中国农大付永彩课题组从野生稻中鉴定到功能持绿且生育期提前但产量不减损基因OsSCE1a

学术 2024-11-30 19:37 广东

近日，Plant Biotechnology Journal杂志在线发表了由中国农业大学付永彩课题组撰写的“The SUMO-conjugating enzyme OsSCE1a from wild rice regulates the functional stay-green trait in rice”论文。该研究采用图位克隆策略在云南元江野生稻中鉴定到一个同时调节功能持绿和生育期的基因OsSCE1a，该基因编码SUMO E2结合酶。低表达或敲除OsSCE1a提高叶绿素含量和光合能力，并提高氮素利用效率，同时生育期提前，但产量不减损。OsSCE1a启动子中的MITE转座子插入/缺失是调节这些性状的功能变异。OsSCE1a在进化中受到选择，存在明显的籼粳分化。OsNAC2与MITE互作进而增强OsSCE1a的表达。OsSCE1a的遗传调控揭示了其在改良水稻上的潜力。OsSCE1a介导的涉及氮同化基因OsGS2的SUMOylation（苏木化），抑制了谷氨酰胺合成酶（GS）活性。此外，OsSCE1a通过苏木化一些转录因子如OsGBP1来调控抽穗期关键基因Ghd7的表达。研究结果揭示了苏木化在作物中的作用，并为提高水稻多季种植和农业生产力提供了新的基因资源。

籼稻（Oryza sativa ssp. indica）和杂交稻的叶片早衰是一种普遍现象，严重影响水稻产量。叶绿素（Chl）含量是叶片衰老的重要指标。许多参与叶绿素合成（Jung et al.，2003; Kong et al.，2016; Lee et al.，2005; Sakuraba et al.，2013; Sun et al.，2011; Wang et al.，2010; Wu et al.，2007; Xiong et al.，2021; Yang et al.，2016; Zhang et al.，2006; Zhou et al.，2017）和降解（Kusaba et al.，2007; Morita et al.，2009; Piao et al.，2017; Sato et al.，2009; Shin et al.，2020）的基因都会影响叶片衰老。水稻叶绿素降解基因的突变表现为持绿，但却不能维持光合能力。到目前为止，已经鉴定出一些功能性持绿基因，它们可以使叶片的叶绿素含量提高并增强光合效率。无功能叶绿素降解基因OsSGR启动子的自然变异微调了OsSGR的表达，导致叶绿素降解减少，从而持绿。将粳稻的OsSGR等位基因导入优良籼稻品种，可以延缓叶片衰老，增强光合能力，从而提高籽粒灌浆速率和产量（Shin et al.，2020）。叶片衰老是由营养缺乏引起的，特别是在低氮（N）条件下（Shin et al.，2020）。OsFd-GOGAT（Zeng et al.，2017）、OsGS2（Bao et al.，2015）和ARE1（Wang et al.，2018a）负责调节氮同化，从而影响叶片衰老。转录因子OsGRF4（Li et al.，2018）和OsDREB1C（Wei et al.，2022）同时激活决定光合能力和氮利用的基因的表达，从而增产。一般来说，持绿水稻会导致生育期延长，而产量会随着生育期的缩短而下降。然而，一些基因可以缩短生育期而不减产（Fang et al.，2019），甚至可以增产（Wang et al.，2018b；Wei et al.，2022）。

苏木化是一种动态的、可逆的翻译后修饰，通过调节蛋白质的活性、稳定性、位置和相互作用来精细调节植物发育和胁迫反应（Gill，2004；Miura et al.，2007；Rosa和Abreu，2019）。此外，苏木化在植物细胞中起着关键的转录调节剂的作用（Han et al.，2021a，2021b）。与泛素化途径类似，SUMO偶联途径由三个酶级联组成：SUMO E1激活酶、SUMO E2结合酶和SUMO E3连接酶。然而，与泛素化不同的是，SUMO E2直接与底物相互作用，可不经过SUMO E3连接酶，特异性识别SUMO分子并将其与某些底物偶联（Gareau和Lima， 2010）。迄今为止，只有少数研究探索了SUMO E2偶联酶（OsSCEs）调控水稻性状(Joo et al., 2019；Nigam et al., 2008；Rosa et al., 2018；Skelly et al., 2019)。因此，苏木化在作物中的作用机制有待进一步研究。

