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Ecosystem Function
在许多生态系统中，生物多样性的减少往往导致生物量的下降以及其他生态系统功能的损失。此领域的大多数研究主要集中在植物群落上，而对于在积累和合成有机养分方面起关键作用的消费者关注较少。昆虫和蜘蛛通过积累和合成多不饱和脂肪酸（polyunsaturated fatty acids, PUFAs）等有机养分，在生态系统中扮演着不可或缺的角色。本研究分析九种不同土地利用类型下的溪流和陆地生境的调查数据，探讨了昆虫和蜘蛛的多样性如何影响PUFAs的群落浓度。
研究发现，在陆地及水生系统中，以及不同土地利用模式下，生物多样性较高的群落不仅具有更高的生物量，而且PUFA的质量也更优。在以人类活动为主导的系统中，即便物种丰富度相同，捕食者的生物量以及PUFA的生物量均低于自然系统，表明了人类活动的负面影响。此外，水生生态系统的PUFA质量普遍高于陆地生态系统。研究结果强调了保护生物多样性的重要意义，并突显了水生生物多样性的独特益处。 研究背景
由于人为压力，尤其是气候变化和土地利用方式的改变，地球各个营养级的生态系统的生物多样性正在遭受损失。大量的研究表明，生物多样性的减少，特别是初级生产者（例如植物和藻类）的生物多样性的减少，会对生态系统的功能造成损害。尽管如此，关于消费者物种丰富度对生态系统功能的具体影响仍然了解不多，但鉴于最近动物多样性和生物量的显著下降，迫切需要对此有更多的认识。消费者为生态系统提供了另一种极其宝贵却常被忽视的功能：它们在体内合成并积累了许多重要的有机营养物质（图1A）。值得注意的是，与元素养分（如氮、磷）不同，有机养分是暂时性的，通常在生物体死亡后迅速被氧化成更简单的化合物，因而其对消费者的营养价值也会随之迅速下降。目前，除了生物量或元素养分之外，消费者所提供的营养功能很少被赋予经济价值，有机养分过程也尚未被广泛地纳入到生物多样性-生态系统功能（BEF）的研究当中。像长链多不饱和脂肪酸（LC-PUFAs）这样的有机营养物质对于消费者至关重要，水生生态系统的食物网通常包含比陆地生态系统食物网更多的这些关键脂肪酸。因此，那些在其生命周期中能够穿越生态系统边界（例如从河流到陆地）的消费者，如河流沿岸地区从溪流中迁出的昆虫，可以成为食物网中其他部分所缺乏的关键有机养分的来源，否则这些养分的稀缺可能会限制次级生产的效率。图1: 生态系统营养物质积累的预测模式。(A) 食物网（如图中的陆生（绿色）和水生（蓝色）食物网）底部有机营养物质可用性的差异，以及优先保留率（即相对于食物中营养物质的含量而言，被保留并纳入生物量的营养物质的含量）和消费者内部生物合成率（即营养物质是否来自初级生产者）如何影响营养物质浓度（即营养物质含量占生物量的比例；截距）。营养浓度与营养级之间的关系取决于初级生产者的营养浓度（截距）和营养级之间营养浓度的增加速度（斜率）。这个斜率包括初级生产者产生的化合物的优先保留以及消费者内部的生物合成。例如，在斜率较陡的食物网中，较高营养级的营养成分主要是食物链内部合成的产物，而不是来自初级生产者的纯营养成分的积累。(B) 大部分群落生物量通常位于较低营养级，随着营养级的增加呈金字塔形（灰色）。然而，在营养级之间被选择性保留和富集的有机营养物质的浓度随着营养级的增加而增加，在总生物量中占较大比例，形成倒金字塔形态（橙色）。(C) 物种越多的群落往往消费者越多，因此食物网的平均营养级（即从初级生产者到高阶消费者的所有营养级的平均营养级）通常会随着物种丰富度的增加而增加。由于有机营养物质在较高营养级的生物量中积累和富集的速度不同，食物网在物种丰富度和平均营养物质含量之间的比例关系也会不同，有些食物网在物种多样性较低的情况下营养浓度也会达到较高水平。作为地球上最为多样化的消费者群体之一，昆虫在研究营养物质与生物多样性-生态系统功能（BEF）关系中占据核心位置。昆虫和蜘蛛作为食物网中的重要中间营养级，促进了初级生产者与高营养级之间有机养分的转移、积累与合成。此外，昆虫及其他节肢动物正面临严重的区域性种群和生物多样性丧失，因此理解它们的生物多样性所带来的功能作用显得尤为关键。昆虫的多样性和数量尤其容易受到由城市化、农业集约化及湿地排水等地表利用变化所带来的威胁，这些变化可能会改变BEF关系。
