转自： 城市生态系统韧性研究组
【摘要】
地球上海洋生物多样性最高的地区被称为珊瑚三角或印澳群岛（IAA）。其巨大的生物多样性长期以来吸引了生物学家的兴趣；然而，IAA生物多样性热点的详细进化历史仍然理解不充分。本文通过推断物种形成-灭绝动态，利用全面的化石数据集，呈现了新生代IAA生物多样性历史的高分辨率重建。本文发现，自约2500万年前以来，IAA表现出单向多样化趋势，大致呈现出对数增长，直到约260万年前开始进入多样性平台期。多样性增长主要受多样性依赖性和栖息地大小控制，并在1390万年前后因热应力缓解而得到促进。约2500万年前、2000万年前、1600万年前、1200万年前和500万年前出现了明显的净多样化峰值，这可能与主要构造事件和气候过渡有关。关键的生物地理过程对IAA多样性产生了深远影响，表现为特提斯后裔的长期衰退与宇宙主义和IAA类群的兴起。最后，IAA成为地球上最富海洋生物多样性热点的关键因素似乎是主要灭绝事件的缺乏和新生代的降温。
【研究背景】
尚不清楚全球海洋生物多样性中心IAA是如何发展的，以及为什么它的生物多样性比其他热带地区高得多。这些问题是生物学中的关键不确定性。本文逐渐了解了新生代的全球多样性动态，揭示了与气候和其他环境变化相关的复杂多样性变化。然而，由于历史数据稀缺和汇编困难，区域性的多样性趋势仍然不清楚。特别是热带地区的深时高生物多样性的起源仍是一个谜。当前的化石记录表明，多样性热点在新生代期间从始新世的西特提斯转移到始新世晚期-渐新世的阿拉伯半岛，最后在中新世早期确定在东南亚的IAA。这一过程被称为跳跃热点模型，推测板块构造通过调节浅海栖息地的可用性和配置是这一过程的最终驱动因素。每一次多样性热点的跳跃可能伴随着大量的物种形成和灭绝事件，同时也可能与某些组成类群的古生物地理学迁移有关。然而，IAA热点的详细新生代历史仍然难以捉摸。深入了解这个海洋生物多样性最丰富地区的深时起源、演化和维持对于宏观进化和宏观生态研究至关重要，并为保护工作提供坚实的理论框架。
作为今天最显著的生物地理和生物多样性模式之一，IAA热点以海岸底栖物种的异常集中为特征，而远洋群体则表现出广泛分布，没有明显的多样性中心。底栖分类群的历史证据推动了本文对热带多样化的理解，但也存在各种局限性。最近对珊瑚和礁鱼的分子研究揭示了它们的生物地理和进化历史，表明IAA在新生代的不同阶段是物种积累和起源的中心。然而，这些基于系统发育的模型在采样不完整和未记录灭绝的情况下存在不确定性。除了分子系统发育证据外，先前的古生物学研究共同表明，在粗略的时空分辨率下，IAA物种丰富度增加的趋势一致，主导因素是在始新世-渐新世时期向IAA的移民和渐新世-近期IAA内部的扩散。然而，重建底栖化石群体更详细的IAA历史面临的困难包括：缺乏足够的化石数据或数据综合；尽管大型底栖有孔虫有良好的化石记录，但物种库较小；化石珊瑚的物种级鉴定存在不确定性。另一个关键但常被忽视的限制是本文对海洋热点的现有知识严重偏向（亚）热带与礁相关的群体（主要是珊瑚和礁鱼），即使IAA的物种丰富度高峰是许多浅海谱系共享的共同特征，无论是否与礁有关。通过依赖礁石类群作为IAA热点的唯一描述，其多样性模式与礁石栖息地的强相关性可能掩盖其他潜在主要驱动因素对宏观进化和宏观生态动力学的影响。总体而言，Ostracoda（节肢动物门：甲壳纲，俗称种虾）是少数在礁石生态系统内外都留下丰富化石记录的底栖微化石生物之一，适合进行定量分析。它们的高物种多样性和坚实的分类学是另外两个主要优势。底栖介形虫显示出正常的纬度多样性梯度和深度多样性梯度。它们的生物地理分布与其他无脊椎动物相似。因此，介形虫被认为是一个正常的底栖类群，往往遵循标准的生态模式。此外，小型（<0.5毫米）底栖后生无脊椎动物占海洋生物多样性的绝大部分（超过三分之二），而在总体生物响应方面，介形虫可能是这个群体最好的化石代表。这些特点使介形虫成为研究现代观测时间尺度之前的古代热点历史的非常有用的代理。