1. OsSCE1a的图位克隆与功能分析

研究前期利用元江野生稻和籼稻材料93-11构建了一套渗入系（9YJ系列），并从中筛选出叶绿素含量提高且抽穗期提前的渗入系9YJ30（图1a,b,c），该系在长日照条件下的抽穗期比93-11提前约5-7天，在短日照条件下提前约3天。随后，利用93-11和9YJ30构建F2分离群体，并鉴定出调控叶绿素含量和抽穗期的QTL qHSCH3，进一步筛选出杂合单株，构建了包含7864个单株的群体进行精细定位。通过筛选重组单株并种成纯合系，以提高表型评估的准确性。结果表明叶绿素含量和抽穗期性状共分离，调控这两个性状的基因被锁定在14.4-kb区域内。该区间包含4个ORF，其中ORF1（不表达）和ORF2（转座子）不予考虑，ORF4被功能验证排除，ORF3（LOC_Os03g03130）编码SUMO E2结合酶OsSCE1a。测序结果表明OsSCE1a 编码区没有序列变异，但在93-11和9YJ30的启动子之间存在差异，9YJ30的启动子包含一个367-bp的缺失，这是一个微型反向重复转座元件（MITE）。

研究人员将OsSCE1a敲除和过表达载体转化到93-11中。与93-11相比，OsSCE1a-KO^93-11转基因植株在北京地区表现出叶绿素含量增加和提前约6-8天的抽穗期，而OsSCE1a-OE^93-11转基因植株则显示出减少叶绿素含量和延迟抽穗期。此外，研究人员还用93-11的互补载体转化了9YJ30（OsSCE1a-CPL^9YJ30），与9YJ30相比，阳性植株表现出增加OsSCE1a表达量、减少叶绿素含量和抽穗期延迟。在抽穗期，研究人员测量了净光合速率（Pn）并分析了叶绿素荧光（Fv/Fm）。与野生型相比，OsSCE1a-KO突变体显示出高的Pn和Fv/Fm，而OsSCE1a-OE^93-11和OsSCE1a-CPL^9YJ30则显示出低的Pn和Fv/Fm值。

分析93-11的不同组织部位中OsSCE1a的表达，结果表明其主要在光合组织叶片中表达，且与其他组织相比表达量最高（图1f）。苗期，拔节期的倒一、倒二、倒三和倒四以及抽穗期叶片中OsSCE1a的表达量测定结果表明OsSCE1a在叶片衰老过程中表达量下降，且93-11的表达量高于9YJ30（图1g-i）。亚细胞定位结果表明OsSCE1a定位在细胞核和细胞质中，尤其定位于叶绿体。

图1 OsSCE1a的定位、克隆、功能验证与基因表达

2. OsSCE1a负向调控功能持绿和提早抽穗

为了研究OsSCE1a在持绿性状中的作用，研究者从拔节期（种植后约80天）到收获期（种植后约150天），每隔7天测定93-11，渗入系9YJ30以及敲除突变体OsSCE1a-KO^93-11中叶绿素含量（图2a-g）。结果表明抽穗期（种植后约101~108天）叶绿素含量最高，随后降低。与93-11相比，渗入系9YJ30以及敲除突变体OsSCE1a-KO^93-11中叶绿素含量在第101-129天较高，且与93-11相比，渗入系9YJ30以及敲除突变体OsSCE1a-KO^93-11中叶绿素下降较慢（图2g）。然而，由于渗入系9YJ30以及敲除突变体OsSCE1a-KO^93-11早熟，在收获阶段的叶绿素含量明显低于93-11（图2c,f,g）。除收获期外，渗入系9YJ30以及敲除突变体OsSCE1a-KO^93-11中光合效率均高于93-11（图2h-i），由此证明OsSCE1a调控功能持绿表型。此外研究表明9YJ30和OsSCE1a-KO^93-11突变体的抽穗期在北京分别提前了5-7天和6-8天，这使得其生育期也相应缩短（图2j-k）。