在此研究中，作者利用了两个数据库，对瑞士境内419个小溪及323个陆地群落中记录的7675种昆虫和蜘蛛超过577,000条观察数据进行了采样，旨在探究昆虫和蜘蛛的生物多样性与其生物量及有机养分产出之间的关联。
通过对比从城市中心至天然草地和森林在内的九种不同土地利用类型下的溪流和陆地群落（图2A-B），研究探讨了这种关联如何随着人类土地利用和生境类型的变化而变化，并且探讨了人为和环境因素是如何影响BEF关系，包括有机养分的影响。
研究着重于分析omega-3（n-3）和omega-6（n-6）PUFAs（包括亚油酸（LIN）、α-亚麻酸（ALA）、花生四烯酸（ARA；20:4n-6）、二十碳五烯酸（EPA；20:5n-3）和二十二碳六烯酸（DHA；22:6n-3））的可利用性，这两种PUFAs是多数消费者所需的有机养分。由于水生初级生产者富含n-3 LC-PUFA，水生昆虫的n-3 LC-PUFA含量明显高于陆生昆虫（图1A）。因此，水生昆虫成为了从鱼类、鸟类到哺乳动物等多种脊椎动物捕食者获取n-3 PUFAs的主要途径。相反，n-6 PUFA在水生和陆生食物网中则更为普遍。
图2: 生物多样性与生物量和养分供应之间的尺度关系。(A) 研究的土地利用和生境分布，涉及从人类主导的生境到更自然的生境，如森林和草地。(B) 水生和陆生取样点的海拔分布。在不同土地利用类型的水生（蓝色）和陆生（绿色）生态系统中，物种丰富度的增加会导致(C) 昆虫和蜘蛛生物量以及(D) LIN、(E) ALA、(F) ARA、(G) EPA 和 (H) DHA 生物量的增加。大多数关于土地利用对生物多样性影响的研究主要聚焦于淡水或陆地生态系统，这限制了对生物多样性如何维持跨越生态系统边界的复杂食物网的理解。生态过渡带，即两种生态系统之间的物种丰富度交汇区域，可能是稀缺有机养分的重要来源。作者预测，水生昆虫的生物多样性可能对n-3 LC-PUFA的可利用性产生显著影响，为食虫性捕食者提供了重要的跨生态系统服务。将n-3 LC-PUFA的可利用性视为一种生态系统功能，有助于评估那些跨越河岸并在多个生态系统之间觅食的消费者的资源营养价值，并利用这种评价来强调保护生态系统间连通性管理措施的重要性。
1.营养相关脂肪酸的总生物量随物种丰富度的增加而增加
研究显示，在溪流和陆地生态系统中，昆虫和蜘蛛的物种多样性与生物量以及有机营养物质（即PUFA）的可利用性之间存在着正相关性（图2C-H）。在水生群落中，物种丰富度的跨度至少有一个数量级的差异，而在陆生群落中则超过了两个数量级（图2）。尽管多样性范围有所不同，但是无论是在何种生态系统内，昆虫和蜘蛛的生物量始终较高，且当物种丰富度增加10%时，昆虫和蜘蛛的整体生物量平均增长约11.5%（图2C）。更为重要的是，生理上至关重要的n-3和n-6 PUFA的质量与各生态系统的生物多样性之间同样呈现出正相关性（图2D-H）。例如，在水生和陆生系统中，物种丰富度每增加10%，EPA的质量就会提升12.2%。在水生和陆生生态系统中，物种丰富度与n-6和n-3 LC-PUFA前体LIN和ALA之间的关系类似（图2D-F）。然而，依据观察到的物种丰富度水平，溪流中LC-PUFA（即ARA、EPA和DHA）的可利用性是陆地LC-PUFA可利用性的10到100倍（图2G-H）。2.人类土地使用强度解释了生物多样性-生态系统营养关系的变化
