS-D结构域的水溶性小蛋白家族。研究表明，褐飞虱NlCSP家族的六个成员能够引起本氏烟草的矮小表型 (Rao et al., 2019)。蚜虫中的效应蛋白MP10 (CSP) 和SmCSP4也参与蚜虫与植物的互作 (Bos et al., 2010; Rodriguez et al., 2014; Zhang et
al., 2023)。这些发现表明CSPs可能是激活植物免疫反应的保守效应蛋白。然而，CSPs激活植物免疫的分子机制仍然不清楚。近日，JIPB在线发表了中国科学院分子植物科学卓越创新中心万里课题组题为“Recognition of a salivary effector by the TNL
protein RCSP promotes effector-triggered immunity and systemic resistance in Nicotiana
benthamiana”的研究论文(https://doi.org/10.1111/jipb.13800)，该研究表明，本氏烟草 (Nicotiana benthamiana) 中的TNL蛋白RCSP可以识别昆虫唾液蛋白CSPs, 并且增强了烟草的ETI和系统性抗性。此外，RCSP 是首个被鉴定到能够识别昆虫效应蛋白的 TNL 蛋白。图1. NlCSP11引起的细胞死亡和矮小表型依赖于EDS1和NRG1
该研究发现，来自六个不同昆虫目的CSPs在本氏烟草中过表达会引起烟草的矮小表型。NlCSP11瞬时表达引起的细胞死亡和矮小表型都依赖于EDS1、NRG1和SAG101，表明NlCSP11在本氏烟草中激活了ETI (图1)。与另一种效应蛋白XopQ (被本氏烟草中TNL 蛋白ROQ1识别) 相比，NlCSP11的过量表达引起了烟草对丁香假单胞菌DC3000和烟草花叶病毒TMV更强的系统性抗性，并且在顶端叶片中引起了更高水平的SA积累。通过大规模VIGS筛选，该研究在本氏烟草中鉴定到了一个能够识别多种CSPs的TNL蛋白RCSP。RCSP不仅能够识别褐飞虱中的6个不同CSPs，还可以识别蚜虫效应蛋白MP10。免疫共沉淀 (Co-IP)、双分子荧光互补 (BiFC) 和AlphaFold2预测揭示了NlCSP11和RCSP之间的相互作用。有趣的是，RCSP的TIR结构域中并不包含典型TNL酶活所需的保守催化残基谷氨酸。该研究结果表明，CSP-RCSP通过超强激活SA信号通路，增强了ETI和系统性抗性(图2)。
中国科学院分子植物科学卓越创新中心博士后饶卫卫和马婷婷为论文的共同第一作者，中国科学院分子植物科学卓越创新中心万里研究员为通讯作者。该研究得到了中科院分子植物科学卓越创新中心、国家自然科学基金 (32270304) 和中国科学院先导B专项 (XDB27040214) 等的支持。
参考文献：
Bos,
J.I., Prince, D., Pitino, M., Maffei, M.E., Win, J., and Hogenhout, S.A. (2010). A
functional genomics approach identifies candidate effectors from the aphid
species Myzus persicae (green peach aphid). Plos Genet. 6:e1001216.Du B,
Zhang, W., Liu, B., Hu, J., Wei, Z., Shi, Z., He, R., Zhu, L., Chen, R., and
Han, B., et al. (2009).
Identification and characterization of Bph14, a gene conferring
resistance to brown planthopper in rice. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 106:22163-22168.Guo,
J., Wang, H., Guan, W., Guo, Q., Wang, J., Yang, J., Peng, Y., Shan, J., Gao,
M., and Shi, S., et al. (2023). A
tripartite rheostat controls self-regulated host plant resistance to insects.
Nature 618:799-807.Hu L,
Wu Y, Wu D, Rao W, Guo J, Ma Y, Wang Z, Shangguan X, Wang H, Xu C., et al. (2017). The
Coiled-Coil and Nucleotide Binding Domains of BROWN PLANTHOPPER RESISTANCE14
Function in Signaling and Resistance against Planthopper in Rice. Plant Cell 29:3157-3185.Rao,
W., Zheng, X., Liu, B., Guo, Q., Guo, J., Wu, Y., Shangguan, X., Wang, H., Wu,
D., and Wang, Z., et al.(2019). Secretome analysis and in planta expression of salivary proteins
identify candidate effectors from the brown planthopper Nilaparvata lugens.
Mol. Plant Microbe Interact. 32:227-239.Rodriguez,
P.A., Stam, R., Warbroek, T., and Bos, J.I. (2014). Mp10 and
Mp42 from the aphid species Myzus persicae trigger plant defenses in Nicotiana
benthamiana through different activities. Mol. Plant Microbe Interact. 27:30-39.Zhang, Y., Fu, Y., Liu, X., Francis, F., Fan,
J., Liu, H., Wang, Q., Sun, Y., Zhang, Y., and Chen, J. (2023). SmCSP4 from
aphid saliva stimulates salicylic acid-mediated defence responses in wheat by
interacting with transcription factor TaWKRY76. Plant Biotechnol. J. 21:2389-2407.文章引用：
Rao, W., Ma, T., Cao, J., Zhang, Y., Chen, S., Lin, S., Liu, X., He, G., and Wan, L. (2024). Recognition of a salivary effector by the TNL protein RCSP promotes effector-triggered immunity and systemic resistance in Nicotiana benthamiana. J. Integr. Plant Biol. https://doi.org/10.1111/jipb.13800![]()
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