图2 OsSCE1a负向调控功能持绿和提早抽穗

3. OsSCE1a负向调控氮利用效率

为了探索叶片衰老的生理基础，研究人员在苗期用去离子水中培养93-11和9YJ30，以诱导营养饥饿。饥饿条件下，9YJ30的叶绿素含量显著高于93-11（图3a,b），表明叶片衰老是由营养缺乏引起的。随后，研究人员在田间对两亲本和OsSCE1a-KO^93-11突变体进行了低氮处理（图3c）。与对照相比，9YJ30和OsSCE1a-KO^93-11的抽穗期提前7~9天，且叶绿素含量提高。9YJ30和OsSCE1a-KO^93-11在抽穗期低氮（LN）和正常氮（NN）的相对叶绿素含量（图3d），相对分蘖数（图3e），功能上三叶的相对氮含量（图3f）均高于93-11。此外，与93-11相比，9YJ30和OsSCE1a-KO^93-11突变体的生育期缩短，在LN条件下产量相关性状显著增加，而在北京正常条件下无显著差异（图3g）。93-11、9YJ30和OsSCE1a-KO^93-11突变体的收获指数（籽粒产量与地上部生物量之比）差异不显著（图S6l），说明氮肥利用效率提高，但收获指数没有因为生育期提前而受到损害。与93-11相比，9YJ30和OsSCE1a-KO^93-11突变体在NN和LN条件下的C含量和N含量均较高，但C/N比较低。LN条件下93-11的C/N比增加，而9YJ30和OsSCE1a-KO^93-11突变体的C/N比在LN和NN条件下无显著差异。此外，种子质量测定结果显示，OsSCE1a-KO^93-11突变体的蛋白质含量为11.1%，与蛋白质含量为10.7%的93-11相比略有增加，但OsSCE1a-KO^93-11突变体的白垩度较低，抽穗率较高，其他品质相关参数无显著差异。这些结果表明，较低的C/N比有利于延缓叶片衰老（Martin et al., 2002），OsSCE1a不仅可以调节光合作用，还可以调节N利用效率（NUE），影响C、N的适当平衡，从而影响功能持绿。

图3 OsSCE1a负向调控氮利用效率

4. OsSCE1a启动子自然变异影响功能持绿和抽穗期

对来源于39个国家和地区的115份核心种质进行测序分析，发现9种突变类型（图4a），Hap^93-11主要包含籼稻类型（MITE插入），Hap^9YJ30主要包含粳稻类型（MITE缺失）。且Hap^9YJ30的叶绿素含量显著高于Hap^93-11类型（图4b）。利用IRGCIS数据库结合2055份水稻资源的抽穗期表型进行关联分析，发现几乎所有的位点都与抽穗期显著相关。qRT-PCR结果表明Hap^93-11的相对表达量要高于Hap^9YJ30（图4d）。以上结果表明OsSCE1a的启动子结构变异通过控制OsSCE1a的表达进而调控功能持绿和抽穗期。水稻原生质体瞬时表达实验表明，MITE插入促进了OsSCE1a的表达。通过预测MITE的转录因子结合位点，同时结合酵母单杂交、EMSA和瞬时表达实验证实OsNAC2直接结合到OsSCE1a启动子中的MITE区域并激活其表达。研究人员在93-11背景下获得OsNAC2-KO突变体，该突变体表现出叶绿素含量显著提高、抽穗期提前以及光合速率和叶绿素荧光提高。因此，OsNAC2通过调节OsSCE1a的表达，进而影响水稻功能持绿和生育期。