在受人类活动强烈影响的陆地环境中，昆虫群落的生物量及其提供的有机养分量较低。在溪流和陆地生态系统中，物种丰富度与人类土地利用强度之间存在负相关，并且在陆地系统中，BEF（生物多样性-生态系统功能）关系本身也会因土地利用的不同而变化（图2）。在森林生境中，陆生昆虫和蜘蛛的生物多样性最高，同样地，在被森林环绕的溪流中，水生昆虫的多样性也最高。而在陆地农业区和城市地区以及这些土地利用类型所包围的溪流中，生物多样性水平最低。人类土地利用强度引起的多样性差异在陆地地区尤为显著：针叶林和针阔混交林的陆地多样性几乎是人类活动主导地区（即城市、郊区和农业区）的一个数量级以上。尽管BEF关系在所有生境和土地利用类型中均为正向，但在不同的土地利用类别之间存在差异，特别是在陆地系统中。例如，在人类活动为主导的区域内，生物多样性越高，生物量和PUFA供给量也越高（图2C-H），这突显了生物多样性在各种土地利用类型中的功能重要性。然而，在保持物种丰富度不变的情况下，较为自然的陆地地区（如森林）中的昆虫和蜘蛛群落相比人类活动主导地区的群落具有更高的生物量和长链PUFA质量（ARA、EPA和DHA）（图2C-H），这表明陆地BEF关系的强度会随土地利用的变化而变化。过去的BEF研究很少探讨随着物种丰富度的增加，捕食者生物量比例的上升趋势，但这种关系对于理解食物网内的营养物质积累至关重要。研究显示，捕食性昆虫和蜘蛛的生物量模式在解释陆地生境中生物多样性-营养浓度关系方面尤其重要，因为捕食性昆虫和蜘蛛是陆地上LC-PUFAs的主要来源，它们单位干重中所含的LC-PUFAs通常比非捕食性类群高出一个或多个数量级（图3D,F）。
在所有陆地地点，在特定的生物多样性水平下，捕食者的生物量及其LC-PUFAs质量最初高于猎物，随着物种丰富度的提高而趋于稳定（图3A-F）。这意味着捕食者的生物量具有更高的营养浓度，尤其是在物种丰富度较低的时候。这也解释了为何在所有物种丰富度水平下，大多数溪流地点的生物多样性-EPA和-DHA斜率（而非生物多样性-生物量斜率）都高于陆地地点的相应斜率，但在高物种丰富度水平下这种差距变得较小（图2C-H）。
在陆地生境中，与森林和草地等自然土地利用类型相比，在物种丰富度较低的情况下，人类活动频繁地区的捕食性和非捕食性类群的生物量均较低（图3C-D）。相比之下，在水生食物网中，捕食者的营养浓度和生物量占总生物量的比例随着物种丰富度的变化不大，且受土地利用或物种丰富度变化的影响较小。无论土地利用类型如何，溪流昆虫的生物量主要由猎物组成（图3A），但由于非捕食性水生类群富含LC-PUFAs，尤其是EPA，所以水生生物量的营养浓度始终远高于陆生生物量。
图3 | 生物多样性与捕食者或猎物生物量和营养浓度之间的比例关系。不同土地利用类型中不同水生和陆生昆虫和蜘蛛群落的捕食者和猎物的生物量（A和B ）和营养浓度（C至F ）均有所不同。在水生系统中，物种丰富度与生物量之间存在明显的正相关关系，平均解释了 87% 的变异，但在水生系统中，物种丰富度与 EPA 或 DHA浓度之间没有明显的正相关关系。相比之下，在陆生系统中，物种丰富度与生物量、EPA浓度和 DHA浓度呈显著正相关，平均分别解释了陆生系统生物量、EPA浓度和 DHA浓度变异的 84%、44% 和 74%。4.n-3 LC-PUFAs 的可利用性是生态系统的一项基本功能本研究的结果表明，昆虫和蜘蛛群落的结构对其所在水生和陆生元生态系统中PUFAs的可利用性有着重大影响（图4）。昆虫和蜘蛛类群的相对生物量及其营养成分存在显著差异，因此在溪流和陆地群落中观察到了显著的营养浓度差异（图3C-F）。研究发现在溪流和陆地群落中，实际观察到的群落EPA浓度平均比假设丰度均匀分布的群落高出45%（图4）。换句话说，在生物量固定的情况下，如果所有物种对n-3 LC-PUFA的贡献相同，那么n-3 LC-PUFA的实际含量要比预期的高。这种模式表明，对群落生物量贡献最大的物种往往具有高于平均水平的营养浓度。这也意味着，在研究河岸生态系统中营养物质可利用性的影响时，考虑物种组成的变化是非常重要的。