在这里，本文使用介形虫作为模型代理，汇编了第一个IAA热点的新生代化石综合数据集。通过应用包含保存过程的出生-死亡模型并减轻化石记录中的偏差，本文首先通过明确估计物种形成和灭绝率推断了详细的区域多样性轨迹。鉴于本研究的区域范围，物种形成在这里对应于IAA中每个物种的首次出现，以构建新兴热点。相同的原理适用于灭绝，定义为任何物种在IAA的最终消失而不是全球灭绝。然后，本文将IAA的宏观进化动态与一组生物和非生物参数相关联，以评估潜在的生物多样性驱动因素。最后，本文将IAA热点的演化置于生物地理背景中，以探讨关键的生物地理过程（即特提斯、宇宙主义和IAA特有动物群的迁移和起源）如何改变长期的多样化。
【研究方法】
本文首先总结了新生代IAA化石数据集的获取过程，将原始数据与已发表数据整合。然后，详细描述了应用出生-死亡模型重建IAA的多样性历史，并揭示其控制因素。最后，从生物地理学角度描述化石数据集的初步分析。详细的步骤如下：
首先从菲律宾和印度尼西亚的多个岛屿采集了188个新近纪和第四纪露头沉积物样品（扩展数据图1）。所有样品的年龄通过浮游有孔虫和钙质纳米化石生物年代学确定。采用标准的微化石介形虫研究样品处理方法，将样品用63微米筛网湿筛、烘干后再用150微米筛网干筛，保留大于150微米的部分，从中挑选介形虫。对样品中过多的介形虫标本，用样品分离器分样。所有介形虫标本被分类并计算。
随后，经过严格的分类学统一，本文将已发表的新生代IAA数据整合到本研究中，包括菲律宾的莱特岛及印度尼西亚的爪哇岛和加里曼丹岛（扩展数据图1）。大多数样品保存完好，少数中新世中期样品保存中等。所有聚合样品的空间覆盖率合理，足以代表IAA区域，特别是菲律宾和中部印度尼西亚（扩展数据图4）。
此外，本文通过应用出生-死亡模型，解读IAA热点的宏观进化动态，估算新生代期间物种形成和灭绝率的历史变化，同时考虑每个化石发生年龄相关的采样偏差和不确定性。本文基于PyRate 3.0程序中的贝叶斯框架对原始介形虫化石数据集进行了分析。PyRate方法通过考虑保存偏差估计物种形成和灭绝时间（Ts和Te），从而提供物种寿命的估计。根据所有分类群的发生情况，保存率表示为每百万年每个分类群的预期发生次数，并有助于推断个体起源和灭绝时间。使用-PPmodeltest选项确定数据的最佳保存过程，并通过可逆跳跃马尔可夫链蒙特卡罗（MCMC）算法执行增强版本，提供更准确的物种形成和灭绝率估计。
最后本文在BDCS模型下运行PyRate 5000万次MCMC生成。定义新生代期间2百万年的时间区间，设置非均质泊松保存过程并使用伽马模型考虑保存率变化。通过检查Tracer 1.7.1中的日志文件监控链混合和有效样本量，排除前10%的样本作为烧入期。结合所有重复样本的物种形成和灭绝率的后验估计，生成随时间变化的速率图。当两个相邻区间的速率在一个的平均值落在另一个的95%置信区间之外时，认为速率显著不同。本文在十个随机数据集上重复分析，计算物种形成和灭绝时间的估计值，作为每个重复的后验样本的平均值。这显著减少了计算负担，同时使本文能够考虑保存过程和与化石年龄相关的不确定性。
【研究结果】
1、IAA新生代多样性历史
本文首先从IAA地区的216个样本中汇集了一个新生代介形虫化石数据集，总计47,727个标本，涵盖874个形态种（包括94个属部分无法确定到物种水平的条目，每个在分析中作为一个物种条目处理）。本文估算了最佳模型，考虑数据集的保存率，这是一个非均质泊松过程（显著性为P < 0.01），其中保存率根据钟形分布随每个谱系的生命周期变化（每百万年每个分类群的中位数估计值为45.04次发生）。通过对整合数据集的贝叶斯过程的出生-死亡分析，本文定量记录了IAA热点的详细新生代多样性历史，揭示了其高多样性的生成和维持（图1）。
图1. 新生代IAA区域多样性动态的估计
