The Rhizosphere - Roots, Soil and Everything In Between

什么是根际？研究根际的作用能如何帮助我们解决粮食问题并保护环境？本文将简单介绍植物根系与土壤接触区域发生的一些关键过程。

土壤是科学探索中最后的重要领域之一，而根际是这个领域中最活跃的部分。在根际区域，生物和化学过程会对环境和全球范围内的许多重要系统产生影响。深入研究这些过程，对于保护地球的健康以及为人类和生物提供食物至关重要。科学家正在研究如何通过改良植物根系，提高主要粮食作物的产量，以应对未来50年内全球粮食需求翻倍的挑战。

这一努力面临着全球气候变化和人口快速增长的压力，这意味着我们需要在条件较差甚至贫瘠的土地上生产更多的粮食、饲料和纤维作物。这种情况在许多发展中国家已经非常普遍。因此，更好地理解和利用根际过程，将是未来十年内解决这些全球性问题的重要科学方向之一。这需要多学科团队的合作研究。

什么是根际？

“根际”是1904年德国科学家洛伦兹·希尔特纳提出的一个概念，用来描述植物根部与土壤接触的区域。他认为，这个区域的微生物群体会受到植物根系分泌物的影响。

后来，科学家将根际细分为三个部分：

1. 内根际：靠近根内部的一部分，包括根皮层和内皮层，微生物和离子可以在细胞间隙中活动。

2. 根际面：紧贴根部的区域，包括根的表皮和根分泌的粘液。

3. 外根际：从根际面延伸到周围土壤的区域。

根际并没有固定的大小或形状，而是随着植物根系的复杂结构而变化。在不同的位置，它的化学、生物和物理属性会呈现出梯度变化。

通过研究根际的这些特性，我们有机会在增加粮食产量的同时减少对环境的破坏，从而为全球粮食安全和环境保护提供新的解决方案。

根系产物的分类与作用

研究表明，植物的根系会释放一部分碳，数量从每克根（干重）10到250毫克碳不等，大约占它们通过光合作用固定碳总量的10%到40%（Newman，1985）。这些碳可以以有机物（如低分子量的有机酸）和无机物（如HCO3）的形式释放，但有机物种类最丰富，对根际区域的化学、物理和生物过程影响最大（Jones 等, 2009）。

根系释放的物质种类和数量会受到许多因素的影响，比如植物种类、气候条件、昆虫的啃食、养分不足或过量，以及土壤的化学、物理和生物特性。植物根系释放到周围土壤的这些物质，通常被称为根际沉积物（图3）。根际沉积物可以根据它们的化学成分、释放方式或作用进行分类。经典定义（Rovaria, 1969）认为，根际沉积物包括脱落的根冠细胞和边缘细胞、根部分泌的粘液以及其他分泌物。

根系压力与分泌物的作用

植物的根尖在生长时，需要施加很大的压力（超过7公斤/平方厘米，约100 psi）才能穿透土壤。为了帮助根尖顺利生长，根冠和表皮细胞会分泌一种叫粘液的物质。这种粘液是一种粘稠的多糖类物质，不溶于水，具有高分子量。粘液的作用不仅仅是润滑根尖，减少摩擦，它还能保护根系免于干燥，帮助植物吸收养分，并且把土壤颗粒粘合在一起，形成改善土壤结构的团聚体，从而提高土壤的透气性和保水性。此外，根尖附近的细胞会在生长时主动脱落，这不仅减少了土壤对根系的摩擦损伤，这些脱落的细胞还能在几天内继续分泌粘液，同时吸引有益微生物、捕捉根部病原体，甚至隔离有毒金属（如铝离子）（Hawes 等, 2000）。

根系分泌的物质包括主动释放的分泌物（如粘液）和被动释放的扩散物，这些扩散物是因为土壤溶液与细胞之间的渗透压差产生的。另外，还有一些物质是细胞自溶时释放的（图4）。这些分泌物中的有机物分为高分子量和低分子量两类。高分子量物质（如粘液和纤维素）是复杂的大分子，虽然重量占比高，但不容易被微生物分解利用。相比之下，低分子量物质种类更多，包括有机酸、氨基酸、糖类、蛋白质、酚类和其他次生代谢产物，这些物质更容易被微生物利用，并且功能广泛。