图4 | 昆虫和蜘蛛群落组成对养分供应的影响。(A) 昆虫和蜘蛛物种的丰度和养分含量各不相同，这可能会影响整个群落和生态系统。(B) ALA（n-3 LC-PUFA前体）和 (C) n-3 LC-PUFA（EPA）的营养浓度，根据统一丰度分布（虚线）或根据采样群落的相对丰度分布（实线），模拟从100%陆生类群到100%水生类群的昆虫和蜘蛛食物。(D和E) 基于不同土地利用的采样群落（彩色线）和基于统一分布的群落（粗体黑线）的食性之间的相对差异。负值表示观察到的群落结构导致 n-3 PUFA 含量低于物种分布均匀的群落，零值表示观察到的群落结构对 PUFA 含量没有影响，正值表示观察到的群落结构导致 n-3 PUFA 含量高于所有物种同样丰富时的预期。随着水生类群在食物中的主导地位增加，其营养浓度，尤其是n-3 LC-PUFAs的浓度始终较高（图3）。群落中物种的特征及其相对丰度对水生群落和大多数陆生群落的营养浓度产生了显著影响。由于水生类群在生物量上占据优势，并且其营养浓度大于陆生类群，因此从纯陆生到逐渐变为水生的过程中，出现了正向的营养浓度斜率。EPA的这一斜率甚至比其短链前体ALA的斜率更大（图4），这是由于n-3 LC-PUFAs的组成效应更强。
总体来说，食虫动物食物中EPA的含量反映了所采样昆虫和蜘蛛群落的相对丰度。食物中水生昆虫的比例每增加10%，单位质量的EPA含量就增加了2.2%（图4B）。陆生昆虫和蜘蛛平均每单位生物量所含的n-3 LC-PUFA前体ALA几乎是水生昆虫的3.8倍（图4B）。然而，在所有土地利用类型中，水生群落结构对营养物质的可利用性有很大影响。相比之下，陆生昆虫和蜘蛛的n-6 PUFA LIN含量是水生昆虫的11倍多，其物种丰度模拟食物对LIN的可利用性仅有微小影响。 结论
本研究表明，昆虫和蜘蛛的多样性在陆地和水生生态系统中均具有基础性的重要意义，并影响着生物量以及与营养相关的脂肪酸的可利用性。研究结果不仅证实了先前关于消费者和初级生产者生物多样性与生物量关系的研究成果，还进一步证明了生物多样性能够增加整个生态系统中关键有机营养物质的可利用性，而这涵盖了广泛的人类土地利用和生境类型。生物多样性对各种土地利用类型中养分可利用性的影响非常显著，这突显了保护生物多样性对于维持生态系统功能的重要性，即便是在人类活动占主导地位的景观中也是如此。生态系统中的养分可利用性在很大程度上依赖于群落内部及生态系统间的生物多样性结构。本研究的分析显示，缺乏关于物种相对丰度的信息会大大低估水生和陆生生态系统中的养分可利用性。例如，捕食性昆虫和蜘蛛在有机养分的整体可利用性方面扮演着关键角色。同样，出现在溪流中的昆虫也会对其他消费者群体（如空中食虫动物）的营养供应产生重要影响。与那些被动觅食且不移动的捕食者（如织网蜘蛛）相比，积极觅食并能长距离迁移的捕食者（如蜻蜓）可能是这些营养物质更重要的载体。鉴于对昆虫多样性丧失的关注日益增加，本研究的结果突出表明，有机营养是这些消费者对生态系统功能贡献的一个未被充分认识的方面。人们已经越来越多地认识到，海洋和河流生物多样性的营养多样性对于人类健康的重要性。同样，陆地食物网中的多种消费者也可能受益于水生系统所产生的高品质有机营养物质，因此也可能从优先考虑源自生物多样性丰富的水生群落的营养流动的恢复工作中获益。论文信息
标题：Consumer biodiversity increases organic nutrient availability across aquatic and terrestrial ecosystems
期刊：Science
类型：Research Article
作者：J. Ryan Shipley#【Swiss Federal Research Institute for Forest, Snow, and Landscape Research】, Rebecca Oester【University of Applied Sciences and Arts of Southern Switzerland】, ...... , & Cornelia W. Twining#,*【Swiss Federal Institute of Aquatic Science and Technology】
时间：2024-10-17
DOI：https://doi.org/10.1126/science.adp6198
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