在古近纪的大部分时间里，物种丰富度非常低，这与IAA在此期间不是生物多样性热点的假说一致。多样性在渐新世晚期初步增加，符合跳跃热点模型，自约2500万年前（Ma）开始快速多样化，使IAA成为一个新兴热点。这些早期多样化可能与东南亚大陆边缘与澳大利亚和太平洋板块的碰撞及其在IAA中形成的复杂栖息地有关。之后，强劲的多样化在整个中新世-上新世继续，并在约2.6Ma的更新世达到顶峰，当时物种丰富度相对于始新世平均值增加了六倍以上，达到异常高的650多种，并最终表现出直到现在的多样性平台。除了长期趋势，物种形成率在约2500万年前、2000万年前、1600万年前、1200万年前和500万年前达到峰值，对应多样性曲线的快速增加阶段。新生代期间，灭绝率相对较低，除了在约2500万年前、2000万年前、1600万年前和500万年前的四个峰值与物种形成率一致。然而，需要注意的是，在早期渐新世存在一个主要的采样缺口，因此在2500万年前早期多样化的可能性不能完全排除。
本文的介形虫数据集的原始分析，基于稀释和物种范围图，表明从早中新世到更新世的每个地质时期都存在显著的多样性增加。在IAA内部，菲律宾从晚中新世到更新世成为介形虫多样性的靶心，这与现代整体海洋物种丰富度的分布一致。最明显的是，IAA在整个新生代历史上灭绝率非常低，除了前述的几个小的离散峰值。本文的结果与先前的研究一致，显示IAA和加勒比之间灭绝率的巨大空间差异对于现代热带带的纵向多样性模式至关重要，IAA是最大的热点，而加勒比的多样性则低得多。
作为早期新生代在相似构造和海洋环境设置下的两个主要热点，IAA和加勒比可能在中新世期间表现出平行的多样化过程，涵盖相似水平的物种丰富度。现代两个地区的多样性差异可能在上新世-更新世期间发展，当时中美洲海峡最终关闭，引发加勒比大规模灭绝。这种灾难性事件终结了加勒比热点，而本文的分析表明，在中新世之后，IAA的多样化趋势继续平稳，促进了现代规模的物种丰富度。因此，在长期稳定和有利的古环境条件下，IAA热点作为全球多样性中心的发展和成熟需要没有大规模灭绝。现代全球热带多样性模式可能主要由远古时期的灭绝塑造，这表明仅研究现代多样性和环境不足以完全理解本文星球的生物圈。
2、新生代多样性驱动因素
本文使用多元出生-死亡（MBD）模型，同时评估关键生物因素（多样性依赖性）和非生物因素（栖息地大小和复杂性、温度和海平面）对IAA长期多样性动态的影响。非生物变量反映了地球物理环境的变化，并在热带生物多样性中起决定作用。结果显示，介形虫群落中多样性与物种形成率负相关（图2）。新生代-第四纪期间，IAA热点发展中物种形成率长期下降，多样性呈逻辑增长，与有限多样性假说一致。资源有限导致生态位空间上限，从而限制最大多样性。IAA热点约在2500万年前开始多样化，在更新世过渡期后达到平衡阶段。
栖息地大小（大陆架面积）对物种形成有正面影响，指示物种-面积关系。较大的大陆架面积可能通过种群大小、物种分布范围和环境异质性促进物种形成。东南亚与澳大利亚之间的碰撞推动了IAA浅海栖息地扩展，对IAA热点兴起至关重要。栖息地复杂性（海岸线长度）对物种形成和灭绝率无显著影响，需要进一步研究其对区域多样化的影响（图2）。MBD分析部分支持跳跃热点模型，认为构造活动通过创造更大和更复杂的浅海栖息地作为生物多样性热点的主要驱动力。然而，全球古地理重建基础上的栖息地估计存在不确定性。全球温度和海平面与多样性动态无显著相关性，表明并非所有地质、气候和海洋过程对生物多样性热点的形成同等重要。
图2. 新生代生物多样性动态的环境控制
时间分层的MBD分析揭示了新生代-第四纪间暖期、冷却期和寒冷期的详细情况。寒冷期结果与整个时间框架一致，多样性和栖息地大小分别对物种形成有负面和正面影响。较高海平面加速物种形成，可能通过物种-面积关系。冷却期无显著相关性，可能为过渡阶段。暖期内，多样性对灭绝有正面影响，但对物种形成的正面影响可能与IAA热点在早中新世起源时的空生态位有关。高温触发了物种形成和灭绝，可能因温暖适应和寒冷适应物种的共存导致（图2b）。