植物释放的这些化学物质会受到植物种类、土壤条件和气候等因素的影响，而这些物质又反过来影响根际微生物的群落组成。目前，我们对低分子量物质在根际中的具体作用还了解得不够，但研究表明，这些物质在帮助植物吸收养分（如铁和磷）、抑制其他植物生长（化感作用）、吸引共生微生物（如根瘤菌和豆科植物之间的趋化作用）、以及促进有益微生物在根系表面定殖（如枯草芽孢杆菌和荧光假单胞菌）方面起到了重要作用（Bais, Park 等, 2004）。

根系分泌物与矿物营养

当植物缺乏养分时，它们会通过改变根部的形态、引导微生物的帮助，以及改变根际的化学环境来适应。根系分泌物可以通过酸化土壤或改变根际的氧化还原条件，或者直接与养分结合，帮助植物更好地吸收养分。这些分泌物还能通过溶解土壤中不溶的矿物，或者从粘土和有机物中释放养分，将它们释放到土壤溶液中，然后被植物吸收。

氮和磷是植物生长中最为缺乏的两种养分。尽管地球的大气中有78%是氮气（N2），但植物无法直接利用这种形式的氮，只有一些固氮微生物可以将其转化为植物能用的形式。因此，氮的无机形式（如硝酸盐NO3-、铵盐NH4+）会被添加到土壤中供植物使用。然而，大多数土壤中的氮可用量较少，因为硝酸盐会随着降水流失，铵盐会与土壤中的粘土和有机物结合，或者被细菌转化。植物会根据氮的不同形式做出反应。铵盐带正电，因此每吸收一个铵盐，植物就会释放一个质子（H+），从而降低根际的pH值。而吸收硝酸盐时，植物会释放碳酸氢根（HCO3-），这会使根际pH值升高。这些pH变化会影响其他植物必需的微量元素（如锌、钙、镁）的吸收。

磷酸盐（PO43-）是植物能够利用的磷，但在土壤中磷的溶解度很低，很容易与钙、铝、铁等矿物以及有机物结合，使得大部分磷对植物不可用。在磷不足时，植物通过不同的方法来获取磷，具体方式取决于植物的种类、物种以及基因。植物的根系可以分泌有机酸（如苹果酸、柠檬酸）来降低根际的pH值，帮助磷从土壤中溶解出来。比如鸽豆在磷缺乏时会分泌鱼腥酸，这种酸能够与土壤中的铁磷酸盐结合，释放出磷酸盐。植物还可以通过分泌磷酸酶等酶，从有机物中释放磷。

铁缺乏时，植物的反应也有所不同。双子叶植物会释放质子到土壤中，提高根皮层细胞的还原能力来应对铁的不足。而单子叶植物则会释放一种叫做植物铁载体的分子（例如毛茛酸），它与铁有很强的亲和力。植物铁载体与铁结合后，通过根部被带回植物，然后通过特定的转运蛋白将铁运输进细胞。使用第一种方式的植物叫做策略I植物，使用第二种方式的植物叫做策略II植物。

植物与微生物的关键关系

根系分泌物使根际成为微生物繁殖的理想环境。每茶匙裸土或耕地土壤中微生物的数量比地球上的人口还要多，而根际的微生物数量则是土壤的1000到2000倍（每克根际土壤中有10^10到10^12个微生物细胞），因此根际是一个非常拥挤的地方。根际的养分比其他土壤部分更为丰富，但许多微生物都在竞争这些养分，其中一些微生物比其他微生物更擅长竞争。根际-微生物的关系中，最为重要的包括根瘤菌与豆科植物的共生关系、菌根真菌的共生关系，以及有益的植物生长促进根际细菌（PGPR）等。下面将详细介绍这些关系。

豆科植物与根瘤菌的共生关系

早在古代罗马和希腊，人们就发现，将豆科植物加入作物轮作能提高其他作物的产量。但直到1888年，Hellriegel和Wilfarth才证实，豆科植物的产量提高是因为根瘤菌（Rhizobium leguminosarum）能将空气中的氮气（N2）转化为植物能够使用的氨（NH3），这个过程发生在豆科植物根部的根瘤里（Hirsch等，2001年）（见图5a）。这一发现促使Lorenz Hiltner投身于研究根瘤菌，他开发了根瘤菌接种剂来提高农业生产力，也提出了“根际”这一概念。从那时起，根瘤菌与豆科植物之间的互动得到了广泛研究，我们学到了很多关于这种关系的信息。