基于公开的基因组重测序数据，研究人员分析了OsSCE1a的核苷酸多样性，并发现OsSCE1a在驯化过程中受到了正向选择。F_ST分析显示籼粳之间存在明显分化。MITE-D的比率在籼稻和粳稻中均高于野生稻，且在粳稻中远高于籼稻。这些结果表明，在栽培稻进化过程中，MITE部分被消除，并在粳稻中受到强烈选择。MITE在OsSCE1a启动子中的缺失可能是栽培稻中的一个有利变异。

籼稻表现出早期叶片衰老，而粳稻表现出晚期叶片衰老。粳稻的生育期比籼稻短，以适应北方环境。OsSCE1a 在籼稻和粳稻之间表现出明显分化。OsNAC2 与 OsSCE1a 启动子中的 MITE 结合以提高其在籼稻中的表达，而粳稻中OsSCE1a启动子中的 MITE 缺失导致其表达降低、叶绿素含量较高和生育期缩短。也许OsSCE1a的粳稻单倍型可以通过常规育种转移到籼稻中，或者可以在各种水稻品种中敲除OsSCE1a以改善这些性状。此外，功能持绿和较早的抽穗期有助于克服杂交稻的过早衰老，以及杂交稻亲本晚熟的遗传。

图4 OsSCE1a启动子自然变异影响功能持绿和抽穗期

5. 对OsSCE1a的遗传操作揭示了该基因在水稻改良中的潜力

为进一步验证OsSCE1a在促进早抽和持绿特性中的作用，研究人员将OsSCE1a-KO转入优良籼稻品种黄华占（HHZ）和优质粳稻品种武运粳27（WYG）和稻花香（DHX），分别获得OsSCE1a-KO^HHZ、OsSCE1a-KO^WYG和OsSCE1a-KO^DHX突变体。与野生型相比，OsSCE1a-KO突变体的叶绿素含量、光合速率和叶绿素荧光显著提高，抽穗期提前。在北京，9YJ30、OsSCE1a-KO^93-11突变体与籼稻93-11以及OsSCE1a-KO^HHZ突变体与籼稻HHZ的单株产量没有显著差异。然而，OsSCE1a-KO突变体的生育期比对照短，这可能有助于将种植范围扩展到北方，并在南方多季种植。在北京，WYG几乎不结实，而OsSCE1a-KO^WYG突变体的结实率约为60%。然而，OsSCE1a-KO^DHX突变体在北京的产量性状略有下降。因此，对于生育期过长（如WYG）或过短（如DHX）的水稻品种，敲除OsSCE1a可能不会导致在北京种植时产量足够高，但这些材料在适宜的纬度种植时可能会成功，这表明OsSCE1a具有应用潜力。

与93-11相比，通过93-11和9YJ30以及93-11和OsSCE1a-KO^93-11突变体的杂交得到的F1，其叶绿素水平增加，抽穗期提前，光合速率和叶绿素荧光也显著提高。当将93-11和OsSCE1a-KO^93-11突变体分别与不育系Y58S杂交时，Y58S和OsSCE1a-KO^93-11的叶绿素含量、光合速率和叶绿素荧光增加，其生育期缩短。总之，高光合效率和早熟表现出显性特征，这为水稻杂种优势的利用提供了巨大的潜力。

6. OsSCE1a介导OsGS2的苏木化并抑制GS酶的活性

OsSCE1a编码SUMO E2结合酶。IP-MS显示OsSUMO1与OsSCE1a的互作，并通过BiFC、Co-IP和酵母双杂实验证明其互作关系。IP-MS中还筛选到一个谷氨酰胺合成酶基因OsGS2（定位于叶绿体中参与氮同化的关键基因），BiFC和Co-IP实验结果表明OsSCE1a或OsSUMO1在叶绿体中与OsGS2互作。研究者使用了苏木化系统，将AtSCE1a替换为OsSCE1a进行苏木化分析。结果表明通过使用His和SUMO标签抗体，观察到由于AtSUMO1的结合，分子质量从89 KD转移到107 KD的变化，这一变化在含有AtSUMO(GG)的样本中观察到，但在含有AtSUMO(AA)的样本中未观察到，说明OsSCE1a可以苏木化OsGS2。而对9YJ30和OsSCE1a-KO^93-11的谷氨酰胺酶活性测定发现均高于对照（图6f），说明OsSCE1a直接与OsGS2互作，介导OsGS2的OsSCE1a抑制GS酶活性。