3、关键地理生物事件的痕迹
本文展示了IAA长期多样化受一系列生物和非生物因素的时间敏感影响。关键的构造、气候和海洋变化可能导致短期物种形成和灭绝事件，同时驱动IAA热点的生物地理演化（扩展数据图5）。在约2500万年前澳大利亚首次与东南亚碰撞时，IAA多样化开始，并出现了物种形成和灭绝高峰。第二个也是最大的高峰出现在2000万年前，与特提斯海道闭合及东南亚与澳大利亚间深水通道的闭合相关。第一个事件打破了全球热带海带，形成印太生物地理省，促进物种形成和灭绝。第二个事件建立了浅海连接，形成大面积大陆架海域，适合多样化。
1600万年前的高峰与中新世气候最佳期一致，本文的MBD结果表明高温加速了物种形成和灭绝（图2b）。类似的高峰在加勒比海苔藓类中也有发现，可能对应本文2000万年和1600万年的事件。1200万年前的高峰仅在物种形成率中显现，此时东亚季风加强，导致区域环境梯度增加。500万年前的高峰可能与中新世-上新世边界的印度尼西亚通流限制有关，导致生物从印度洋向太平洋的逆向扩散。总结来说，地球物理环境的突然转变可能引入生物系统的短期不稳定性。每个生物事件中，灭绝被更强的物种形成所抵消，支持了总体多样化，表明IAA在物种积累和起源中的作用。讨论的所有古环境事件中，约2500万至2000万年前特提斯海道的闭合尤为重要。这个过程控制了从特提斯到IAA的古生物地理转变，被认为通过“跳跃热点”模型塑造IAA热点。本文调查了特提斯遗留物的迁移如何对IAA热点的多样性和生物地理历史留下长期影响，集中研究了特提斯组、全球组和IAA组的五个最多样化属，并比较了它们在新生代的扩展（图3和扩展数据图6）。从始新世到早中新世，特提斯属显著增加，并在中-晚中新世期间所有三组大幅繁殖。上新世时期，全球性和IAA类群继续多样化，而特提斯属种类减少。三组生物地理群体的演变与整个介形虫集合的演变密切对应，表明在新生代期间物种水平的显著多样化（图4）。
图3. 关键生物地理类群的多样化
图4. 新生代各时期介形虫属的单属多样性
特提斯海道闭合前，特提斯祖先能够在长距离扩散后到达IAA，并在海道闭合后继续存在和繁殖，支持了IAA热点的早期发展。自中中新世以来，IAA位于连接性和扩散性高的广阔印太区域中心，更容易容纳从印度洋和太平洋辐射的全球性类群，后者逐渐取代特提斯属。IAA特有的类群相对较少，可能因其起源较晚；然而，自晚中新世以来它们也经历了显著多样化。这种成功表明热带热点在较短地质时间内生成和输出生物多样性的能力。
【讨论】
IAA热点的多样化伴随深刻的生物地理变化，Tethys类群在新生代-第四纪逐渐被全球性和IAA类群取代。Tethys类群成为IAA兴起的进化燃料，但这种独特的古生物地理转变并非热带多样化的唯一机制。澳大利亚与东南亚的逐步碰撞和印度尼西亚海流的开关可能是促进IAA中心类群汇聚、积累和最终多样化的重要过程。
新生代期间栖息地规模的增加和对重大灭绝事件的免疫，允许了强劲、连续的长期多样化，最终在IAA达到顶点，使其成为当前的全球生物多样性中心。随着地球气候从温暖状态向寒冷状态转变，热应激的缓解也是这一过程的关键。在理想的气候、栖息地和生物地理连通性环境中，没有发生重大灭绝事件，IAA热点用了数千万年的时间才完全发展起来。如今，情况正相反，人为变暖、栖息地破坏和第六次大灭绝正有效地削弱IAA热点，并损害其作为热带生物多样性摇篮和博物馆的功能。本文的古生物学结果强调了热带热点作为最显著的生物多样性和生物地理模式之一，其缓慢演变过程与当前几十年的退化形成鲜明对比，并呼吁加强保护努力。
【原文出处】
Tian, S.Y., et al. Cenozoic history of the tropical marine biodiversity hotspot. Nature (2024).