根瘤菌和豆科植物的关系开始于植物在缺氮的情况下释放一种化学信号——黄酮类物质。这种信号刺激根瘤菌的结瘤基因（nod基因）启动，这些基因会促使根瘤菌产生一种叫做结瘤因子的物质。结瘤因子引发植物根部一系列的变化，使根瘤菌能够侵入根部，并在根部形成根瘤，这样根瘤菌就可以在根瘤中生存（Jones等，2007年）。结瘤因子的结构因物种不同而有所不同，这也是为什么根瘤菌和豆科植物之间存在宿主特异性的原因之一（Oldroyd和Downie，2008年）。值得注意的是，每克土壤中含有超过10^9个来自10,000种不同物种的细菌，而只有极少数细菌能够与植物共生，这种特异性非常惊人。

菌根真菌与养分获取

菌根（来源于希腊语，意思是“真菌”和“根”）是描述土壤真菌与植物根部之间共生关系的通用术语。与根瘤菌和豆科植物的共生关系不同，菌根共生广泛存在且相对不具选择性，大约80%的被子植物和所有裸子植物都有这种共生关系（Wilcox, 1991）。植物与菌根形成共生关系的能力出现在植物进化的早期（约4.5亿年前），而豆科植物的共生关系则出现在大约6000万年前，这可能是菌根现在普遍存在于整个植物界的原因。尽管也存在寄生和中性关系，但大多数菌根关系对宿主植物和真菌都是有益的。菌根帮助植物从土壤中获取水分、磷以及其他微量元素（如锌和铜），而植物则为菌根提供养分（碳源）。

菌根与植物根部的共生关系可以分为两大类：外生菌根和内生菌根，这两类关系的区分主要是看它们如何与植物进行物理接触（见图6）。外生菌根（EM）主要存在于木本植物（如森林树木）的根部，真菌在根尖上形成致密的菌丝覆盖层（真菌鞘或罩），然后菌丝生长到根皮细胞之间的空隙中，形成网状结构（哈蒂网），但不穿透细胞壁。相比之下，内生菌根的真菌菌丝会进入根皮，并穿透细胞，形成一种扇状的、分支极多的结构，称为丛枝状体，丛枝状体与细胞质之间由植物的质膜隔开（Harrison, 2005）。内生菌根又可以进一步分为更为广泛的丛枝菌根（AM）和特化的兰科菌根与越橘菌根，这两种菌根分别定殖于兰花和越橘（如蔓越莓）等植物物种。丛枝菌根是所有菌根共生关系中最为常见的类型。在这两类菌根中，哈蒂网和丛枝状体通过增加真菌与植物之间的接触面积，促进了养分向植物的转移以及碳源向真菌的供给。与外生菌根不同，内生菌根完全依赖植物提供碳源，因此当这种共生关系发生时，外生菌根和内生菌根可能会消耗植物光合作用固定碳的20-40%。

启动菌根共生的化学对话非常复杂，目前我们对它的理解还不如对根瘤菌的理解那么深入。部分原因在于内生菌根是必需共生的，即它们无法在没有植物宿主的情况下独立生长，这使得科学家难以在实验室中对它们进行控制条件下的研究。因此，我们对外生菌根共生的了解更多，因为这两种共生伙伴可以独立培养。尽管如此，已有证据表明，真菌可以感知植物根部分泌物中的挥发物（如二氧化碳）或化学物质，从而启动菌丝的生长和分枝（Martin等，2001）。相反，长期以来人们怀疑植物能感知来自菌根的化学信号（Kosuta等，2003），直到最近才全面表征了外生菌根共生中的一种化学物质的结构（Maillet等，2011）。这些化学信号被称为“菌因子”，有趣的是，它们的结构与根瘤菌在根瘤菌-豆科植物共生中产生的结瘤因子相似。目前仍不清楚真菌是否始终会产生这些信号，还是只有在感知到植物靠近时才产生。无论如何，土壤中的真菌孢子处于休眠状态，直到某种刺激物启动其萌发和菌丝生长。如果真菌孢子靠近植物根部，菌丝的生长和分枝会增加，菌因子会启动根部分枝，可能是为了提高根与真菌的接触机会（图5b）。当与植物根部接触后，感染开始形成——在丛枝菌根中是形成菌头（hyphopodium），在外生菌根中则是菌丝生长穿过植物表皮细胞。如果根部不在附近，菌丝会停止生长，孢子则恢复休眠状态，依靠其甘油三酯和糖原储备维持生长。菌丝生长的启动可能会多次发生，直到成功与根部接触为止。