苏木化和泛素化是竞争性过程，苏木化通过防止目标蛋白泛素化，可以增加目标蛋白的稳定性。然而，在本研究中，苏木化水平较低的9YJ30和OsSCE1a-KO^93-11突变体显示出较高的GS酶活性，这表明SUMO与目标蛋白的结合改变了底物的空间构象，进而调节催化底物转化为产物的酶的活性。

图5 OsSCE1a介导OsGS2的苏木化并抑制GS酶的活性

7.OsSCE1a 靶向并苏木化转录因子如OsGBP1进而调控生育期

研究人员在抽穗期对93-11和OsSCE1a-KO^93-11突变体的剑叶进行转录组分析。差异表达基因（DEGs）在多个生物学过程中富集，识别出许多与衰老相关的DEGs。同时，也识别出与抽穗期相关的DEGs，包括正向调控抽穗期的OsMADS1、OsMADS14、OsMADS18和负向调控抽穗期的Ghd7等。在先前的研究中，Ghd7表达上调延迟抽穗，而Ghd7过表达抑制了Ehd1-Hd3a/RFT1开花途径。RT-PCR分析证实，93-11中Ghd7的表达较高，但开花基因OsMADS1、OsMADS14、OsMADS18、Hd3a和RFT1的表达水平在93-11中低于9YJ30和OsSCE1a-KO^93-11突变体。由此猜测OsSCE1a促进OsMADS1、OsMADS14、OsMADS18、Hd3a和RFT1的表达，抑制Ghd7的表达，表明OsSCE1a可能影响与抽穗期相关的基因表达，进而调控生育期。

研究人员预测了Ghd7启动子区转录因子结合位点，并鉴定出转录因子OsGBP1。酵母单杂交实验和EMSA证实OsGBP1能够与Ghd7启动子结合。研究人员还预测了OsGBP1的高苏木化位点。将三个赖氨酸突变为精氨酸（OsGBP1^R）后，进行瞬时表达实验。OsGBP1的苏木化促进了Ghd7启动子的活性。此外，苏木化实验表明OsGBP1参与由OsSCE1a介导的苏木化。因此，OsSCE1a介导的OsGBP1的苏木化调节抽穗期，从而影响生育期。

中国农业大学农学院水稻研究中心已毕业博士生元旭朝（现海南大学博士后）、硕士毕业生栾艳芳，已毕业硕士生刘栋（现工作于张家口农科院），已毕业硕士生王健（现广东农科院助理研究员），已毕业硕士生彭建祥（现百奥云AI大数据部门总监）为论文的共同一作，中国农业大学付永彩教授（http://faculty.cau.edu.cn/nxswxy/fyc%20%20%20/list.psp；）和张坤副教授（http://faculty.cau.edu.cn/zk100/list.htm）为论文的共同通讯作者。水稻研究中心博士生苏晶晶、肖洋、马新和祝晓阳给予了实验上的帮助。孙传清教授为该项目的开展提供了良好的平台，并指导了实验，谭禄宾教授、刘凤霞副教授、孙红荧副教授、顾凭老师和朱作峰教授参与指导实验。海南大学徐冉教授，安徽农科院水稻所张培江研究员参与了论文的指导。特别感谢日本关西学院大学的Katsunori Tanaka教授提供的体外苏木化系统，感谢小麦中心刘杰老师和王浩然博士在苏木化方法上的指导与帮助。研究工作得到了国家自然科学基金重点项目（32130079）、中国高校科学基金（2024TC162）、中国农业大学2115人才培育计划和三亚崖州湾科技城引导项目（SYND-2021-4）的支持。

论文链接：

http://doi.org/10.1111/pbi.14524

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