为了获取植物所需的养分，外生菌根和内生菌根的菌丝都会向土壤中延伸，最多可延伸到几厘米，从而有效增加植物根系的表面积10倍，单位根长度上磷（及其他养分）的吸收量增加2-3倍，显著提高植物的养分吸收能力。菌丝的数量不仅仅有助于养分获取，其微小的尺寸（<200μm）也使得它们能够进入植物根部无法到达的小土壤孔隙和裂缝。此外，从植物根部发出的真菌菌丝网络对土壤质量也有极大的影响。菌根菌丝通过生物、物理和生化机制促进土壤团粒的形成和稳定，从而减少土壤侵蚀，提高土壤的通气性和水分渗透性，这些都能提高植物生产力（Rillig和Mummey，2006）。有趣的是，真菌菌丝形成了一个“共同菌根网络”（CMN），其中两个或多个植物的菌根通过菌丝相互连接。通过CMN，研究表明植物可以共享养分，并调节植物之间的相互作用，即使这些植物不在同一空间（Selosse等，2006）。这些相互作用的多样性以及参与其中的菌根真菌对植物生物多样性、生态系统功能和稳定性有着重要的影响（van der Heijden等，1998）。

植物生长促进根际细菌（PGPR）

植物生长促进根际细菌（PGPR）最早由Kloepper和Schroth（1978）定义为那些在接种到种子上后，能够成功定殖在植物根部并促进植物生长的微生物。目前，已经识别出二十多种非致病性根际细菌。植物生长促进作用可以通过以下几种方式直接对植物起作用：例如，根际细菌释放植物生长刺激物质（如植物激素如生长素或细胞分裂素）或通过提高矿物质吸收（如释放铁载体增加铁的可利用性）。植物生长促进作用也可以通过间接方式发生，即通过合成抗生素或次生代谢产物介导的诱导系统性抗性（ISR）来控制病原菌（van Loon等，1998, 2007）。

微生物在植物根表面的定殖不是均匀的，而是沿着根部形成斑块，最终覆盖大约15%-40%的植物根表面。微生物在根表面的密度和结构由根表面各处的营养可得性和物理化学变化决定。根部分泌物可以作为微生物的食物来源和趋化因子，吸引微生物附着在根表面并形成微小菌落。细菌附着和定殖的常见位置包括表皮细胞连接处、根毛、轴向沟槽、根帽细胞以及侧根萌发部位（Danhorn等，2007）。微小菌落最终可以发展成更大的生物膜，由多层细菌构成，细菌被外聚合物基质包裹（图5c）。在许多情况下，根际细菌促进植物生长的效果表现出密度依赖性（Rudrappa等，2008）。一旦达到临界微生物密度，生物膜便开始协调作用，这个过程称为群体感应（quorum sensing），通过直接和间接机制协调释放促进植物生长的化合物。

根系结构 — 感知与觅食

根际的空间范围和影响由根系结构（RSA）决定（图2）。根系结构具有很大的可塑性，由植物种类决定，并且会根据气候、生物和土壤条件的变化而发生调整。土壤中的养分分布是异质的或不均匀的，有证据表明植物能够“感知”养分的存在，并将更多的资源分配到根系，并使根向这些养分丰富的区域生长（图7）。例如，在抗旱的豆类、小麦和玉米中，根系的深度会增加；在低磷条件下，植物的浅表根系会变得更加密集，以便在表土层中寻找磷（Ho等，2005）。养分本身及其获取过程中涉及的特定分子途径的活性，可能通过激素信号诱导根系密度和长度的增加（Lopez-Bucio等，2003）。由于植物根系生长在地下，揭示根系觅食的机制一直很困难，但阿拉伯芥基因组的完全注释以及根系细胞类型的完整图谱，显著提高了我们对根系生物学和这些过程的理解（Malamy和Benfey，1997；Dinneny等，2008；Benfey等，2010）。

总结

根系对植物有多种功能，包括固定植物并获取生长所需的水分和重要养分。植物根系与土壤的界面是一个动态区域，许多生物地球化学过程在这里发生，这些过程受到植物根系的物理活动和释放的各种化学物质的驱动，同时也受到土壤微生物的调节。反过来，这些过程控制着一系列反应，调节陆地碳及其他元素的循环，维持植物的生长，并对植物和微生物群落的功能与结构产生巨大影响，进而影响多种生态系统层面的过程（van der Heijden等，2008；Wardle，2004；Berg和Smalla，2009）。理解并利用这些相互作用，以实现可持续的食品、燃料和纤维生产，支持在可耕地供应日益减少的情况下，日益增长的全球人口，将是未来几代人的挑战。

文章经由编者翻译整理 不妥之处请指正